Происхождение, селекция и адаптация российских пород крупного рогатого скота по данным полногеномных исследований

В обзоре рассмотрены недавние работы по истории происхождения и следам отбора в геномах исконно российских пород крупного рогатого скота (КРС). Большинство из этих работ недоступно для неанглоязычной аудитории. Показана история происхождения российских пород с точки зрения генетики и связь многих из них с породами европейского, а некоторых – с породами азиатского происхождения. Даны описания основных кластеров пород и указаны породы, сохранившие свой уникальный генофонд и, соответственно, нуждающиеся в охране. Кроме того, приведены результаты поиска следов селекции и адаптации в геномах российских пород КРС. Описаны уникальные следы отбора, представленные у азиатских «турано-монгольских» пород, в частности у якутской, которые, вероятно, позволили этой породе адаптироваться к суровым условиям жизни в Заполярье. Приведены также описания генов, по-видимому, способствовших адаптации и других местных пород КРС к климатическим условиям Российской Федерации. Показано, что геномы российских пород КРС содержат следы отбора в районах известных генетических маркеров доместикации, которые претерпели изменения в результате одомашнивания КРС человеком 8–10 тыс. лет назад. Наиболее яркие из них – это гены изменения окраски шерстного покрова, который во многих случаях служил признаком, различавшим примитивные породы. Полногеномный анализ ассоциаций у российских пород позволил выявить новый ген-кандидат, связанный с фенотипом «белая голова», и ген, связанный с поддержанием температуры тела при сильном холодном стрессе. Обобщенные в обзоре данные могут быть использованы для выбора генетических маркеров для селекции (и/или геномного редактирования) при создании нового поколения высокопродуктивных пород, адаптированных к условиям Российской Федерации и других стран со схожими климатическими условиями.

1. Давыдов В.Н. Эколого-генетические основы распределения популяций Bos taurus в Байкальской Сибири. Вестн. Бурят. гос. ун-та. 2012;4:128-129.

2. Дмитриев Н.Г. Породы скота по странам мира. Справ. книга. Л.: Колос, 1978.

3. Дунин И.М., Данкверт А.Г. (ред.) Справочник пород и типов сельскохозяйственных животных, разводимых в Российской Федерации. М.: ВНИИплем, 2013.

4. Зиновьева Н.А., Доцев А.В., Сермягин А.А., Виммерс К., Рейер Х., Солкнер Й., Денискова Т.Е., Брем Г. Изучение генетического разнообразия и популяционной структуры российских пород крупного рогатого скота с использованием полногеномного анализа SNP. С.-х. биология. 2016;51(6):788-800. DOI 10.15389/agrobiology.2016.6.788rus.

5. Колесник Н.Н. Происхождение домашних видов животных турано-монгольской группы. М., 1936.

6. Кушнир А.В., Глазко В.И. Серый украинский скот и его близкородственные формы. Сиб. экол. журн. 2009;16(3):495-506.

7. Ларкин Д.М., Юдин Н.С. Значимость геномных исследований в истории формирования домашних животных. Молекуляр. генетика, микробиология и вирусология. 2016;4:123-128.

8. Моисеева И.Г., Уханов С.В., Столповский Ю.А., Сулимова Г.Е., Каштанов С.Н. Генофонды сельскохозяйственных животных. Генетические ресурсы животноводства России. М.: Наука, 2006.

9. Юдин Н.С., Белоногова Н.М., Ларкин Д.М. Выявление генов, вовлеченных в контроль белой окраски головы, с использованием полногеномного анализа ассоциаций. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2018;22(2):217-223. DOI 10.18699/VJ18.350.

10. Beynon S.E., Slavov G.T., Farré M., Sunduimijid B., Waddams K., Davies B., Haresign W., Kijas J., MacLeod I.M., Newbold C.J., Davies L., Larkin D.M. Population structure and history of the Welsh sheep breeds determined by whole genome genotyping. BMC Genet. 2015;16:65. DOI 10.1186/s12863-015-0216-x.

11. Boichard D., Brochard M. New phenotypes for new breeding goals in dairy cattle. Animal. 2012;6(4):544-550. DOI 10.1017/S1751731112000018.

12. Bovine HapMap Consortium, Gibbs R.A., Taylor J.F., Van Tassell C.P., Barendse W., Eversole K.A., Gill C.A., Green R.D., Hamernik D.L., Kappes S.M., Lien S., Matukumalli L.K., McEwan J.C., Nazareth L.V., Schnabel R.D., Weinstock G.M., Wheeler D.A., AjmoneMarsan P., Boettcher P.J., Caetano A.R., Garcia J.F., Hanotte O., Mariani P., Skow L.C., Sonstegard T.S., Williams J.L., Diallo B., Hailemariam L., Martinez M.L., Morris C.A., Silva L.O., Spelman R.J., Mulatu W., Zhao K., Abbey C.A., Agaba M., Araujo F.R., Bunch R.J., Burton J., Gorni C., Olivier H., Harrison B.E., Luff B., Machado M.A., Mwakaya J., Plastow G., Sim W., Smith T., Thomas M.B., Valentini A., Williams P., Womack J., Woolliams J.A., Liu Y., Qin X., Worley K.C., Gao C., Jiang H., Moore S.S., Ren Y., Song X.Z., Bustamante C.D., Hernandez R.D., Muzny D.M., Patil S., San Lucas A., Fu Q., Kent M.P., Vega R., Matukumalli A., McWilliam S., Sclep G., Bryc K., Choi J., Gao H., Grefenstette J.J., Murdoch B., Stella A., Villa-Angulo R., Wright M., Aerts J., Jann O., Negrini R., Goddard M.E., Hayes B.J., Bradley D.G., Barbosa da Silva M., Lau L.P., Liu G.E., Lynn D.J., Panzitta F., Dodds K.G. Genome-wide survey of SNP variation uncovers the genetic structure of cattle breeds. Science. 2009;324(5926):528-532. DOI 10.1126/science.1167936.

13. Buchanan D.S., Lenstra J.A. Breeds of Cattle. In: Garrick D.J., Ruvinsky A. (Eds.) The Genetics of Cattle. 2nd edn. CAB International, 2015;33-66.

14. Cardona A., Pagani L., Antao T., Lawson D.J., Eichstaedt C.A., Yngvadottir B., Shwe M.T., Wee J., Romero I.G., Raj S., Metspalu M., Villems R., Willerslev E., Tyler-Smith C., Malyarchuk B.A., Derenko M.V., Kivisild T. Genome-wide analysis of cold adaptation in indigenous Siberian populations. PLoS One. 2014;9:e98076. DOI 10.1371/journal.pone.0098076.

15. Decker J.E., McKay S.D., Rolf M.M., Kim J., Molina Alcalá A., Sonstegard T.S., Hanotte O., Götherström A., Seabury C.M., Praharani L., Babar M.E., Correia de Almeida Regitano L., Yildiz M.A., Heaton M.P., Liu W.S., Lei C.Z., Reecy J.M., Saif-Ur-Rehman M., Schnabel R.D., Taylor J.F. Worldwide patterns of ancestry, divergence, and admixture in domesticated cattle. PLoS Genet. 2014; 10(3):e1004254. DOI 10.1371/journal.pgen.1004254.

16. Dmitriev N.G., Ernst L.K. Animal genetics resources of the USSR. Food and Agriculture Organization of the United Nations, Rome, Italy. 1989. Available at: http://www.fao.org/docrep/009/ah759e/ah759e00.htm

17. Dorshorst B., Henegar C., Liao X., Sällman Almén M., Rubin C.J., Ito S., Wakamatsu K., Stothard P., Van Doormaal B., Plastow G., Barsh G.S., Andersson L. Dominant red coat color in Holstein cattle is associated with a missense mutation in the Coatomer Protein Complex, Subunit Alpha (COPA) gene. PLoS One. 2015;10(6):e0128969. DOI 10.1371/journal.pone.0128969.

18. Gao Y., Wu H., Wang Y., Liu X., Chen L., Li Q., Cui C., Liu X., Zhang J., Zhang Y. Single Cas9 nickase induced generation of NRAMP1 knockin cattle with reduced off-target effects. Genome Biol. 2017;18(1):13. DOI 10.1186/s13059-016-1144-4.

19. Gaouar S.B., Da Silva A., Ciani E., Kdidi S., Aouissat M., Dhimi L., Lafri M., Maftah A., Mehtar N. Admixture and local breed marginalization threaten Algerian sheep diversity. PLoS One. 2015;10(4): e0122667. DOI 10.1371/journal.pone.0122667.

20. Howard J.T., Kachman S.D., Snelling W.M., Pollak E.J., Ciobanu D.C., Kuehn L.A., Spangler M.L. Beef cattle body temperature during climatic stress: a genome-wide association study. Int. J. Biometeorol. 2014;58(7):1665-1672. DOI 10.1007/s00484-013-0773-5.

21. Igoshin A.V., Yurchenko A.A., Belonogova N.M., Petrovsky D.V., Aitnazarov R.B., Soloshenko V.A., Yudin N.S., Larkin D.M. Genome-wide association study and scan for signatures of selection point to candidate genes for body temperature maintenance under the cold stress in Siberian cattle populations. BMC Genetics. 2019; 20(Suppl.1):26.

22. Islam F., Gopalan V., Lam A.K. RETREG1 (FAM134B): a new player in human diseases: 15 years after the discovery in cancer. J. Cell. Physiol. 2018;233(6):4479-4489. DOI 10.1002/jcp.26384.

23. Iso-Touru T., Tapio M., Vilkki J., Kiseleva T., Ammosov I., Ivanova Z., Popov R., Ozerov M., Kantanen J. Genetic diversity and genomic signatures of selection among cattle breeds from Siberia, eastern and northern Europe. Anim. Genet. 2016;47(6):647-657. DOI 10.1111/age.12473.

24. Jedema H.P., Gold S.J., Gonzalez-Burgos G., Sved A.F., Tobe B.J., Wensel T., Grace A.A. Chronic cold exposure increases RGS7 expression and decreases α2-autoreceptor-mediated inhibition of noradrenergic locus coeruleus neurons. Eur. J. Neurosci. 2008;27(9): 2433-2443.

25. Kantanen J., Edwards C.J., Bradley D.G., Viinalass H., Thessler S., Ivanova Z., Kiselyova T., Cinkulov M., Popov R., Stojanović S., Ammosov I., Vilkki J. Maternal and paternal genealogy of Eurasian taurine cattle (Bos taurus). Heredity (Edinb.). 2009;103(5):404-415. DOI 10.1038/hdy.2009.68.

26. Kassahun Y., Mattiangeli V., Ameni G., Hailu E., Aseffa A., Young D.B., Hewinson R.G., Vordermeier H.M., Bradley D.G. Admixture mapping of tuberculosis and pigmentation-related traits in an AfricanEuropean hybrid cattle population. Front. Genet. 2015;6:210. DOI 10.3389/fgene.2015.00210.

27. Kurth I., Pamminger T., Hennings J.C., Soehendra D., Huebner A.K., Rotthier A., Baets J., Senderek J., Topaloglu H., Farrell S.A., Nürnberg G., Nürnberg P., De Jonghe P., Gal A., Kaether C., Timmerman V., Hübner C.A. Mutations in FAM134B, encoding a newly identified Golgi protein, cause severe sensory and autonomic neuropathy. Nat. Genet. 2009;41(11):1179-1181. DOI 10.1038/ng.464.

28. Li M.H., Kantanen J. Genetic structure of Eurasian cattle (Bos taurus) based on microsatellites: clarification for their breed classification. Anim. Genet. 2010;41(2):150-158. DOI 10.1111/j.1365-2052.2009.01980.x.

29. Loftus R.T., MacHugh D.E., Bradley D.G., Sharp P.M., Cunningham P. Evidence for two independent domestications of cattle. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994;91(7):2757-2761.

30. Mandal N.A., Tran J.T., Saadi A., Rahman A.K., Huynh T.P., Klein W.H., Cho J.H. Expression and localization of CERKL in the mammalian retina, its response to light-stress, and relationship with NeuroD1 gene. Exp. Eye Res. 2013;106:24-33. DOI 10.1016/j.exer. 2012.10.014.

31. Mannen H., Kohno M., Nagata Y., Tsuji S., Bradley D.G., Yeo J.S., Nyamsamba D., Zagdsuren Y., Yokohama M., Nomura K., Amano T. Independent mitochondrial origin and historical genetic differentiation in North Eastern Asian cattle. Mol. Phylogenet. Evol. 2004; 32(2):539-544.

32. Matukumalli L.K., Lawley C.T., Schnabel R.D., Taylor J.F., Allan M.F., Heaton M.P., O’Connell J., Moore S.S., Smith T.P., Sonstegard T.S., Van Tassell C.P. Development and characterization of a high density SNP genotyping assay for cattle. PLoS One. 2009;4(4):e5350. DOI 10.1371/journal.pone.0005350.

33. McKay S.D., Schnabel R.D., Murdoch B.M., Matukumalli L.K., Aerts J., Coppieters W., Crews D., Dias Neto E., Gill C.A., Gao C., Mannen H., Wang Z., Van Tassell C.P., Williams J.L., Taylor J.F., Moore S.S. An assessment of population structure in eight breeds of cattle using a whole genome SNP panel. BMC Genet. 2008;9:37. DOI 10.1186/1471-2156-9-37.

34. Mucha S., Bunger L., Conington J. Genome-wide association study of footrot in Texel sheep. Genet. Sel. Evol. 2015;47:35. DOI 10.1186/s12711-015-0119-3.

35. Pokharel K., Weldenegodguad M., Popov R., Honkatukia M., Huuki H., Lindeberg H., Peippo J., Reilas T., Zarovnyaev S., Kantanen J. Whole blood transcriptome analysis reveals footprints of cattle adaptation to sub-arctic conditions. Anim. Genet. 2019;50(3):217227. DOI 10.1111/age.12783.

36. Sengupta T., Jaryal A.K., Mallick H.N. Effects of NMDA and nonNMDA ionotropic glutamate receptors in the medial preoptic area on body temperature in awake rats. J. Therm. Biol. 2016;61:1-7. DOI 10.1016/j.jtherbio.2016.07.020.

37. Sermyagin A.A., Dotsev A.V., Gladyr E.A., Traspov A.A., Deniskova T.E., Kostyunina O.V., Reyer H., Wimmers K., Barbato M., Paronyan I.A., Plemyashov K.V., Sölkner J., Popov R.G., Brem G., Zinovieva N.A. Whole-genome SNP analysis elucidates the genetic structure of Russian cattle and its relationship with Eurasian taurine breeds. Genet. Sel. Evol. 2018;50(1):37. DOI 10.1186/s12711-018-0408-8.

38. Upadhyay M.R., Chen W., Lenstra J.A., Goderie C.R., MacHugh D.E., Park S.D., Magee D.A., Matassino D., Ciani F., Megens H.J., van Arendonk J.A., Groenen M.A.; European Cattle Genetic Diversity Consortium; RPMA Crooijmans. Genetic origin, admixture and population history of aurochs (Bos primigenius) and primitive European cattle. Heredity. 2017;118(2):169-176. DOI 10.1038/hdy.2016.79.

39. Valverde G., Zhou H., Lippold S., de Filippo C., Tang K., López Herráez D., Li J., Stoneking M. A novel candidate region for genetic adaptation to high altitude in Andean populations. PLoS One. 2015; 10(5):e0125444. DOI 10.1371/journal.pone.0125444.

40. van Binsbergen R., Calus M.P., Bink M.C., van Eeuwijk F.A., Schrooten C., Veerkamp R.F. Genomic prediction using imputed wholegenome sequence data in Holstein Friesian cattle. Genet. Sel. Evol. 2015;47:71. DOI 10.1186/s12711-015-0149-x.

41. Weldenegodguad M., Popov R., Pokharel K., Ammosov I., Ming Y., Ivanova Z., Kantanen J. Whole-genome sequencing of three native cattle breeds originating from the Northernmost cattle farming regions. Front. Genet. 2019;9:728. DOI 10.3389/fgene.2018.00728.

42. Wu S., De Croos J.N., Storey K.B. Cold acclimation-induced up-regulation of the ribosomal protein L7 gene in the freeze tolerant wood frog, Rana sylvatica. Gene. 2008;424(1-2):48-55. DOI 10.1016/j.gene.2008.07.023.

43. Xie L., Jin L., Feng J., Lv J. The expression of AQP5 and UTs in the sweat glands of uremic patients. Biomed. Res. Int. 2017;2017:8629783. DOI 10.1155/2017/8629783.

44. Yeh T.Y., Beiswenger K.K., Li P., Bolin K.E., Lee R.M., Tsao T.S., Murphy A.N., Hevener A.L., Chi N.W. Hypermetabolism, hyperphagia, and reduced adiposity in tankyrase-deficient mice. Diabetes. 2009;58(11):2476-2485. DOI 10.2337/db08-1781.

45. Yudin N.S., Larkin D.M., Ignatieva E.V. A compendium and functional characterization of mammalian genes involved in adaptation to Arctic or Antarctic environments. BMC Genet. 2017;18(Suppl.1):111. DOI 10.1186/s12863-017-0580-9.

46. Yurchenko A., Yudin N., Aitnazarov R., Plyusnina A., Brukhin V., Soloshenko V., Lhasaranov B., Popov R., Paronyan I.A., Plemyashov K.V., Larkin D.M. Genome-wide genotyping uncovers genetic profiles and history of the Russian cattle breeds. Heredity (Edinb.). 2018;120(2):125-137. DOI 10.1038/s41437-017-0024-3.

47. Zhang H., Paijmans J.L., Chang F., Wu X., Chen G., Lei C., Yang X., Wei Z., Bradley D.G., Orlando L., O’Connor T., Hofreiter M. Morphological and genetic evidence for early Holocene cattle management in northeastern China. Nat. Commun. 2013;4:2755. DOI 10.1038/ncomms3755.