Факторы транскрипции MhyFIL1 и MhyFIL3 (Monotropa hypopitys) определяют асимметричное развитие боковых органов надземной части растения


https://doi.org/10.18699/VJ19.509

Полный текст:


Аннотация

Считается, что полный микогетеротроф, подъельник Monotropa hypopitys, адаптивно эволюционировал из фотосинтезирующего микоризного предшественника, потеряв при этом аппарат фотосинтеза и вегетативные органы (стебель и листья). Надземная часть растения представляет собой цветонос со стерильными прицветниками и соцветием с каноническим для высших растений типом цветка. У растений происхождение плоского листа и других листоподобных латеральных органов связывают с эволюцией генов YABBY, которые, в зависимости от профиля экспрессии, разделяются на «вегетативные» и эволюционно более поздние «репродуктивные» гены. Изучение «вегетативных» генов YABBY подъельника позволит выяснить, сохранились ли их функции (определение идентичности клеток абаксиальной поверхности латеральных органов) у растения без листьев. В настоящем исследовании проведен структурно-филогенетический анализ генов подъельника MhyFIL1 и MhyFIL3, охарактеризованы основные консервативные домены и мотивы кодируемых ими белков и подтверждена принадлежность генов к «вегетативной» кладе YABBY3/FIL. Проведена оценка влияния гетерологичной эктопической экспрессии генов MhyFIL1 и MhyFIL3 на фенотип трансгенных растений табака Nicotiana tabacum. Показано, что оба типа растений, 35S::MhyFIL1 и 35S::MhyFIL3, формируют листья более узкие, чем в норме, и скрученные за счет измененной идентичности клеток адаксиальной поверхности. Выявлены также изменения архитектуры надземной части и корневой системы растений, включая аберрантный филлотаксис и подавление развития апикальных меристем побега и корня. Часть растений 35S::MhyFIL1 и 35S::MhyFIL3 погибала еще на стадии формирования первых листьев, часть не цвела, остальные имели сильно увеличенный период вегетации и при цветении формировали меньше цветков, чем в норме. Цветки не имели видимых отличий от контроля, за исключением ломких цветоножек. Таким образом, отсутствие изменений в строении цветка подъельника в сравнении с автотрофными видами, а также особенности влияния гетерологичной экспрессии генов MhyFIL1/на развитие растений табака говорят о сохранении генами подъельника MhyFIL1/функции «вегетативных» генов YABBY. При этом у M. hypopitys активность YABBY-факторов транскрипции группы FIL напрямую не связана с потерей способности формировать листья при эволюционном переходе подъельника от аутотрофного питания к гетеротрофии.


Об авторах

А. В. Щенникова
Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук, Институт биоинженерии
Россия
Москва


А. М. Камионская
Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук, Институт биоинженерии
Россия
Москва


А. В. Нежданова
Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук, Институт биоинженерии
Россия
Москва


К. С. Гаврилова
Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук, Институт биоинженерии
Россия
Москва


М. А. Филюшин
Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук, Институт биоинженерии
Россия
Москва


Е. З. Кочиева
Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук, Институт биоинженерии
Россия
Москва


К. Г. Скрябин
Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук, Институт биоинженерии
Россия
Москва


Список литературы

1. Bailey T.L., Elkan C. Fitting a mixture model by expectation maximization to discover motifs in biopolymers. Proc. Int. Conf. Intell. Syst. Mol. Biol. 1994;2:28-36.

2. Bartholmes C., Hidalgo O., Gleissberg S. Evolution of the YABBY gene family with emphasis on the basal eudicot Eschscholzia californica (Papaveraceae). Plant Biol. (Stuttg.). 2012;14(1):11-23. DOI 10.1111/j.1438-8677.2011.00486.x.

3. Beerling D.J., Fleming A.J. Zimmermann’s telome theory of megaphyll leaf evolution: a molecular and cellular critique. Curr. Opin. Plant Biol. 2007;10(1):4-12. DOI 10.1016/j.pbi.2006.11.006.

4. Beletsky A.V., Filyushin M.A., Gruzdev E.V., Mazur A.M., Prokhortchouk E.B., Kochieva E.Z., Mardanov A.V., Ravin N.V., Skryabin K.G. De novo transcriptome assembly of the mycoheterotrophic plant Monotropa hypopitys. Genom Data. 2016;11:60-61. DOI 10.1016/j.gdata.2016.11.020.

5. Bidartondo M.I. The evolutionary ecology of myco-heterotrophy. New Phytol. 2005;167(2):335-352. DOI 10.1111/j.1469-8137.2005. 01429.x.

6. Boter M., Golz J.F., Giménez-Ibañez S., Fernandez-Barbero G., Franco-Zorrilla J.M., Solano R. FILAMENTOUS FLOWER is a direct target of jaz3 and modulates responses to jasmonate. Plant Cell. 2015;27(11):3160-3174. DOI 10.1105/tpc.15.00220.

7. Bowman J.L. The YABBY gene family and abaxial cell fate. Curr. Opin. Plant Biol. 2000;3(1):17-22. DOI 10.1016/S1369-5266(99)00035-7.

8. Bowman J.L., Eshed Y., Baum S.F. Establishment of polarity in angiosperm lateral organs. Trends Genet. 2002;18(3):134-141. DOI 10.1016/S0168-9525(01)02601-4.

9. Buchanan-Wollaston V., Page T., Harrison E., Breeze E., Lim P.O., Nam H.G., Lin J.F., Wu S.H., Swidzinski J., Ishizaki K., Leaver C.J. Comparative transcriptome analysis reveals significant differences in gene expression and signaling pathways between developmental and dark/starvation-induced senescence in Arabidopsis. Plant J. 2005;42(4):567-585. DOI 10.1111/j.1365-313X.2005.02399.x.

10. Chu H., Liang W., Li J., Hong F., Wu Y., Wang L., Wang J., Wu P., Liu C., Zhang Q., Xu J., Zhang D. A CLE-WOX signalling module regulates root meristem maintenance and vascular tissue development in rice. J. Exp. Bot. 2013;64(17):5359-5369. DOI 10.1093/jxb/ert301.

11. Cronk Q.C.B. Plant evolution and development in a post-genomic context. Nat. Rev. Genet. 2001;2(8):607-619. DOI 10.1038/35084556.

12. Eckardt N.A. YABBY genes and the development and origin of seed plant leaves. Plant Cell. 2010;22(7):2103. DOI 10.1105/tpc.110.220710.

13. Fiers M., Golemiec E., Xu J., van der Geest L., Heidstra R., Stiekema W., Liu C.M. The 14-amino acid CLV3, CLE19, and CLE40 peptides trigger consumption of the root meristem in Arabidopsis through a CLAVATA2-dependent pathway. Plant Cell. 2005;17(9):2542-2553. DOI 10.1105/tpc.105.034009.

14. Finet C., Floyd S.K., Conway S.J., Zhong B., Scutt C.P., Bowman J.L. Evolution of the YABBY gene family in seed plants. Evol. Dev. 2016;18(2):116-126. DOI 10.1111/ede.12173.

15. Goldshmidt A., Alvarez J.P., Bowman J.L., Eshed Y. Signals derived from YABBY gene activities in organ primordia regulate growth and partitioning of Arabidopsis shoot apical meristems. Plant Cell. 2008; 20(5):1217-1230. DOI 10.1105/tpc.107.057877.

16. Goloveshkina E.N., Shchennikova A.V., Kamionskaya A.M., Skryabin K.G., Shulga O.A. Influence of ectopic expression of Asteraceae MADS box genes on plant ontogeny in tobacco. Plant Cell Tiss. Organ Cult. 2012;109(1):61-71. DOI 10.1007/s11240-011-0074-9.

17. Graham S.W.G., Lam V.K.Y., Merckx V.S.F.T. Plastomes on the edge: the evolutionary breakdown of mycoheterotrophic plastid genomes. New Phytologist. 2017;214:48-55. DOI 10.1111/nph.14398.

18. Larkin M.A., Blackshields G., Brown N.P., Chenna R., McGettigan P.A., McWilliam H., Valentin F., Wallace I.M., Wilm A., Lopez R., Thompson J.D., Gibson T.J., Higgins D.G. Clustal W and Clustal X version 2.0. Bioinformatics. 2007;23(21):2947-2948. DOI 10.1093/bioinformatics/btm404.

19. Leake J.R. The biology of myco-heterotrophic (‘saprophytic’) plants. New Phytol. 1994;127:171-216. DOI 10.1111/j.1469-8137.1994.tb04272.x.

20. Mathews S., Kramer E.M. The evolution of reproductive structures in seed plants: a re-examination based on insights from developmental genetics. New Phytol. 2012;194(4):910-923. DOI 10.1111/j.14698137.2012.04091.x.

21. McConnell J.R., Barton M.K. Leaf polarity and meristem formation in Arabidopsis. Development. 1998;125(15):2935-2942.

22. Merckx V.S.F.T., Freudenstein J.V., Kissling J., Christenhusz M.J.M., Stotler R.E., Crandall-Stotler B., Wickett N., Rudall P.J., Maasvan de Kamer H., Maas P.J.M. Taxonomy and сlassification. Ed. V.S.F.T. Merckx. Mycoheterotrophy: The Biology of Plants Living on Fungi. New York: Springer Science+Buisness Media, 2013; 73-83. DOI 10.1007/978-1-4614-5209-6_1.

23. Ravin N.V., Gruzdev E.V., Beletsky A.V., Mazur A.M., Prokhortchouk E.B., Filyushin M.A., Kochieva E.Z., Kadnikov V.V., Mardanov A.V., Skryabin K.G. The loss of photosynthetic pathways in the plastid and nuclear genomes of the non-photosynthetic mycoheterotrophic eudicot Monotropa hypopitys. BMC Plant Biol. 2016; 16(Suppl. 3):238. DOI 10.1186/s12870-016-0929-7.

24. Sarojam R., Sappl P.G., Goldshmidt A., Efroni I., Floyd S.K., Eshed Y., Bowman J.L. Differentiating Arabidopsis shoots from leaves by combined YABBY activities. Plant Cell. 2010;22:2113-2130. DOI 10.1105/tpc.110.075853.

25. Shchennikova A.V., Slugina M.A., Beletsky A.V., Filyushin M.A., Mardanov A.A., Shulga O.A., Kochieva E.Z., Ravin N.V., Skryabin K.G. The YABBY genes of leaf and leaf-like organ polarity in leafless plant Monotropa hypopitys. Int. J. Genomics. 2018;2018:7203469. DOI 10.1155/2018/7203469.

26. Shulga O.A., Shchennikova A.V., Beletsky A.V., Mardanov A.V., Kochieva E.Z., Filyushin M.A., Ravin N.V., Skryabin K.G. Transcriptome-wide characterization of the MADS-box family in Pinesap Monotropa hypopitys reveals flowering conservation in non-photosynthetic myco-heterotrophs. J. Plant Growth Regul. 2018;37:768783. DOI 10.1007/s00344-017-9772-9.

27. Siegfried K.R., Eshed Y., Baum S.F., Otsuga D., Drews G.N., Bowman J.L. Members of the YABBY gene family specify abaxial cell fate in Arabidopsis. Development. 1999;126(18):4117-4128.

28. Stahl Y., Wink R.H., Ingram G.C., Simon R. A signaling module controlling the stem cell niche in Arabidopsis root meristems. Curr. Biol. 2009;19(11):909-914. DOI 10.1016/j.cub.2009.03.060.

29. Stahle M.I., Kuehlich J., Staron L., von Arnim A.G., Golz J.F. YABBYs and the transcriptional corepressors LEUNIG and LEUNIG_ HOMOLOG maintain leaf polarity and meristem activity in Arabidopsis. Plant Cell. 2009;21(10):3105-3118. DOI 10.1105/tpc.109.070458.

30. Stewart W.N., Rothwell G.W. Paleobotany and the Evolution of Plants. 2-nd ed., Cambridge: Cambridge University Press, 1993.

31. Strable J., Wallace J.G., Unger-Wallace E., Briggs S., Bradbury P.J., Buckler E.S., Vollbrecht E. Maize YABBY genes drooping leaf1 and drooping leaf 2 regulate plant architecture. Plant Cell. 2017;29(7): 1622-1641. DOI 10.1105/tpc.16.00477.

32. Tamura K., Stecher G., Peterson D., Filipski A., Kumar S. MEGA6: Molecular evolutionary genetics analysis version 6.0. Mol. Biol. Evol. 2013;30(12):2725-2729. DOI 10.1093/molbev/mst197.

33. Tononi P., Möller M., Bencivenga S., Spada A. GRAMINIFOLIA homolog expression in Streptocarpus rexii is associated with the basal meristems in phyllomorphs, a morphological novelty in Gesneriaceae. Evol. Dev. 2010;12(1):61-73. DOI 10.1111/j.1525-142X.2009.00391.x.

34. Wallace G.D. Studies of the Monotropoidiae (Ericaceae): taxonomy and distribution. Wassman J. Biol. 1975;33:1-88.

35. Wicke S., Muller K.F., dePamphilis C.W., Quandt D., Bellot S., Schneeweiss G.M. Mechanistic model of evolutionary rate variation en route to a nonphotosynthetic lifestyle in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2016;113:9045-9050. DOI 10.1073/pnas.1607576113.

36. Yamada T., Yokota S., Hirayama Y., Imaichi R., Kato M., Gasser C.S. Ancestral expression patterns and evolutionary diversification of YABBY genes in angiosperms. Plant J. 2011;67(1):26-36. DOI 10.1111/j.1365-313X.2011.04570.x.

37. Zhang H., Zhou C. Signal transduction in leaf senescence. Plant Mol. Biol. 2013;82(6):539-545. DOI 10.1007/s11103-012-9980-4.

38. Zhang X.L., Yang Z.P., Zhang J., Zhang L.G. Ectopic expression of BraYAB1-702, a member of YABBY gene family in Chinese cabbage, causes leaf curling, inhibition of development of shoot apical meristem and flowering stage delaying in Arabidopsis thaliana. Int. J. Mol. Sci. 2013;14(7):14872-14891. DOI 10.3390/ijms140714872.

39. Zhao W., Su H.Y., Song J., Zhao X.Y., Zhang X.S. Ectopic expression of TaYAB1, a member of YABBY gene family in wheat, causes the partial abaxialization of the adaxial epidermises of leaves and arrests the development of shoot apical meristem in Arabidopsis. Plant Sci. 2006;170(2):364-371. DOI 10.1016/j.plantsci.2005.09.008.

40. Zuckerkandl E., Pauling L. Evolutionary divergence and convergence in proteins. Eds. V. Bryson, H.J. Vogel. Evolving Genes and Proteins. New York: Acad. Press, 1965;97-166. DOI 10.1016/B978-14832-2734-4.50017-6.


Дополнительные файлы

Просмотров: 33

Обратные ссылки

  • Обратные ссылки не определены.


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2500-0462 (Print)
ISSN 2500-3259 (Online)