References

vavilov

Вавиловский журнал генетики и селекции

Vavilov Journal of Genetics and Breeding

2500-3259

Institute of Cytology and Genetics of Siberian Branch of the RAS

10.18699/VJ19.458

vavilov-1865

Research Article

АКТУАЛЬНЫЕ ТЕХНОЛОГИИ ГЕНЕТИКИ РАСТЕНИЙ

MAINSTREAM TECHNOLOGIES IN PLANT GENETICS

Текущие достижения в области модификации генов культурных растений с использованием системы CRISPR/Cas

Current achievements in modifying crop genes using CRISPR/Cas system

https://orcid.org/0000-0003-1540-1491

Короткова

А. М.

Korotkova

A. M.

Новосибирск

Novosibirsk

korotkova@bionet.nsc.ru

https://orcid.org/0000-0001-8626-1831

Герасимова

С. В.

Gerasimova

S. V.

Новосибирск

Novosibirsk

https://orcid.org/0000-0002-8470-8254

Хлесткина

Е. К.

Khlestkina

E. K.

Новосибирск;

Санкт-Петербург

Novosibirsk;

St. Petersburg

Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наукРоссияInstitute of Cytology and Genetics, SB RASRussian Federation

Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук; Новосибирский национальный исследовательский государственный университет; Федеральный исследовательский центр Всероссийский институт генетических ресурсов растений им. Н.И. Вавилова (ВИР)РоссияInstitute of Cytology and Genetics, SB RAS; Novosibirsk State University; N.I. Vavilov All-Russian Research Institute of Plant Genetic Resources (VIR)Russian Federation

2019

25022019

2312937

2019

Короткова А.М., Герасимова С.В., Хлесткина Е.К.

Korotkova A.M., Gerasimova S.V., Khlestkina E.K.

This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.

https://vavilov.elpub.ru/jour/article/view/1865

С появлением технологии геномного редактирования, основанной на применении сайт-специфических эндонуклеаз, открылось огромное количество новых возможностей. Одной из ключевых задач геномного редактирования в биологии и биотехнологии растений является улучшение культурных растений. Число публикаций, описывающих редактирование генома сельскохозяйственных видов с помощью системы CRISPR/Cas, неуклонно возрастает. Цель работы – систематизация и каталогизация этих данных. Ранее мы проводили анализ индексируемых в базе данных Scopus публикаций, описывающих модификации генома растений, в каталоге, включающем сведения на 10.02.2017. Текущий обзор – это обновление каталога; он охватывает исследовательские работы о модификациях генома сельскохозяйственных культур с 10 февраля 2017 г. по 17 августа 2018 г., найденные путем поиска по 47 названиям культур в базе данных Scopus. В течение полутора лет было опубликовано 377 статей, в которых названия культурных растений упоминались в сочетании с «CRISPR», из них 131 статья описывает экспериментальное применение данного метода для редактирования 193 генов в 19 культурах, включая рис с наибольшим количеством модифицированных генов (109 генов). Редактирование 50 из 193 генов было направлено на улучшение свойств растений. Представленный каталог описывает эти 50 генов с указанием сортов, функций продуктов генов, типа модификации и используемого метода доставки. Текущее общее количество генов, модифицированных с помощью CRISPR/Cas с целью улучшения признака, составляет 81 в 16 культурах (за пять лет с августа 2013 по август 2018 г.). В этой статье мы также обобщаем данные о различных типах модификаций в культурах растений и даем краткий обзор некоторых новых методов и подходов, которые появились в исследованиях редактирования генома растений за рассматриваемый период. В совокупности эти данные дают четкое представление о текущем прогрессе в области модификации и улучшения генома растений с использованием технологии CRISPR/Cas.

With the advent of the new genome editing tool of target-specifically customizable endonucleases, a huge variety of novel opportunities have become feasible. The crop improvement is one of the main applications of genome editing in plant science and plant biotechnology. The amount of publications referring to genome editing and CRISPR/Cas system based molecular tools application in crops is permanently growing. The aim of this study is the systematization and cataloging of these data. Earlier we published the first catalog of targeted crop genome modifications as of February 10, 2017. The current review is an update of the catalog; it covers research papers on crop genome modifications from February 10, 2017 to August 17, 2018, found by searching 47 crop names in the Scopus database. Over one year and a half, 377 articles mentioning CRISPR/Cas and crop names have been published, of which 131 articles describe an experimental application of this tool for editing 193 genes in 19 crops, including rice with the largest number of genes modified (109 genes). Editing 50 of 193 genes was aimed at crop improvement. The catalog presented here includes these 50 genes, specifying the cultivars, each gene and gene product function, modification type and delivery method used. The current full list of genes modified with CRISPR/Cas with the aim of crop improvement is 81 in 16 crops (for 5 years from August 2013 to August 2018). In this paper, we also summarize data on different modifications types in different crops and provide a brief review of some novel methods and approaches that have appeared in crop genome editing research over the reviewed period. Taken together, these data provide a clear view on current progress in crop genome modifications and traits improvement using CRISPR/Cas based genome editing technology.

CRISPR/Casбиотехнологиягены-мишенигеномное редактированиекультурные растениянаправленный мутагенезселекция нового поколения

biotechnologyCRISPR/Cascrop plantsgenome editingnext-generation breedingsite-directed mutagenesistarget genes

References1

Abe K., Araki E., Suzuki Y., Toki S., Saika H. Production of high oleic/ low linoleic rice by genome editing. Plant Physiol. Biochem. 2018; 131:58-62. DOI 10.1016/J.PLAPHY.2018.04.033.

Andersson M., Turesson H., Olsson N., Fält A.S., Ohlsson P., Gonzalez M.N., Samuelsson M., Hofvander P. Genome editing in potato via CRISPR-Cas9 ribonucleoprotein delivery. Physiol. Plant. 2018; 164:378-384. DOI 10.1111/ppl.12731.

Begemann M.B., Gray B.N., January E., Gordon G.C., He Y., Liu H., Wu X., Brutnell T., Mockler T., Oufattole M. Precise insertion and guided editing of higher plant genomes using Cpf1 CRISPR nucleases. Sci. Rep. 2017;7(1):11606. DOI 10.1038/s41598-017-11760-6.

Bhowmik P., Ellison E., Polley B., Bollina V., Kulkarni M., Ghanbarnia K., Song H., Gao C., Voytas D., Kagale S. Targeted mutagenesis in wheat microspores using CRISPR/Cas9. Sci. Rep. 2018;8(1): 6502. DOI 10.1038/s41598-018-24690-8.

Braatz J., Harloff H.J., Mascher M., Stein N., Himmelbach A., Jung C. CRISPR-Cas9 targeted mutagenesis leads to simultaneous modification of different homoeologous gene copies in polyploid oilseed rape (Brassica napus). Plant Physiol. 2017;174(2):935-942. DOI 10.1104/pp.17.00426.

Butt H., Eid A., Ali Z., Atia M.A.M., Mokhtar M.M., Hassan N., Lee C., Bao G., Mahfouz M.M. Efficient CRISPR/Cas9-mediated genome editing using a chimeric single-guide RNA molecule. Front. Plant Sci. 2017;8:1441. DOI 10.3389/fpls.2017.01441.

Deng L., Wang H., Sun C., Li Q., Jiang H., Du M., Li C.B., Li C. Efficient generation of pink-fruited tomatoes using CRISPR/Cas9 system. J. Genet. Genomics. 2017;45:51-54. DOI 10.1016/J.JGG.2017.10.002.

Hensel G., Pouramini P., Hiekel S., Reuter P., Baier S., Kumlehn J. Generation of new barley mutant alleles of LIPOXYGENASE 1 using CRISPR RNA/Cas9-endonuclease technology. In Vitro Cellular & Developmental Biology-Plant. 2018;54:S87-S88.

Hisano H., Meints B., Moscou M.J., Cistue L., Echávarri B., Sato K., Hayes P.M. Selection of transformation-efficient barley genotypes based on TFA (transformation amenability) haplotype and higher resolution mapping of the TFA loci. Plant Cell Rep. 2017;36(4):611620. DOI 10.1007/s00299-017-2107-2.

Hu B., Li D., Liu X., Qi J., Gao D., Zhao S., Huang S., Sun J., Yang L. Engineering non-transgenic gynoecious cucumber using an improved transformation protocol and optimized CRISPR/Cas9 system. Mol. Plant. 2017;10(12):1575-1578. DOI 10.1016/J.MOLP.2017.09.005.

Kim H., Kim S.T., Ryu J., Kang B.C., Kim J.S., Kim S.G. CRISPR/ Cpf1-mediated DNA-free plant genome editing. Nat. Commun. 2017;8:14406. DOI 10.1038/ncomms14406.

Korotkova A.M., Gerasimova S.V., Shumny V.K., Khlestkina E.K. Crop genes modified using the CRISPR/Cas system. Russ. J. Genet.: Appl. Res. 2017;7(8):822-832. DOI 10.1134/S2079059717050124.

Kumar N., Galli M., Ordon J., Stuttmann J., Kogel K.-H., Imani J. Further analysis of barley MORC1 using a highly efficient RNA-guided Cas9 gene-editing system. Plant Biotechnol. J. 2018;16:1892-1903. DOI 10.1111/pbi.12924.

Li J., Zhang X., Sun Y., Zhang J., Du W., Guo X., Li X., Zhao Y., Xia L. Efficient allelic replacement in rice by gene editing: A case study of the NRT1.1B gene. J. Integr. Plant Biol. 2018;60(7):536-540. DOI 10.1111/jipb.12650.

Li X., Zhou W., Ren Y., Tian X., Lv T., Wang Z., Fang J., Chu C., Yang J., Bu Q. High-efficiency breeding of early-maturing rice cultivars via CRISPR/Cas9-mediated genome editing. J. Genet. Genomics. 2017;44(3):175-178. DOI 10.1016/J.JGG.2017.02.001.

Liang Z., Chen K., Yan Y., Zhang Y., Gao C. Genotyping genome-edited mutations in plants using CRISPR ribonucleoprotein complexes. Plant Biotechnol. J. 2018;16:2053-2062. DOI 10.1111/pbi.12938.

Liu Y., Merrick P., Zhang Z., Ji C., Yang B., Fei S. Targeted mutagenesis in tetraploid switchgrass (Panicum virgatum L.) using CRISPR/ Cas9. Plant Biotechnol. J. 2018;16(2):381-393. DOI 10.1111/pbi. 12778.

Lu H., Liu S., Xu S., Chen W., Zhou X., Tan Y., Huang J., Shu Q. CRISPR-S: an active interference element for a rapid and inexpensive selection of genome-edited, transgene-free rice plants. Plant Biotechnol. J. 2017;15(11):1371-1373. DOI 10.1111/pbi.12788.

Lu K., Wu B., Wang J., Zhu W., Nie H., Qian J., Huang W., Fang Z. Blocking amino acid transporter OsAAP3 improves grain yield by promoting outgrowth buds and increasing tiller number in rice. Plant Biotechnol. J. 2018;16:1710-1722. DOI 10.1111/pbi.12907.

Meng X., Hu X., Liu Q., Song X., Gao C., Li J., Wang K. Robust genome editing of CRISPR-Cas9 at NAG PAMs in rice. Sci. China Life Sci. 2018;61(1):122-125. DOI 10.1007/s11427-017-9247-9.

Miao C., Xiao L., Hua K., Zou C., Zhao Y., Bressan R.A., Zhu J.K. Mutations in a subfamily of abscisic acid receptor genes promote rice growth and productivity. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018;115(23): 6058-6063. DOI 10.1073/pnas.1804774115.

Nakayasu M., Akiyama R., Lee H.J., Osakabe K., Osakabe Y., Watanabe B., Sugimoto Y., Umemoto N., Saito K., Muranaka T., Mizutani M. Generation of α-solanine-free hairy roots of potato by CRISPR/Cas9 mediated genome editing of the St16DOX gene. Plant Physiol. Biochem. 2018;131:70-77. DOI 10.1016/J.PLAPHY.2018.04.026.

Nekrasov V., Wang C., Win J., Lanz C., Weigel D., Kamoun S. Rapid generation of a transgene-free powdery mildew resistant tomato by genome deletion. Sci. Rep. 2017;7(1):482. DOI 10.1038/s41598017-00578-x.

Nieves-Cordones M., Mohamed S., Tanoi K., Kobayashi N.I., Takagi K., Vernet A., Guiderdoni E., Perin C., Sentenac H., Véry A.A. Production of low-Cs+ rice plants by inactivation of the K+ transporter OsHAK1 with the CRISPR-Cas system. Plant J. 2017;92(1): 43-56. DOI 10.1111/tpj.13632.

Nonaka S., Arai C., Takayama M., Matsukura C., Ezura H. Efficient increase of γ-aminobutyric acid (GABA) content in tomato fruits by targeted mutagenesis. Sci. Rep. 2017;7(1):7057. DOI 10.1038/ s41598-017-06400-y.

Okuzaki A., Ogawa T., Koizuka C., Kaneko K., Inaba M., Imamura J., Koizuka N. CRISPR/Cas9-mediated genome editing of the fatty acid desaturase 2 gene in Brassica napus. Plant Physiol. Biochem. 2018;131:63-69. DOI 10.1016/J.PLAPHY.2018.04.025.

Park J.J., Yoo C.G., Flanagan A., Pu Y., Debnath S., Ge Y., Ragauskas A., Wang Z.Y. Defined tetra-allelic gene disruption of the 4-coumarate:coenzyme A ligase 1 (Pv4CL1) gene by CRISPR/Cas9 in switchgrass results in lignin reduction and improved sugar release. Biotechnol. Biofuels. 2017;10(1):284. DOI 10.1186/s13068017-0972-0.

Peng A., Chen S., Lei T., Xu L., He Y., Wu L., Yao L., Zou X. Engineering canker-resistant plants through CRISPR/Cas9-targeted editing of the susceptibility gene CsLOB1 promoter in citrus. Plant Biotechnol. J. 2017;15(12):1509-1519. DOI 10.1111/pbi.12733.

Sánchez-León S., Gil-Humanes J., Ozuna C.V., Giménez M.J., Sousa C., Voytas D.F., Barro F. Low-gluten, nontransgenic wheat engineered with CRISPR/Cas9. Plant Biotechnol. J. 2017;16:902-910. DOI 10.1111/pbi.12837.

Shen L., Hua Y., Fu Y., Li J., Liu Q., Jiao X., Xin G., Wang J., Wang X., Yan C., Wang K. Rapid generation of genetic diversity by multiplex CRISPR/Cas9 genome editing in rice. Sci. China Life Sci. 2017; 60(5):506-515. DOI 10.1007/s11427-017-9008-8.

Shen R., Wang L., Liu X., Wu J., Jin W., Zhao X., Xie X., Zhu Q., Tang H., Li Q., Chen L., Liu Y.G. Genomic structural variation-mediated allelic suppression causes hybrid male sterility in rice. Nat. Commun. 2017;8(1):1310. DOI 10.1038/s41467-017-01400-y.

Shimatani Z., Fujikura U., Ishii H., Matsui Y., Suzuki M., Ueke Y., Taoka K., Terada R., Nishida K., Kondo A. Inheritance of co-edited genes by CRISPR-based targeted nucleotide substitutions in rice. Plant Physiol. Biochem. 2018a;131:78-83. DOI 10.1016/J.PLAPHY. 2018.04.028.

Shimatani Z., Fujikura U., Ishii H., Terada R., Nishida K., Kondo A. Herbicide tolerance-assisted multiplex targeted nucleotide substitution in rice. Data in Brief. 2018b;20:1325-1331. DOI 10.1016/J.DIB.2018.08.124.

Shimatani Z., Kashojiya S., Takayama M., Terada R., Arazoe T., Ishii H., Teramura H., Yamamoto T., Komatsu H., Miura K., Ezura H., Nishida K., Ariizumi T., Kondo A. Targeted base editing in rice and tomato using a CRISPR-Cas9 cytidine deaminase fusion. Nat. Biotechnol. 2017;35(5):441-443. DOI 10.1038/nbt.3833.

Sun Y., Jiao G., Liu Z., Zhang X., Li J., Guo X., Du W., Du J., Francis F., Zhao Y., Xia L. Generation of high-amylose rice through CRISPR/ Cas9-mediated targeted mutagenesis of starch branching enzymes. Front. Plant Sci. 2017;8:298. DOI 10.3389/fpls.2017.00298.

Svitashev S., Schwartz C., Lenderts B., Young J.K., Cigan A.M. Genome editing in maize directed by CRISPR– Cas9 ribonucleoprotein complexes. Nat. Commun. 2016;7:13274. DOI 10.1038/ncomms 13274.

Tang L., Mao B., Li Y., Lv Q., Zhang L., Chen C., He H., Wang W., Zeng X., Shao Y., Pan Y., Hu Y., Peng Y., Fu X., Li H., Xia S., Zhao B. Knockout of OsNramp5 using the CRISPR/Cas9 system produces low Cd-accumulating indica rice without compromising yield. Sci. Rep. 2017;7(1):14438. DOI 10.1038/s41598-017-14832-9.

Tomlinson L., Yang Y., Emenecker R., Smoker M., Taylor J., Perkins S., Smith J., MacLean D., Olszewski N.E., Jones J.D.G. Using CRISPR/Cas9 genome editing in tomato to create a gibberellin-responsive dominant dwarf DELLA allele. Plant Biotechnol. J. 2019; 17:132-140. DOI 10.1111/pbi.12952.

Ueta R., Abe C., Watanabe T., Sugano S.S., Ishihara R., Ezura H., Osakabe Y., Osakabe K. Rapid breeding of parthenocarpic tomato plants using CRISPR/Cas9. Sci. Rep. 2017;7(1):507. DOI 10.1038/s41598-017-00501-4.

Wang F.Z., Chen M.X., Yu L.J., Xie L.J., Yuan L.B., Qi H., Xiao M., Guo W., Chen Z., Yi K., Zhang J., Qiu R., Shu W., Xiao S., Chen Q.F. OsARM1, an R2R3 MYB transcription factor, is involved in regulation of the response to arsenic stress in rice. Front. Plant Sci. 2017;8:1868. DOI 10.3389/fpls.2017.01868.

Wang X., Tu M., Wang D., Liu J., Li Y., Li Z., Wang Y., Wang X. CRISPR/Cas9-mediated efficient targeted mutagenesis in grape in the first generation. Plant Biotechnol. J. 2017;16:844-855. DOI 10.1111/pbi.12832.

Wang Y., Meng Z., Liang C., Meng Z., Wang Y., Sun G., Zhu T., Cai Y., Guo S., Zhang R., LinY. Increased lateral root formation by CRISPR/ Cas9-mediated editing of arginase genes in cotton. Sci. China Life Sci. 2017;60(5):524-527. DOI 10.1007/s11427-017-9031-y.

Xie Y., Niu B., Long Y., Li G., Tang J., Zhang Y., Ren D., Liu Y., Chen L. Suppression or knockout of SaF/SaM overcomes the Sa-mediated hybrid male sterility in rice. J. Integr. Plant Biol. 2017;59(9):669679. DOI 10.1111/jipb.12564.

Yamano T., Nishimasu H., Zetsche B., Hirano H., Slaymaker I.M., Li Y., Fedorova I., Nakane T., Makarova K., Koonin E., Ishitani R., Zhang F., Nureki O. Crystal structure of Cpf1 in complex with guide RNA and target DNA. Cell. 2016;165(4):949-962. DOI 10.1016/J.CELL.2016.04.003.

Yang H., Wu J.-J., Tang T., Liu K.D., Dai C. CRISPR/Cas9-mediated genome editing efficiently creates specific mutations at multiple loci using one sgRNA in Brassica napus. Sci. Rep. 2017;7(1):7489. DOI 10.1038/s41598-017-07871-9.

Yang Y., Zhu K., Li H., Han S., Meng Q., Khan S.U., Fan C., Xie K., Zhou Y. Precise editing of CLAVATA genes in Brassica napus L. regulates multilocular silique development. Plant Biotechnol. J. 2018;16(7):1322-1335. DOI 10.1111/pbi.12872.

Yu Q., Wang B., Li N., Tang Y., Yang S., Yang T., Xu J., Guo C., Yan P., Wang Q., Asmutola P. CRISPR/Cas9-induced targeted mutagenesis and gene replacement to generate long-shelf life tomato lines. Sci. Rep. 2017;7(1):11874. DOI 10.1038/s41598-017-12262-1.

Zhang J., Zhang H., Botella J.R., Zhu J.K. Generation of new glutinous rice by CRISPR/Cas9-targeted mutagenesis of the Waxy gene in elite rice varieties. J. Integr. Plant Biol. 2018;60(5):369-375. DOI 10.1111/jipb.12620.

Zhang Y., Bai Y., Wu G., Zou S., Chen Y., Gao C., Tang D. Simultaneous modification of three homoeologs of TaEDR1 by genome editing enhances powdery mildew resistance in wheat. Plant J. 2017;91(4): 714-724. DOI 10.1111/tpj.13599.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.