Preview

Вавиловский журнал генетики и селекции

Расширенный поиск

РЕГУЛЯЦИЯ БИОСИНТЕЗА СТЕРОИДНЫХ ГЛИКОАЛКАЛОИДОВ КАРТОФЕЛЯ

https://doi.org/10.18699/VJ18.328

Полный текст:

Аннотация

Стероидные гликоалкалоиды (СГА) картофеля составляют часть иммунитета растений. Некоторые их модифицированные формы токсичны для человека. В ходе доместикации картофеля происходил отбор растений с пониженным уровнем СГА. В настоящее время с появлением методов, при помощи которых возможно специфично влиять на регуляцию метаболических путей, появляется перспектива преодолеть нежелательную прямую взаимосвязь между устойчивостью картофеля к вре дителям и токсичностью его клубней. Однако для таких целенаправленных тонких изменений необходимы глубокие знания о регуляторной сети биосинтеза СГА картофеля. Цель обзора –  обобщить сведения об известных генах биосинтеза СГА у растений, суммировать данные об исследовании этих генов у картофеля, а также рассмотреть механизмы защитного токсического действия СГА против патогенов и вредителей. Биосинтез СГА идет по мевалонатному пути, который реализуется в цитозоле и состоит из трех этапов. Первые два этапа относятся к синтезу первичных метаболитов и приводят к циклоартанолу и холестерину соответственно. В биосинтез вовлечены 12 ферментов, половина из которых также участвует в биосинтезе фитостеринов, являющемся ответвлением первого этапа этого метаболического пути. В листьях картофеля при избытке фитостеринов синтез переключается на СГА, повышая их содержание. В клубнях при избытке предшественников СГА происходит вовлечение их в синтез ланостерола, что позволяет поддерживать стабильность уровня СГА в этой части растений. Значимость структурных генов, кодирующих ферменты первых двух этапов биосинтеза, не позволяет рассматривать их в качестве мишеней для нокаута с целью снижения уровня СГА. Однако информация о тканеспецифичных механизмах переключения между путями синтеза СГА и других соединений, имеющих общих с СГА предшественников, может быть использована для манипуляции с тканеспецифичным уровнем стероидных гликоалкалоидов. На третьем этапе (собственно синтез гликоалкалоидов из холестерина) участвуют около 20 ферментов. В геноме картофеля идентифицировано 14 соответствующих им генов, 8 из которых детально изучены при помощи методов обратной генетики. В качестве перспективных мишеней для снижения уровня СГА в клубнях могут рассматриваться гены, кодирующие ферменты PGA (относящиеся к подсемейству CYP72 цитохром-P450-зависимых монооксигеназ, катализирующие превращение гидрохолестерина в тригидрохолестерин) и SGT (СГА-гликозилтрансферазы, осуществляющие превращение соланидина в его токсичные гликозилированные производные – α-соланин и α-хаконин). Описаны цис-регуляторные элементы в промоторных областях некоторых генов биосинтеза гликоалкалоидов, включая элементы, ответственные за тканеспецифичную экспрессию. Накопленные сведения служат основой для создания генотипов картофеля с тканеспецифичной регуляцией СГА, в которых при сохранении высокого уровня СГА в листьях для защиты от патогенов и вредителей будет подавляться синтез токсических веществ в клубнях

Об авторах

К. А. Иванова
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



С. В. Герасимова
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



Е. К. Хлесткина
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



Список литературы

1. Abdelkareem A., Thagun C., Nakayasu M., Mizutani M., Hashimoto T., Shoji T. Jasmonate­induced biosynthesis of steroidal glycoalkaloids depends on COI1 proteins in tomato. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2017;489(2):206­210. DOI 10.1016/j.bbrc.2017.05.132.

2. Alyokhin A., Vincent C., Giordanengo P. (Eds.). Insect Pests of Potato: Global Perspectives on Biology and Management. Academic Press, 2012.

3. Arnqvist L., Dutta P.C., Jonsson L., Sitbon F. Reduction of choleste rol and glycoalkaloid levels in transgenic potato plants by overexpression of a type 1 sterol methyltransferase cDNA. Plant Physiol. 2003; 131(4):1792­1799. DOI 10.1104/pp.102.018788.

4. Bushway A.A., Bushway R.J., Kim C.H. Isolation, partial purification and characterization of a potato peel α­solanine cleaving glycosidase. Am. Potato J. 1990;67(4):233­238. DOI 10.1007/BF02987264.

5. Cantwell M. A review of important facts about potato glycoalkaloids. Perishables Handling Newslett. 1996;87:26­27.

6. Cárdenas P.D., Sonawane P.D., Heinig U., Bocobza S.E., Burdman S., Aharoni A. The bitter side of the nightshades: Genomics drives discovery in Solanaceae steroidal alkaloid metabolism. Phytochemistry. 2015;113:24­32. DOI 10.1016/j.phytochem.2014.12.010.

7. Cárdenas P.D., Sonawane P.D., Pollier J., Bossche R.V., Dewangan V., Weithorn E., Tal L., Meir S., Rogachev I., Malitsky S., Giri A.P., Goossens A., Burdman S., Aharoni A. GAME9 regulates the biosynthesis of steroidal alkaloids and upstream isoprenoids in the plant mevalonate pathway. Nat. Commun. 2016;7:10654. DOI 10.1038/ncomms10654.

8. Chen Y., Li S., Sun F., Han H., Zhang X., Fan Y., Tay G., Zhou Y. In vivo antimalarial activities of glycoalkaloids isolated from Solanaceae plants. Pharm. Biol. 2010;48(9):1018­1024. DOI 10.3109/13880200903440211.

9. Choi E., Koo S. Anti­nociceptive and anti­inflammatory effects of the ethanolic extract of potato (Solanum tuberlosum). Food Agric. Immunol. 2005;16(1):29­39. DOI 10.1080/09540100500064320.

10. Delporte C., Backhouse N., Negrete R., Salinas P., Rivas P., Cassels B.K., Feliciano A.S. Antipyretic, hypothermic and antiinflammatory activities and metabolites from Solanum ligustrinum Lood. Phytother. Res. 1998;12(2):118­122. DOI 10.1002/(SICI)1099­1573(199803)12:2<118::AID­PTR207>3.0.CO;2­U.

11. Filadelfi M.A., Zitnak A. Preparation of chaconines by enzymic hydrolysis of potato berry alkaloids. Phytochemistry. 1982;21(1):250­251. DOI 10.1016/0031­9422(82)80067­8.

12. Fitzpatrick T.J., Herb S.F., Osman S.F., McDermott J.A. Potato glycoalkaloids: increases and variations of ratios in aged slices over prolonged storage. Am. Potato J. 1977;54(11):539­544. DOI 10.1007/BF02852221.

13. Flanders K.L., Hawkes J.G., Radcliffe E.B., Lauer F.I. Insect resistance in potatoes: sources, evolutionary relationships, morphological and chemical defenses, and ecogeographical associations. Euphytica. 1992;61(2):83­111. DOI 10.1007/BF00026800.

14. Friedman M. Potato glycoalkaloids and metabolites: roles in the plant and in the diet. J. Agric. Food Chem. 2006;54(23):8655­8681. DOI 10.1021/jf061471t.

15. Gebhardt C. Bridging the gap between genome analysis and precision breeding in potato. Trends Genet. 2013;29(4):248­256. DOI 10.1016/j.tig.2012.11.006.

16. Ginzberg I., Tokuhisa J.G., Veilleux R.E. Potato steroidal glycoalkaloids: biosynthesis and genetic manipulation. Potato Res. 2009; 52(1):1­15. DOI 10.1007/s11540­008­9103­4.

17. Guntner C., Vazquez A., Gonzalez G., Usubillaga A., Ferreira F., Moyna P. Effect of Solanum glycoalkaloids on potato aphid, Macrosiphum euphorbiae: Part II. J. Chem. Ecol. 2000;26(5):1113­1122. DOI 10.1023/A:1005471624833.

18. Haase N.U. Glycoalkaloid concentration in potato tubers related to storage and consumer offering. Potato Res. 2010;53(4):297­307. DOI 10.1007/s11540­010­9162­1.

19. Heftmann E. Biogenesis of steroids in Solanaceae. Phytochemistry. 1983;22(9):1843­1860. DOI 10.1016/0031­9422(83)80001­6.

20. Hirsch C.D., Hamilton J.P., Childs K.L., Cepela J., Crisovan E., Vaillancourt B., Hirsch C.N., Habermann M., Neal B., Buell C.R. Spud DB: A resource for mining sequences, genotypes, and phenotypes to accelerate potato breeding. Plant Genome. 2014;7(1). DOI 10.3835/plantgenome2013.12.0042.

21. Itkin M., Heinig U., Tzfadia O., Bhide A.J., Shinde B., Cárdenas P.D., Bocobza S.E., Unger T., Malitsky S., Finkers R., Tikunov Y., Bovy A., Chikate Y., Singh P., Rogachev I., Beekwilder J., Giri A.P., Aharoni A. Biosynthesis of antinutritional alkaloids in Solanaceous crops is mediated by clustered genes. Science. 2013;341(6142):175179. DOI 10.1126/science.1240230.

22. Kenny O.M., Brunton N.P., Rai D.K., Collins S.G., Jones P.W., Maguire A.R., O’Brien N.M. Cytotoxic and apoptotic potential of potato glycoalkaloids in a number of cancer cell lines. J. Agr. Sci. Appl. 2013;2(4):184­192. DOI 10.14511/jasa.2013.020401.

23. Kozukue N., Yoon K.S., Byun G.I., Misoo S., Levin C.E., Friedman M. Distribution of glycoalkaloids in potato tubers of 59 accessions of two wild and five cultivated Solanum species. J. Agric. Food Chem. 2008;56(24):11920­11928. DOI 10.1021/jf802631t.

24. Krits P., Fogelman E., Ginzberg I. Potato steroidal glycoalkaloid levels and the expression of key isoprenoid metabolic genes. Planta. 2007; 227(1):143­150. DOI 10.1007/s00425­007­0602­3.

25. Kumar A., Fogelman E., Weissberg M., Tanami Z., Veilleux R.E., Ginzberg I. Lanosterol synthase­like is involved with differential accumulation of steroidal glycoalkaloids in potato. Planta. 2017;246(6): 1189­1202. DOI 10.1007/s00425­017­2763­z.

26. Lorenzen J.H., Balbyshev N.F., Lafta A.M., Casper H., Tian X., Sagredo B. Resistant potato selections contain leptine and inhibit development of the Colorado potato beetle (Coleoptera: Chrysomelidae). J. Econ. Entomol. 2001;94(5):1260­1267. DOI 10.1603/0022­049394.5.1260.

27. Manrique­Carpintero N.C., Tokuhisa J.G., Ginzberg I., Holliday J.A., Veilleux R.E. Sequence diversity in coding regions of candidate genes in the glycoalkaloid biosynthetic pathway of wild potato species. G3 Genes Genom. Genet. 2013;3(9):1467­1479. DOI 10.1534/g3.113.007146.

28. Mariot R.F., De Oliveira L.A., Voorhuijzen M.M., Staats M., Hutten R.C., van Dijk J.P., Kok E.J., Frazzon J. Characterization and transcriptional profile of genes involved in glycoalkaloid biosynthesis in new varieties of Solanum tuberosum L. J. Agric. Food Chem. 2016;64(4):988­996. DOI 10.1021/acs.jafc.5b05519.

29. McCue K.F. Potato glycoalkaloids, past present and future. Fruit Veget. Cereal Sci. Biotechn. 2009;3(7):65­71.

30. McCue K.F., Allen P.V., Shepherd L.V., Blake A., Whitworth J., Maccree M.M., Rockhold D.R., Stewart D., Davies H.V., Belknap W.R. The primary in vivo steroidal alkaloid glucosyltransferase from potato. Phytochemistry. 2006;67(15):1590­1597. DOI 10.1016/j.phytochem.2005.09.037.

31. McCue K.F., Allen P.V., Shepherd L.V., Blake A., Maccree M.M., Rockhold D.R., Novy R.G., Stewart D., Davies H.V., Belknap W.R. Potato glycosterol rhamnosyltransferase, the terminal step in triose side­chain biosynthesis. Phytochemistry. 2007;68(3):327­334. DOI 10.1016/j.phytochem.2006.10.025.

32. McCue K.F., Breksa A., Vilches A., Belknap W.R. Modification of potato steroidal glycoalkaloids with silencing RNA constructs. Am. J. Potato Res. Online 2017;1­6. DOI 10.1007/s12230­017­9609­x.

33. Mitchell B.K., Harrison G.D. Effects of Solanum glycoalkaloids on chemosensilla in the Colorado potato beetle. J. Chem. Ecol. 1985; 11(1):73­83. DOI 10.1007/BF00987607.

34. Nikolic N.C., Stankovic M.Z. Hydrolysis of glycoalkaloids from Solanum tuberosum L. haulm by enzymes present in plant material and by enzyme preparation. Potato Res. 2005;48(1):25­33. DOI 10.1007/BF02733679.

35. Paudel J.R., Davidson C., Song J., Maxim I., Aharoni A., Tai H.H. Pathogen and pest responses are altered due to rnai­mediated knockdown of GLYCOALKALOID METABOLISM 4 in Solanum tuberosum. Mol. Plant­Microbe Interact. 2017;30(11):876­885. DOI 10.1094/MPMI­02­17­0033­R.

36. Pelletier Y., Tai G.C.C. Genotypic variability and mode of action of Colorado potato beetle (Coleoptera: Chrysomelidae) resistance in seven Solanum species. J. Econ. Entomol. 2001;94(2):572­578. DOI 10.1603/0022­0493­94.2.572.

37. Rangarajan A., Miller A.R., Veilleux R.E. Leptine glycoalkaloids reduce feeding by Colorado potato beetle in diploid Solanum sp. hybrids. J. Am. Soc. Horticult. Sci. 2000;125(6):689­693.

38. Reddivari L., Vanamala J., Safe S.H., Miller (Jr.) J.C. The bioactive compounds α­chaconine and gallic acid in potato extracts decrease survival and induce apoptosis in LNCaP and PC3 prostate cancer cells. Nutr. Cancer. 2010;62(5):601­610. DOI 10.1080/01635580903532358.

39. Satoh T. Glycemic effects of solanine in rats. Jap. J. Pharmacol. 1967; 17(4):652­658.

40. Sawai S., Akashi T., Sakurai N., Suzuki H., Shibata D., Ayabe S.I., Aoki T. Plant lanosterol synthase: divergence of the sterol and triterpene biosynthetic pathways in eukaryotes. Plant Cell Physiol. 2006; 47(5):673­677. DOI 10.1093/pcp/pcj032.

41. Sawai S., Ohyama K., Yasumoto S., Seki H., Sakuma T., Yamamoto T., Takebayashi Y., Kojima M., Sakakibara H., Aoki T., Muranaka T., Saito K., Umemoto N. Sterol side chain reductase 2 is a key enzyme in the biosynthesis of cholesterol, the common precursor of toxic steroidal glycoalkaloids in potato. Plant Cell. 2014;26(9):37633774. DOI 10.1105/tpc.114.130096.

42. Shepherd L.V.T., Hackett C.A., Alexander C.J., McNicol J.W., Sungurtas J.A., Stewart D., McCue K.F., Belknap W.R., Davies H.V. Modifying glycoalkaloid content in transgenic potato – Metabolome impacts. Food Chem. 2015;187:437­443. DOI 10.1016/j.foodchem.2015.04.111.

43. Sinden S.L., Sanford L.L., Osman S.F. Glycoalkaloids and resistance to the Colorado potato beetle in Solanum chacoense Bitter. Am. J. Potato Res. 1980;57(7):331­343. DOI 10.1007/BF02854028.

44. Sinden S.L., Sanford L.L., Webb R.E. Genetic and environmental control of potato glycoalkaloids. Am. J. Potato Res. 1984;61(3):141156. DOI 10.1007/BF02854035.

45. Smith D.B., Roddick J.G., Jones J.L. Potato glycoalkaloids: some unanswered questions. Trends Food Sci. Technol. 1996;7(4):126­131. DOI 10.1016/0924­2244(96)10013­3.

46. Sonawane P.D., Pollier J., Panda S., Szymanski J., Massalha H., Yona M., Unger T., Malitsky S., Arendt P., Pauwels L., AlmekiasSiegl E., Rogachev I., Meir S., Cárdenas P.D., Masri A., Petrikov M., Schaller H., Schaffer A.A., Kamble A., Giri A.P., Goossens A., Aharoni A. Plant cholesterol biosynthetic pathway overlaps with phytosterol metabolism. Nat. Plants. 2016;3:16205. DOI 10.1038/nplants.2016.205.

47. Tingey W.M. Glycoalkaloids as pest resistance factors. Am. Potato J. 1984;61(3):157­167. DOI 10.1007/BF02854036.

48. Umemoto N., Nakayasu M., Ohyama K., Yotsu­Yamashita M., Mizutani M., Seki H., Saito K., Muranaka T. Two cytochrome p450 monooxygenases catalyze early hydroxylation steps in the potato steroid glycoalkaloid biosynthetic pathway. Plant Physiol. 2016;171(4): 2458­2467. DOI 10.1104/pp.16.00137.


Просмотров: 158


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2500-0462 (Print)
ISSN 2500-3259 (Online)