Preview

Вавиловский журнал генетики и селекции

Расширенный поиск

Дифференциальный протеомный анализ корней гороха на ранних этапах развития симбиоза с клубеньковыми бактериями

https://doi.org/10.18699/VJ18.347

Полный текст:

Аннотация

В настоящей работе проведен анализ изменений в протеомном спектре корней гороха Pisum sativum L. при инокуляции клубеньковыми бактериями, направленный на выявление новых регуляторов развития симбиоза. Для изучения изменений в протеомном спектре корней гороха использован дифференциальный двумерный (2-D) электрофорез с флуоресцентными метками Cy2 и Cy5. Полученные изображения позволили выявить различия между контрольным вариантом (неинокулированные корни) и корнями, инокулированными ризобиями Rhizobium leguminosarum bv. viciae RCAM 1026 (24 ч после инокуляции). Выявлено и идентифицировано 20 белков, синтез которых усиливался в процессе инокуляции корней гороха клубеньковыми бактериями. Для идентификации белков использовали масс-спектрометрический анализ триптических пептидов на квадруполь-времяпролетном масс-спектрометре, совмещенном с высокоэффективным жидкостным хроматографом. Среди таких белков впервые найдены бета-субъединица G-белка и дисульфид изомераза/фосфолипаза С, функция которых может быть связана с сигнальной регуляцией симбиоза. Это показывает, что G-белки и фосфолипазы могут играть ключевую роль в развитии ранних стадий симбиоза у гороха. Дальнейшие эксперименты должны выявить, происходит ли взаимодействие бета-субъединицы G-белка с рецепторами к Nod-факторам и как это влияет на дальнейшую передачу сигнала. Среди других белков, изучение которых представляет интерес, обнаружены аннексин D8 и D1, протеинкиназа, взаимодействующая с кальцинерином B, актин-связывающий белок профилин, ГТФ-связывающий белок Ran1. Они могут быть вовлечены в регуляцию реакций с участием кальция, реорганизацию актинового цитоскелета и другие важные процессы у растений. Изучение роли таких белков-регуляторов в дальнейшем станет основой для понимания сложной системы сигнальной регуляции, которая активируется у растений гороха при взаимодействии с клубеньковыми бактериями.

Об авторах

И. В. Леппянен
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Россия
Пушкин, Санкт-Петербург


А. Н. Кириенко
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Россия
Пушкин, Санкт-Петербург


А. А. Лобов
Ресурсный центр «Развитие молекулярных и клеточных технологий», научный парк, Санкт-Петербургский государственный университет
Россия
Санкт-Петербург


Е. А. Долгих
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Россия
Пушкин, Санкт-Петербург


Список литературы

1. Ach R.A., Gruissem W. A small nuclear GTP-binding protein from tomato suppresses a Schizosaccharomyces pombe cell-cycle mutant. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994;91(13):5863-5867. DOI 10.1073/ pnas.91.13.5863.

2. Ane J.M., Kiss G.B., Riely B.K., Penmetsa R., Oldroyd G.E., Ayax C., Lévy J., Debellé F., Baek J.M., Kalo P., Rosenberg C., Roe B.A., Long S.R., Dénarié J., Cook D.R. Medicago truncatula DMI1 required for bacterial and fungal symbioses in legumes. Science. 2004; 303:1364-1367. DOI 10.1126/science.1092986.

3. Batistic O., Kudla J. Plant calcineurin B-like proteins and their interacting protein kinases. Bioch. Biophys. Acta. 2009;1793(6):985-992. DOI 10.1016/j.bbamcr.2008.10.006.

4. Battaglia M., Olvera-Carrillo Y., Garciarrubio A., Campos F., Covarrubias A.A. The enigmatic LEA proteins and other hydrophilins. Plant Physiol. 2008;148:6-24. DOI 10.1104/pp.108.120725.

5. Bestel-Corre G., Dumas-Gaudot E., Poinsot V., Dieu M., Dierick J.F., van Tuinen D., Remacle J., Gianinazzi-Pearson V., Gianinazzi S. Proteome analysis and identification of symbiosis-related proteins from Medicago truncatula Gaertn. by two-dimensional electrophoresis and mass spectrometry. Electrophoresis. 2002;23:122-137. DOI 10.1002/1522-2683(200201)23:13.0.co;2-4.

6. Bradford M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Anal. Biochem. 1976;72:248-254. DOI 10.1006/abio.1976.9999.

7. Brewin N.J. Development of the legume root nodule. Annu. Rev. Cell. Biol. 1991;7:191-226. DOI 10.1146/annurev.cellbio.7.1.191.

8. Bourgeois M., Jacquin F., Savois V., Sommerer N., Labas V., Henry C., Burstin J. Dissecting the proteome of pea mature seeds reveals the phenotypic plasticity of seed protein composition. Proteomics. 2009; 9:254-271. DOI 10.1002/pmic.200700903.

9. Capoen W., Sun J., Wysham D., Otegui M.S., Venkateshwaran M., Hirsch S., Miwa H., Downie J.A., Morris R.J., Ané J.M., Oldroyd G.E. Nuclear membranes control symbiotic calcium signaling of legumes. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011;108:14348-14353. DOI 10.1073/pnas.1107912108.

10. Castillejo M.Á., Curto M., Fondevilla S., Rubiales D., Jorrín J. Twodimensional electrophoresis based proteomic analysis of the pea (Pisum sativum) in response to Mycosphaerella pinodes. J. Agric. Food Chem. 2010;58:12822-12832. DOI 10.1021/jf1036917.

11. Castillejo M.Á., Fernández-Aparicio M., Rubiales D. Proteomic analysis by two-dimensional differential in gel electrophoresis (2D DIGE) of the early response of Pisum sativum to Orobanche crenata. Exp. Bot. 2011;63:107-119. DOI 10.1093/jxb/err246.

12. Chen J.G. Heterotrimeric G-protein signaling in Arabidopsis. Puzzling G-protein-coupled receptor. Plant Signal Behav. 2008;12:10421045. DOI 10.4161/psb.3.12.6064.

13. Choudhury S.R., Bisht N.C., Thompson R., Todorov O., Pandey S. Conventional and novel Gγ protein families constitute the heterotrimeric G-protein signaling network in soybean. PLoS ONE. 2011; 6(8):e23361. DOI 10.1371/journal.pone.0023361.

14. Choudhury S.R., Pandey S. Phosphorylation-dependent regulation of G-protein cycle during nodule formation in soybean. Plant Cell. 2015;27(11):3260-3276. DOI 10.1105/tpc.15.00517.

15. Colmenero-Flores J.M., Moreno L.P., Smith C., Covarrubias A.A. Pvlea-18, a member of a new late-embryogenesis-abundant protein family that accumulates during water stress and in the growing regions of well-irrigated bean seedlings. Plant Physiol. 1999;120:93103. DOI 10.1104/pp.120.1.93.

16. Dam S., Dyrlund T.F., Ussatjuk A., Jochimsen B., Nielsen K., Goffard N., Ventosa M., Lorentzen A., Gupta V., Andersen S.U., Enghild J.J., Ronson C.W., Roepstorff P., Stougaard J. Proteome reference maps of the Lotus japonicus nodule and root. Proteomics. 2013; 14:230-240. DOI 10.1002/pmic.201300353.

17. Den Hartog M., Musgrave A., Munnik T. Nod factor-induced phosphatidic acid and diacylglycerol pyrophosphate formation: a role for phospholipase C and D in root hair deformation. Plant J. 2001;25:5565. DOI 10.1111/j.1365-313x.2001.00931.x.

18. D’Haeze W., Holsters M. Nod factor structures, responses, and perception during initiation of nodule development. Glycobiology. 2002; 12:79R-105R. DOI 10.1093/glycob/12.6.79r.

19. Dumont E., Bahrman N., Goulas E., Valot B., Sellier H., Hilbert J.L.,Vuylsteker C., Lejeune-Hénaut I., Delbreil B. A proteomic approach to decipher chilling response from cold acclimation in pea (Pisum sativum L.). Plant Sci. 2011;80:86-98. DOI 10.1016/j. plantsci.2010.09.006.

20. Endre G., Kereszt A., Kevei Z., Mihacea S., Kaló P., Kiss G.B. A receptor kinase gene regulating symbiotic nodule development. Nature. 2002;417:962-966. DOI 10.1038/nature00842.

21. Gerke V., Moss S.E. Annexins: from structure to function. Physiol. Rev. 2002;82:331-371. DOI 10.1152/physrev.00030.2001.

22. Graidist P., Yazawa M., Tonganunt M., Nakatomi A., Lin C.C., Chang J.Y., Phongdara A., Fujise K. Fortilin binds Ca2+ and blocks Ca2+-dependent apoptosis in vivo. Biochem. J. 2007;408:181-191. DOI 10.1042/BJ20070679.

23. Groth M., Takeda N., Perry J., Uchida H., Dräxl S., Brachmann A., Sato S., Tabata S., Kawaguchi M., Wang T.L., Parniske M. NENA, a Lotus japonicus homolog of Sec13, is required for rhizodermal infection by arbuscular mycorrhiza fungi and rhizobia but dispensable for cortical endosymbiotic development. Plant Cell. 2010;22:25092526. DOI 10.1105/tpc.109.069807.

24. Hoepflinger M.C., Reitsamer J., Geretschlaeger A.M., Mehlmer N., Tenhaken R. The effect of Translationally Controlled Tumour Protein (TCTP) on programmed cell death in plants. Plant Biol. 2013;13:1-10. DOI 10.1186/1471-2229-13-135.

25. Kanamori N., Madsen L.H., Radutoiu S., Frantescu M., Quistgaard E.M., Miwa H., Downie J.A., James E.K., Felle H.H., Haaning L.L., Jensen T.H., Sato S., Nakamura Y., Tabata S., Sandal N., Stougaard J. A nucleoporin is required for induction of Ca2+ spiking in legume nodule development and essential for rhizobial and fungal symbiosis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006;103(2):359-364. DOI 10.1073/pnas.0508883103.

26. Kirienko A.N., Leppyanen I.V., Gribchenko E.S., Dolgikh E.A. Features of protein isolation for pea Pisum sativum L. root proteome analysis during symbiosis with rhizobia. Agrobiology. 2017;52(5):10121020. DOI 10.15389/agrobiology.2017.5.1012rus.

27. Kodavali P.K., Skowronek K., Koszela-Piotrowska I., Strzelecka-Kiliszek A., Pawlowski K., Pikula S. Structural and functional characterization of annexin 1 from Medicago truncatula. Plant Physiol. Biochem. 2013;73:56-62. DOI 10.1016/j.plaphy.2013.08.010.

28. Lee Y., Kim M.H., Kim S.K., Kim S.H. Phytochrome-mediated differential gene expression of plant Ran/TC4 small G-proteins. Planta. 2008;228:215-224. DOI 10.1007/s00425-008-0745-x.

29. Levy J., Bres C., Geurts R., Chalhoub B., Kulikova O., Duc G., Journet E.P., Ané J.M., Lauber E., Bisseling T., Dénarié J., Rosenberg C., Debellé F. A putative Ca2+ and calmodulin-dependent protein kinase required for bacterial and fungal symbioses. Science. 2004;303: 1361-1363. DOI 10.1126/science.1093038.

30. Madsen E.B., Madsen L.H., Radutoiu S., Olbryt M., Rakwalska M., Szczyglowski K., Sato S., Kaneko T., Tabata S., Sandal N., Stougaard J. A receptor kinase gene of the LysM type is involved in legume perception of rhizobial signals. Nature. 2003;425(6958):637640. DOI 10.1038/nature02045.

31. Malkov N., Fliegmann J., Rosenberg C., Gasciolli V., Timmers A., Nurisso A., Cullimore J., Bono J.J. Molecular basis of lipo-chitooligosaccharide recognition by the lysin motif receptor-like kinase LYR3 in legumes. Biochem. J. 2016;473:1369-1378. DOI 10.1042/ BCJ20160073.

32. Marsh J.F., Rakocevic A., Mitra R.M., Brocard L., Sun J., Eschstruth A., Long S.R., Schultze M., Ratet P., Oldroyd G.E. Medicago truncatula NIN is essential for rhizobial-independent nodule organogenesis induced by autoactive calcium/calmodulin-dependent protein kinase. Plant Physiol. 2007;144:324-335. DOI 10.1104/pp.106.093021.

33. Marx H., Minogue C.E., Jayaraman D., Richards A.L., Kwiecien N.W Siahpirani A.F., Rajasekar S., Maeda J., Garcia K., Del Valle-Echevarria A.R., Volkening J.D., Westphall M.S., Roy S., Sussman M.R., Ané J.M., Coon J.J. A proteomic atlas of the legume Medicago truncatula and its nitrogen-fixing endosymbiont Sinorhizobium meliloti. Nat. Biotechnol. 2016;34:1198-1205. DOI 10.1038/nbt.3681.

34. Mason M.G., Botella J.R. Completing the heterotrimer: isolation and characterization of an Arabidopsis thaliana G protein γ-subunit cDNA. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2000;97:14784-14788. DOI 10.1073/pnas.97.26.14784.

35. Morris A.C., Djordjevic M.A. Proteome analysis of cultivar-specific interactions between Rhizobium leguminosarum biovar trifolii and subterranean clover cultivar Woogenellup. Electrophoresis. 2001; 22:586-598. DOI 10.1002/1522-2683(200102)22:33.0.CO;2-L.

36. Moss S.E., Morgan R.O. The annexins. Genome Biol. 2004;5(4):219. DOI 10.1186/gb-2004-5-4-219.

37. Nakagawa T., Kaku H., Shimoda Y., Sugiyama A., Shimamura M., Takanashi K., Yazaki K., Aoki T., Shibuya N., Kouchi H. From defense to symbiosis: limited alterations in the kinase domain of LysM receptor-like kinases are crucial for evolution of legume-Rhizobium symbiosis. Plant J. 2011;65:169-180. DOI 10.1111/j.1365313X.2010.04411.x.

38. Niebel F.C., Lescure N., Cullimore J., Gamas P. The Medicago trunculata MtAnn1 gene encoding an annexin is induced by Nod factors and during the symbiotic interaction with Rhizobium meliloti. Mol. Plant-Microbe Interac. 1998;11:504-513. DOI 10.1094/MPMI. 1998.11.6.504.

39. Oldroyd G.E., Downie J.A. Coordinating nodule morphogenesis with rhizobial infection in legumes. Annu. Rev. Plant Biol. 2008;59:519546. DOI 10.1146/annurev.arplant.59.032607.092839.

40. Ovchinnikova E., Journet E.P., Chabaud M., Cosson V., Ratet P., Duc G., Fedorova E., Liu W., den Camp R.O., Zhukov V., Tikhonovich I., Borisov A., Bisseling T., Limpens E. IPD3 controls the formation of nitrogen-fixing symbiosomes in pea and Medicago Spp. Mol. Plant-Microbe Interac. 2011;24:1333-1344. DOI 10.1094/ MPMI-01-11-0013.

41. Pollard H.B., Burns A.L., Rojas E. Synexin (annexin VII): a cytosolic calcium-binding protein which promotes membrane fusion and forms calcium channels in artificial bilayer and natural membranes. J. Membr. Biol. 1990;117:101-112. DOI 10.1007/bf01868677.

42. Ramu S.K., Peng H.M., Cook D.R. Nod factor induction of reactive oxygen species production is correlated with expression of the early nodulin gene rip1 in Medicago truncatula. Mol. Plant-Microbe Interac. 2002;15:522-528. DOI 10.1094/MPMI.2002.15.6.522.

43. Rivero C., Traubenik S., Zanetti M.E., Blanco F.A. Small GTPases in plant biotic interactions. Small GTPases. 2017;23:1-11. DOI 10.1080/21541248.2017.1333557.

44. Saalbach G., Erik P., Wienkoop S. Characterisation by proteomics of peribacteroid space and peribacteroid membrane preparations from pea (Pisum sativum) symbiosomes. Proteomics. 2002;2:325-337. DOI 10.1002/1615-9861(200203)2:33.0.co;2-w.

45. Saito K., Yoshikawa M., Yano K., Miwa H., Uchida H., Asamizu E., Sato S., Tabata S., Imaizumi-Anraku H., Umehara Y., Kouchi H., Murooka Y., Szczyglowski K., Downie J.A., Parniske M., Hayashi M., Kawaguchi M. NUCLEOPORIN85 is required for calcium spiking, fungal and bacterial symbioses, and seed production in Lotus japonicus. Plant Cell. 2007;19:610-624. DOI 10.1105/tpc.106.046938.

46. Sanders D., Pelloux J., Brownlee C., Harper J.F. Calcium at the crossroads of signaling. Plant Cell. 2002;14:S401-S417. DOI 10.1105/ tpc.002899.

47. Savouré A., Sallaud C., EI-Turk J., Zuanazzi J., Ratet P., Schultze M., Kondorosi A., Esnault R., Kondorosi E. Distinct response of Medicago suspension cultures and roots to Nod factors and chitin oligomers in the elicitation of defense-related responses. Plant J. 1997;11:277287. DOI 10.1046/j.1365-313X.1997.11020277.x.

48. Schenkluhn L., Hohnjec N., Niehaus K., Schmitz U., Colditz F. Differential gel electrophoresis (DIGE) to quantitatively monitor early symbiosis- and pathogenesis-induced changes of the Medicago truncatula root proteome. J. Proteomics. 2010;73:753-768. DOI 10.1016/j.jprot.2009.10.009.

49. Schultze M., Kondorosi A. Regulation of symbiotic root nodule development. Annu. Rev. Genet. 1998;32:33-57. DOI 10.1146/annurev. genet.32.1.33.

50. Smit P., Raedts J., Portyanko V., Debelle F., Gough C., Bisseling T., Geurts R. NSP1 of the GRAS protein family is essential for rhizobial Nod factor-induced transcription. Science. 2005;308:1789-1791. DOI 10.1126/science.1111025.

51. Subramaniam G., Trusov Y., Lopez-Encina C., Hayashi S., Batley J., Botella J. R. Type B heterotrimeric G protein γ subunit regulates auxin and ABA signaling in tomato. Plant Physiol. 2016;170:11171134. DOI 10.1104/pp.15.01675.

52. Sun J., Miller J.B., Granqvist E., Wiley-Kalil A., Gobbato E., Maillet F., Cottaz S., Samain E., Venkateshwaran M., Fort S., Morris R., Ané J.M., Dénarié J., Oldroyd G.E. Activation of symbiosis signaling by arbuscular mycorrhizal fungi in legumes and rice. Plant Cell. 2015;27:823-838. DOI 10.1105/tpc.114.131326.

53. Tarchevsky I.A., Egorova A.M. Proteomic analysis of cycloheximide influence on pea roots. Fiziologiya rasteniy = Plant Physiology. 2015;62(6):883-895. (in Russian) Tarchevsky I.A., Yakovleva V.G., Egorova A.M. Proteomic analysis of salicylate-induced proteins of pea (Pisum sativum L.) leaves. Biochemistry (Moscow). 2010;75(5):590-597.

54. Ullah H., Chen J.-G., Temple B., Boyes D.C., Alonso J.M., Davis K.R., Ecker J.R., Jones A.M. The β-subunit of the Arabidopsis G protein negatively regulates auxin-induced cell division and affects multiple developmental processes. Plant Cell. 2003;15:393-409. DOI 10.1105/tpc.006148.

55. Valenta R., Ferreira F., Grote M., Swoboda I., Vrtala S., Duchê¬ ne M., Deviller P., Meagher R.B., McKinney E., Heberle-Bors E., Krafts D., Scheiner O. Identification of profilin as an actin binding protein in higher plants. J. Biol. Chem. 1993;26:22777-22781.

56. Van Brussel A.A.N., Planqué K., Quispel A. The wall of Rhizobium leguminosarum in bacteroid and free-living forms. J. Gen. Microbiol. 1977;101:51-56. DOI 10.1099/00221287-101-1-51.

57. Van Brussel A.A.N., Tak T., Wetselaar A., Pees E., Wijffelman C.A. Small Leguminosae as test plants for nodulation of Rhizobium leguminosarum and other rhizobia and agrobacteria harbouring a ¬leguminosarum Sym plasmid. Plant Sci. Lett. 1982;27:317-325. DOI 10.1016/0304-4211(82)90134-1. Vasse J., Billy F., Truchet G. Abortion of infection during the Rhizobium meliloti-alfalfa symbiotic interaction is accompanied by a hypersensitive reaction. Plant J. 1993;4:555-566. DOI 10.1046/j.1365313x.1993.04030555.x.

58. Vidali L., Pérez H.E., Valdés V., Noguez R., Zamudio F., Sánchez F. Purification, characterization, and cDNA cloning in profilin from Phaseolus vulgaris. Plant Physiol. 1995;108:115-123. DOI 10.1104/ pp.108.1.115.

59. Voss T., Haberl P. Observations on the reproducibility and matching efficiency of two-dimensional electrophoresis gels: Consequences for comprehensive data analysis. Electrophoresis. 2000;21(16):33453350. DOI 10.1002/1522-2683(20001001)21:163.0.CO.

60. Zhang C., Srinivasan Y., Arlow D.H., Fung J.J., Palmer D., Zheng Y., Green H.F., Pandey A., Dror R.O., Shaw D.E., Weis W.I., Coughlin S.R., Kobilka B.K. High-resolution crystal structure of human protease-activated receptor 1. Nature. 2012;492:387-392. DOI 10.1038/ nature11701.

61. Zhukov V., Radutoiu S., Madsen L.H., Rychagova T., Ovchinnikova E., Borisov A., Tikhonovich I., Stougaard J. The pea Sym37 receptor kinase gene controls infection-thread initiation and nodule development. Mol. Plant-Microbe Interac. 2008;21:1600-1608. DOI 10.1094/MPMI-21-12-1600.


Просмотров: 134


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2500-0462 (Print)
ISSN 2500-3259 (Online)