Спорофитный тип восстановления фертильности в ЦМС-индуцирующей цитоплазме сорго типа А3 и его модификация условиями влагообеспеченности растений

А3-тип ЦМС сорго – один из самых трудных для восстановления фертильности вследствие низкой частоты встречаемости генов-восстановителей, сложного механизма восстановления фертильности, происходящего при комплементарном взаимодействии двух гаметофитных генов, Rf3 и Rf4, чувствительности их экспрессии к воздушной и почвенной засухе. С целью проверки гипотезы о спорофитном типе восстановления фертильности у созданных нами ЦМС-линий на основе цитоплазмы типа А3 анализировали расщепление в самоопыленном потомстве фертильных гибридов F1, выращенных при разных режимах влагообеспеченности (на делянках с засушливым фоном, с влагообеспеченным фоном, в климатической камере и на опытном поле при естественном режиме влагообеспеченности). Присутствие стерильных растений в семьях F2 и ВС1 с материнской ЦМС-линией, выращенных при всех испытанных режимах влагообеспеченности, свидетельствует в пользу спорофитного механизма восстановления фертильности. Цитологический анализ фертильных гибридов F1 выявил значительное число дегенерирующих пыльцевых зерен (ПЗ) с нарушением накопления крахмала, отрывом содержимого ПЗ от клеточной стенки. Предполагается, что у гибридов с изученными ЦМС-линиями гены-восстановители Rf3 и Rf4 начинают функционировать уже в тканях спорофита, нормализуя развитие некоторой части ПЗ, несущих рецессивные аллели генов rf3 и rf4, которые участвуют в оплодотворении и дают начало стерильным генотипам в семьях F2 и в BC1. Впервые обнаружено трансгенерационное влияние условий влагообеспеченности растений линии-восстановителя на характер расщепления по мужской фертильности в поколении F2: опылитель, выращенный в грядке с дополнительным поливом, давал больше фертильных и меньше стерильных индивидуумов по сравнению с опылителем, выращенным в «засушнике» (p < 0.01). При этом характер расщепления изменялся с дигенного на моногенный, свидетельствуя о наследуемом ингибировании экспрессии одного из генов-восстановителей (своеобразный «эффект дедушки»). Показана возможность отбора на устойчивость системы восстановления фертильности в цитоплазме А3 к функционированию в условиях дефицита влажности воздуха в период цветения, что может способствовать созданию новых восстановителей фертильности этого типа ЦМС.

1. Alsdurf J., Anderson C., Siemens D.H. Epigenetics of drought-induced trans-generational plasticity: consequences for range limit development. AoB Plants. 2016;8: plv146. DOI 10.1093/aobpla/plv146.

2. Atkin O.K., Macherel D. The crucial role of plant mitochondria in orchestrating drought tolerance. Ann. Bot. 2009;103:581-597. DOI 10.1093/aob/mcn094.

3. Bohra A., Jha U.C., Adhimoolam P., Bisht D., Singh N.P. Cytoplasmic male sterility (CMS) in hybrid breeding in field crops. Plant Cell Rep. 2016;35:967-993. DOI 10.1007/s00299-016-1949-3.

4. Chase C.D., Gabay-Laughnan S. Cytoplasmic male sterility and fertility restoration by nuclear genes. Eds. H. Daniell, C.D. Chase. Molecular Biology and Biotechnology of Plant Organelles. New York: Springer, 2004;593-621.

5. Dahlberg J.A., Madera-Torres P. Restorer reaction in A1 (AT×623), A2 (A2T×632), and A3 (A3SC 103) cytoplasms to selected accessions from the Sudan sorghum collection. Int. Sorghum Millet Newsl. 1997;38:43-58.

6. Dolferus R., Powell N., Xuemei J.I., Ravash R., Edlington J., Oliver S., Van Dongen J., Shiran B. The physiology of reproductive-stage abiotic stress tolerance in cereals. Eds. G.R. Rout, A.B. Das. Molecular Stress Physiology of Plants. Dordrecht; Heidelberg; New York; London: Springer Science & Business Media, 2013;193-216. DOI 10.1007/978-81-322-0807-5_8.

7. Duvick D.N. Cytoplasmic pollen sterility in corn. Adv. Genet. 1965;13:1-56. DOI 10.1016/S0065-2660(08)60046-2.

8. Elkonin L.A., Gerashchenkov G.A., Tsvetova M.I., Sarsenova S. Kh., Rozhnova N.A. Environmental effects on expression of A3 type CMS of sorghum. Intern. J. Plant Reprod. Biol. 2019;11(2).Accepted for publication.

9. Hauser M.T., Aufsatz W., Jonak C., Luschnig C. Transgenerational epigenetic inheritance in plants. Biochim. Biophys. Acta. 2011;1809(8): 459-468. DOI 10.1016/j.bbagrm.2011.03.007.

10. Horn R., Gupta K.J., Colombo N. Mitochondrion role in molecular basis of cytoplasmic male sterility. Mitochondrion. 2014;19:198205. DOI 10.1016/j.mito.2014.04.004.

11. Jacoby R.P., Li L., Huang S., Lee С.P., Millar A.H., Taylor N.L. Mitochondrial composition, function and stress response in plants. J. Integr. Plant Biol. 2012;54:887-906. DOI 10.1111/j.17447909.2012. 01177.x.

12. Kaul M.L.H. Male Sterility in Higher Plants (Monographs on Theoretical and Applied Genetics, Vol. 10). London: Springer-Verlag, 1988.

13. Kozhemyakin V.V., Elkonin L.A., Dahlberg J.A. Effect of drought stress on male fertility restoration in A3 CMS-inducing cytoplasm of sorghum. Crop J. 2017;5(4):282-289. DOI 10.1016/j.cj.2017.02.003.

14. Kuhlman L.C., Pring D.R., Rooney W.L., Tang H.V. Allelic frequency at the Rf3 and Rf4 loci and the genetics of A3 cytoplasmic fertility restoration in converted Sorghum lines. Crop Sci. 2006;46:1576-1580. DOI 10.2135/cropsci2005.10-0380.

15. Kumar S., Kumari R., Sharma V. Transgenerational inheritance in plants of acquired defense against biotic and abiotic stresses: implications and applications. Agric. Res. 2015;4(2):109-120. DOI 10.1007/s40003-015-0170-x.

16. Li S., Wan C., Hu C., Gao F., Huang Q., Wang K., Wang T., Zhu Y. Mitochondrial mutation impairs cytoplasmic male sterility rice in response to H2O2 stress. Plant Sci. 2012;195:143-150. DOI 10.1016/j.plantsci.2012.05.014.

17. Liberatorе K.L., Dukowic-Schulze S., Miller M.E., Chen C., Kianian S.F. The role of mitochondria in plant development and stress tolerance. Free Rad. Biol. Med. 2016;100:238-256. DOI 10.1016/j.freeradbiomed.2016.03.033.

18. Lukens L.N., Zhan S.H. The plant genome’s methylation status and response to stress, implications for plant improvement. Curr. Opin. Plant Biol. 2007;10:317-322. DOI 10.1016/j.pbi.2007.04.012.

19. McDonald J.H. Handbook of Biological Statistics (3rd ed.). Baltimore, Maryland: Sparky House Publ., 2014. (http://udel. edu/~mcdonald/statexactbin.html).

20. Ng S., De Clercq I., Van Aken O., Law S.R., Ivanova A., Willems P., Giraud E., Van Breusegem F., Whelan J. Anterograde and retrograde regulation of nuclear genes encoding mitochondrial proteins during growth, development, and stress. Mol. Plant. 2014;7:1075-1093. DOI 10.1093/mp/ssu037.

21. Paszkowski J., Grossniklaus U. Selected aspects of transgenerational epigenetic inheritance and resetting in plants. Curr. Opin. Plant Biol. 2011;14:195-203. DOI 10.1016/j.pbi.2011.01.002.

22. Pring D.R., Tang H.V., Howad W., Kempken F. A unique two-gene gametophytic male sterility system in sorghum involving a possible role of RNA editing in fertility restoration. J. Hered. 1999;90: 386-393.

23. Reddy B.V.S., Ramesh S., Ortiz R. Genetic and cytoplasmic-nuclear male sterility in Sorghum. Ed. J. Janik. Plant Breeding Reviews. Hoboken; New Jersey: Willey & Sons, Inc., 2005;Vol. 25: 139-169.

24. Reddy S.P., Rao M.D., Reddy B.V.S., Kumar A.A. Inheritance of male-fertility restoration in A1, A2, A3 and A4(M) cytoplasmic male-sterility systems of sorghum [Sorghum bicolor (L.) Moench]. Indian J. Genet. 2010;70(3):240-246.

25. Tang H.V., Chang R., Pring D.R. Co-segregation of single genes associated with fertility restoration and transcript processing of sorghum mitochondrial orf107 and urf 209. Genetics. 1998;150:383-391.

26. Tang H.V., Pedersen J.F., Chase C.D., Pring D.R. Fertility restoration of the sorghum A3 male-sterile cytoplasm through a sporophytic mechanism derived from sudangrass. Crop Sci. 2007;47:943-950. DOI 10.2135/cropsci2006.08.0542.

27. Torres-Cardona S., Sotomayor-Rios A., Quiles Belen A., Schertz K.F. Fertility restoration to A1, A2, and A3 cytoplasm systems of converted sorghum lines. MP-1721. Texas Agric. Exp. Stn., Texas A&M Univ., College Station, 1990;1-11.

28. Tricker P.J. Transgenerational inheritance or resetting of stressinduced epigenetic modifications: two sides of the same coin. Front. Plant Sci. 2015;6:699. DOI 10.3389/fpls.2015.00699.

29. Tricker P.J., Gibbings J.G., Lopez C.M.R., Hadley P., Wilkinson M.J. Low relative humidity triggers RNA-directed de novo DNA methylation and suppression of genes controlling stomatal development. J. Exp. Bot. 2012;63(10):3799-3814. DOI 10.1093/jxb/ers076.

30. Wang W.-S., Pan Y.J., Zhao X.-Q., Dwivedi D., Zhu L.-H., Ali J., Fu B.Y., Li Z.-K. Drought-induced site-specific DNA methylation and its association with drought tolerance in rice (Oryza sativa L.). J. Exp. Bot. 2011;62:1951-1960. DOI 10.1093/jxb/erq391.

31. Wilson Z.A., Song J., Taylor B., Yang C. The final split: the regulation of anther dehiscence. J. Exp. Bot. 2011;62:1633-1649. DOI 10.1093/jxb/err014.

32. Worstell J.V., Kidd H.J., Schertz K.F. Relationships among malesterility inducing cytoplasms of sorghum. Crop Sci.1984;24(1): 186-189.

33. Zaitsev G.N. Mathematical Statistics in Experimental Botany. Мoscow: Nauka Publ., 1984. (in Russian)

34. Zheng X., Chen L., Li M., Lou Q., Xia H., Wang P., Li T., Liu H., Luo L. Transgenerational variations in DNA methylation in-duced by drought stress in two rice varieties with distinguished difference to drought resistance. PLoS One. 2013;8(11):e80253. DOI 10.1371/journal.pone.0080253.