Неканонические эффекты вазопрессина в ангиогенезе

Молекулярное действие вазопрессина зависит от локализации гормональных рецепторов. Основные регуляторные эффекты вазопрессина реализуются в кровеносном сосудистом русле, мозговом веществе почки и головном мозге. В настоящее время накоплена новая информация по тканеспецифичному распределению рецепторов вазопрессина, требующая обобщения. Тромбоциты и эндотелиоциты, экспрессирующие, соответственно, рецепторы типа V1а и V2, относятся к наименее исследованным гормональным мишеням вазопрессина. Вазопрессин инициирует начальную обратимую стадию активации тромбоцитов, необходимую для взаимодействия с белками внеклеточного матрикса. Адгезия тромбоцитов на эндотелий активирует в клетках секрецию ростовых факторов и ферментов метаболизма гликозаминогликанов внеклеточного матрикса. Тромбоцитарная гиалуронидаза HYAL2 гидролизует мегаполимеры гиалуроновой кислоты, иммобилизованные на эндотелиоцитах, на более короткие фрагменты. В отличие от интактной высокомолекулярной гиалуроновой кислоты с молекулярным весом в несколько мегадальтон, обладающей в целом антиангиогенными свойствами, промежуточные фракции гидролиза гиалуроновой кислоты в диапазоне от 2.5 до 200 килодальтон оказывают стимулирующий эффект на ангиогенез. Межклеточные контакты тромбоцитов и эндотелиоцитов стабилизируются за счет взаимодействия адгезивных трансмембранных гликопротеинов РЕСАМ-1. Образующиеся гетеродимеры РЕСАМ-1 приобретают конформацию с высоким сродством к интегринам αvβ3. Активация интегринов формирует контактные связи эндотелия с фибриллярными белками. Активированные эндотелиоциты секретируют фактор фон Виллебранда и Р-селектин. Эти белки аккумулированы в тельцах Вайбеля–Паладе. Вазопрессин стимулирует цАМФ-зависимый ACAP-регулируемый экзоцитоз телец Вайбеля–Паладе. Секретируемые функционально активные мультимеры фактора фон Виллебранда имеют в своем составе множественные домены связывания с другими белками и гликопептидами и дополнительно усиливают взаимодействие клеток с внеклеточным матриксом. Адгезия на фибриллярный коллаген и мембранные гликопротеины в кооперации с эффектами РЕСАМ-1–αvβ3 интегриновых комплексов фиксирует клеточные агрегаты в окружающем интерстиции и ориентирует миграцию пролиферирующих эндотелиоцитов в направлении локальных градиентов ростовых факторов ангиогенеза. Нейрогормональная регуляция секреторной активности тромбоцитов и эндотелиоцитов функционально связывает пролиферацию и миграцию эндотелиоцитов в процессе ангиогенеза и интегрирует их с адаптивными возможностями организма.

1. Селивёрстова Е.В., Соловьёв А.А., Насыров Р.А., Наточин Ю.В. Изучение локализации рецепторов вазопрессина в почке детей при гломерулонефрите. Нефрология. 2009;13(4):51-58.

2. Aisenbrey G.A., Handelman W.A., Arnold P., Manning M., Schrier R.W. Vascular effects of arginine vasopressin during fluid deprivation in the rat. J. Clin. Invest. 1981;67(4):961-996.

3. Albeiroti S., Ayasoufi K., Hill D.R., Shen B., de la Motte C.A. Platelet hyaluronidase-2: an enzyme that translocates to the surface upon activation to function in extracellular matrix degradation. Blood. 2015; 125(9):1460-1469. DOI 10.1182/blood-2014-07-590513.

4. Auvinen P., Rilla K., Tumelius R., Tammi M., Sironen R., Soini Y., Kosma V.M., Mannermaa A., Viikari J., Tammi R. Hyaluronan synthases (HAS1-3) in stromal and malignant cells correlate with breast cancer grade and predict patient survival. Breast Cancer Res. Treat. 2014;143(2):277-286. DOI 10.1007/s10549-013-2804-7.

5. Bankir L., Bichet D.G., Morgenthaler N.G. Vasopressin: physiology, assessment and osmosensation. J. Intern. Med. 2017;282(4):284297. DOI 10.1111/joim.12645.

6. Battinelli E.M., Markens B.A., Italiano J.E. Release of angiogenesis regulatory proteins from platelet alpha granules: modulation of physiologic and pathologic angiogenesis. Blood. 2011;118(5):13591369. DOI 10.1182/blood-2011-02-334524.

7. Biesemann A., Gorontzi A., Barr F., Gerke V. Rab35 regulates evoked exocytosis of endothelial Weibel-Palade bodies. J. Biol. Chem. 2017;292(28):11631-11640. DOI 10.1074/jbc.M116.773333.

8. Blair P., Flaumenhaft R. Platelet α-granules: Basic biology and clinical correlates. Blood. Rev. 2009;23(4):177-189. DOI 10.1016/j.blre.2009.04.001.

9. Bohaumilitzky L., Huber A.K., Stork E.M., Wengert S., Woelfl F., Boehm H. A. trickster in disguise: Hyaluronan’s ambivalent roles in the matrix. Front. Oncol. 2017;7:242. DOI 10.3389/fonc.2017.00242.

10. Bourguignon L.Y.W., Earle C., Shiina M. Activation of matrix hyaluronan-mediated CD44 signaling, epigenetic regulation and chemoresistance in head and neck cancer stem cells. Int. J. Mol. Sci. 2017; 18(9):1849-1863. DOI 10.3390/ijms18091849.

11. Bourguignon L.Y.W., Spevak C., Wong G., Xia W., Gilad E. Hyaluronan-CD44 interaction with PKCε promotes oncogenic signaling by the stem cell marker, Nanog and the production of microRNA-21 leading to down-regulation of the tumor suppressor protein, PDCD4, anti-apoptosis and chemotherapy resistance in breast tumor cells. J. Biol. Chem. 2009;284(39):26533-26546. DOI 10.1074/jbc.M109.027466.

12. Chiu T., Wu S.S., Santiskulvong C., Tangkijvanich P., Yee H.F., Rozengurt E. Vasopressin-mediated mitogenic signaling in intestinal epithelial cells. Am. J. Physiol. Cell. Physiol. 2002;282(3):C434-C450. DOI 10.1152/ajpcell.00240.2001.

13. Eliceiri B.P., Puente X.S., Hood J.D., Stupack D.G., Schlaepfer D.D., Huang X.Z., Sheppard D., Cheresh D.A. Src-mediated coupling of focal adhesion kinase to integrin αvβ5 in vascular endothelial growth factor signaling. J. Cell. Biol. 2002;157(1):149-160. DOI 10.1083/jcb.200109079.

14. Erpenbeck L., Nieswandt B., Schon M., Pozgajova M., Schon M.P. Inhibition of platelet GPIb alpha and promotion of melanoma metastasis. J. Invest. Dermatol. 2010;130(2):576-586. DOI 10.1038/jid.2009.278.

15. Falati S., Patil S., Gross P.L., Stapleton M., Merrill-Skoloff G., Barrett N.E., Pixton K.L., Weiler H., Cooley B., Newman D.K., Newman P.J., Furie B.C., Furie B., Gibbins J.M. Platelet PECAM-1 inhibits thrombus formation in vivo. Blood. 2006;107(2):535-541. DOI 10.1182/blood-2005-04-1512.

16. Felding-Habermann B. Integrin adhesion receptors in tumor metastasis. Clin. Exp. Metastasis. 2003;20(3):203-213.

17. Garona J., Pifano M., Orlando U.D., Pastrian M.B., Iannucci N.B., Ortega H.H., Podesta E.J., Gomez D.E., Ripoll G.V., Alonso D.F. The novel desmopressin analogue [V4Q5]dDAVP inhibits angiogenesis, tumour growth and metastases in vasopressin type 2 receptor-expressing breast cancer models. Int. J. Oncol. 2015;46(6):23352245. DOI 10.3892/ijo.2015.2952.

18. Ghosh P.M., Mikhailova M., Bedolla R., Kreisberg J.I. Arginine vasopressin stimulates mesangial cell proliferation by activating the epidermal growth factor receptor. Am. J. Physiol. Renal. Physiol. 2001;280(6):F972-F979. DOI 10.1152/ajprenal.2001.280.6.F972.

19. Goodison S., Urquidi V., Tarin D. CD44 cell adhesion molecules. Mol. Pathol. 1999;52(4):189-196.

20. Gratzinger D., Canosa S., Engelhardt B., Madri J.A. Platelet endothelial cell adhesion molecule-1 modulates endothelial cell motility through the small G-protein Rho. FASEB J. 2003;17(11):1458-1469. DOI 10.1096/fj.02-1040com.

21. Gutkowska J., Miszkurka M., Danalache B., Gassanov N., Wang D., Jankowski M. Functional arginine vasopressin system in early heart maturation. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2007;293(4):H2262H2270. DOI 10.1152/ajpheart.01320.2006.

22. Heemskerk J.W., Siljander P.R., Bevers E.M., Farndale R.W., Lindhout T. Receptors and signalling mechanisms in the procoagulant response of platelets. Platelets. 2000;11(6):301-306.

23. Innamorati G., Le Gouill C., Balamotis M., Birnbaumer M. The long and the short cycle. Alternative intracellular routes for trafficking of G-protein-coupled receptors. J. Biol. Chem. 2001;276(16):1309613103. DOI 10.1074/jbc.M009780200.

24. Kanwar S., Woodman R.C., Poon M.C., Murohara T., Lefer A.M., Davenpeck K.L., Kubes P. Desmopressin induces endothelial P-selectin expression and leukocyte rolling in postcapillary venules. Blood. 1995;86(7):2760-2766.

25. Kaufmann J.E., Oksche A., Wollheim C.B., Gonther G., Rosenthal W., Vischer U.M. Vasopressin-induced von Willebrand factor secretion from endothelial cells involves V2 receptors and cAMP. J. Clin. Invest. 2000;106(1):107-116. DOI 10.1172/JCI9516.

26. Koshimizu T.A., Nakamura K., Egashira N., Hiroyama M., Nonoguchi H., Tanoue A. Vasopressin V1a and V1b receptors: from molecules to physiological systems. Physiol. Rev. 2012;92(4):18131864. DOI 10.1152/physrev.00035.2011.

27. Krock B.L., Skuli N., Simon M.C. Hypoxia-induced angiogenesis: good and evil. Genes Cancer. 2011;2(12):1117-1133. DOI 10.1177/1947601911423654.

28. Kunicki T.J., Annis D.S., Felding-Habermann B. Molecular determinants of arg-gly-asp ligand specificity for beta3 integrins. J. Biol. Chem. 1997;272(7):4103-4107.

29. Landry D.W., Levin H.R., Gallant E.M., Ashton R.C., Seo S., D’Alessandro D., Oz M.C., Oliver J.A. Vasopressin deficiency contributes to the vasodilation of septic shock. Circulation. 1997;95(5):1122-1125. Lertkiatmongkol P., Liao D., Mei H., Hu Y., Newman P.J. Endothelial functions of PECAM-1 (CD31). Curr. Opin. Hematol. 2016;23(3): 253-259. DOI 10.1097/MOH.0000000000000239.

30. Liu Y., Zhao F., Gu W., Yang H., Meng Q., Zhang Y., Yang H., Duan Q. The roles of platelet GPIIb/IIIa and αvβ3 integrins during hela cells adhesion, migration, and invasion to monolayer endothelium under static and dynamic shear flow. J. Biomed. Biotechnol. 2009; 2009(829243):1-9. DOI 10.1155/2009/829243.

31. Liu Z., Wang F., Chen X. Integrin αvβ3-targeted cancer therapy. Drug Dev. Res. 2008;69(6):329-339. DOI 10.1002/ddr.20265.

32. Lolait S.J., O’Carroll A.M., McBride O.W., Konig M., Morel A., Brownstein M.J. Cloning and characterization of a vasopressin V2 receptor and possible link to nephrogenic diabetes insipidus. Nature. 1992;357(6376):336-339.

33. Lu S.J., Feng Q., Ivanova Y., Luo C., Li T., Li F., Honig G.R., Lanza R. Recombinant HoxB4 fusion proteins enhance hematopoietic differentiation of human embryonic stem cells. Stem Cells Dev. 2007; 16(4):547-559. DOI 10.1089/scd.2007.0002.

34. MacKinnon A.C., Tufail-Hanif U., Wheatley M., Rossi A.G., Haslett C., Seckl M., Sethi T. Targeting V1A-vasopressin receptors with [Arg6, D-Trp7,9, NmePhe8]-substance P (6-11) identifies a strategy to develop novel anti-cancer therapies. Br. J. Pharmacol. 2009; 156(1):36-47. DOI 10.1111/j.1476-5381.2008.00003.x.

35. Mahalingam B., Van Agthoven J.F., Xiong J.-P., Alonso J.L., Adair B.D., Rui X., Anand S., Mehrbod M., Mofrad M.R.K., Burger C., Goodman S.L., Arnaout M.A. Atomic basis for the species-specific inhibition of αV integrins by monoclonal antibody 17E6 is revealed by the crystal structure of αVβ3 ectodomain-17E6 fab complex. J. Biol. Chem. 2014;289(20):13801-13809. DOI 10.1074/jbc.M113.546929.

36. Maharaj A.S., Saint-Geniez M., Maldonado A.E., D’Amore P.A. Vascular endothelial growth factor localization in the adult. Am. J. Pathol. 2006;168(2):639-648. DOI 10.2353/ajpath.2006.050834.

37. Mannucci P.M. Desmopressin (DDAVP) in the treatment of bleeding disorders: the first 20 years. Blood. 1997;90(7):2515-2521.

38. Mayer U., Poschl E., Gerecke D.R., Wagman D.W., Burgeson R.E., Timpl R. Low nidogen affinity of laminin-5 can be attributed to two serine residues in EGF-like motif gamma 2III4. FEBS Lett. 1995; 365(2-3):129-132.

39. McCarthy J.B., El-Ashry D., Turley E.A. Hyaluronan, cancer-associated fibroblasts and the tumor microenvironment in malignant progression. Front. Cell Dev. Biol. 2018;6:48. DOI 10.3389/fcell.2018.00048.

40. Nedvetsky P.I., Tamma G., Beulshausen S., Valenti G., Rosental W., Klusmann E. Regulation of aquaporin-2 trafficking. Ed. E. Beitz. Aquaporins. Handbook of Experimental Pharmacology. Berlin; Heidelberg: Springer-Verlag, 2009;133-157.

41. Nguyen N., Kumar A., Chacko S., Ouellette R.J., Ghosh A. Human hyaluronic acid synthase-1 promotes malignant transformation via epithelial-to-mesenchymal transition, micronucleation and centrosome abnormalities. Cell Commun. Signal. 2017;15:48. DOI 10.1186/s12964-017-0204-z.

42. Ostrowski N.L., Young W.S. Expression of vasopressin Vla and V2 receptor messenger ribonucleic acid in the liver and kidney of embryonic, developing, and adult rats. Endocrinology. 1993;133(4):1849-1859. DOI 10.1210/endo.133.4.8404628.

43. Pequeux C., Keegan B.P., Hagelstein M.T., Geenen V., Legros J.J., North W.G. Oxytocinand vasopressin-induced growth of human small-cell lung cancer is mediated by the mitogen-activated protein kinase pathway. Endocr. Relat. Cancer. 2004;11(4):871-885. DOI 10.1677/erc.1.00803.

44. Privratsky J.R., Paddock C.M., Florey O., Newman D.K., Muller W.A., Newman P.J. Relative contribution of PECAM-1 adhesion and signaling to the maintenance of vascular integrity. J. Cell Sci. 2011; 124(9):1477-1485. DOI 10.1242/jcs.082271.

45. Rendu F., Brohard-Bohn B. The platelet release reaction: granules’ constituents, secretion and functions. Platelets. 2001;12(5):261-273. DOI 10.1080/09537100120068170.

46. Rolli M., Fransvea E., Pilch J., Saven A., Felding-Habermann B. Activated integrin αvβ3 cooperates with metalloproteinase MMP-9 in regulating migration of metastatic breast cancer cells. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003;100(16):9482-9487. DOI 10.1073/pnas.1633689100.

47. Sackstein R. The biology of CD44 and HCELL in hematopoiesis: the ‘step 2-bypass pathway’ and other emerging perspectives. Curr. Opin. Hematol. 2011;18(4):239-248. DOI 10.1097/MOH.0b013e3283476140.

48. Senbanjo L.T., Chellaiah M.A. CD44: A multifunctional cell surface adhesion receptor is a regulator of progression and metastasis of cancer cells. Front. Cell Dev. Biol. 2017;5:18. DOI 10.3389/fcell.2017.00018.

49. Sequeira Lopez M.L., Chernavvsky D.R., Nomasa T., Wall L., Yanagisawa M., Gomez R.A. The embryo makes red blood cell progenitors in every tissue simultaneously with blood vessel morphogenesis. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2003;284(4):R1126R1137. DOI 10.1152/ajpregu.00543.2002.

50. Sharova N.P., Melnikova V.I., Khegai I.I., Karpova Y.D., Dmitrieva S.V., Astakhova T.M., Afanas’eva M.A., Popova N.A., Ivanova L.N., Zakharova L.A. Pattern of proteasome expression in Walker 256 tumor cells after their transplantation into the Brattleboro rats with genetic defect of vasopressin synthesis. Doklady Biochemistry and Biophysics. 2008;419(1):93-97. DOI 10.1134/S1607672908020129.

51. Shibuya M. Vascular endothelial growth factor and its receptor system: physiological functions in angiogenesis and pathological roles in various diseases. J. Biochem. 2013;153(1):13-19. DOI 10.1093/jb/mvs136.

52. Siiskonen H., Poukka M., Tyynela-Korhonen K., Sironen R., PasonenSeppanen S. Inverse expression of hyaluronidase 2 and hyaluronan synthases 1-3 is associated with reduced hyaluronan content in malignant cutaneous melanoma. BMC Cancer. 2013;13:181. DOI 10.1186/1471-2407-13-181.

53. Sironen R.K., Tammi M., Tammi R., Auvinen P.K., Anttila M., Kosma V.M. Hyaluronan in human malignancies. Exp. Cell Res. 2011; 317(4):383-391. DOI 10.1016/j.yexcr.2010.11.017.

54. Slevin M., Gaffney J., Kumar S. Angiogenic oligosaccharides of hyaluronan induce multiple signaling pathways impacting vascular endothelial cell mitogenesis and wound healing. J. Biol. Chem. 2002;277(43):41046-41059. DOI 10.1074/jbc.M109443200.

55. Stern R., Asari A.A., Sugahara K.N. Hyaluronan fragments: an information-rich system. Eur. J. Cell Biol. 2006;85(8):699-715. DOI 10.1016/j.ejcb.2006.05.009.

56. Tahara A., Tsukada J., Tomura Y., Yatsu T., Shibasaki M. Vasopressin increases type IV collagen production through the induction of transforming growth factor-beta secretion in rat mesangial cells. Pharmacol. Res. 2008;57(2):142-150. DOI 10.1016/j.npep.2010.12.001.

57. Thibonnier M., Coles P., Thibonnier A., Shoham M. The basic and clinical pharmacology of nonpeptide vasopressin receptor antagonists. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2001;41:175-202. DOI 10.1146/annurev.pharmtox.41.1.175.

58. Thibonnier M., Goraya T., Berti-Mattera L. G protein coupling of human platelet V1 vascular vasopressin receptors. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 1993;264(5):1336-1344. DOI 10.1152/ajpcell.1993.264.5.C1336.

59. Tian X., Azpurua J., Hine C., Vaidya A., Myakishev-Rempel M., Ablaeva J., Mao Z., Nevo E., Gorbunova V., Seluanov A. High-molecularmass hyaluronan mediates the cancer resistance of the naked mole rat. Nature. 2013;499(7458):346-349. DOI 10.1038/nature12234.

60. Tomasiak M., Stelmach H., Rusak T., Ciborowski M., Radziwon P. Vasopressin acts on platelets to generate procoagulant activity. Blood Coagul. Fibrinolysis. 2008;19(7):615-624. DOI 10.1097/MBC.0b013e328309905d.

61. van der Meijden P.E.J., Heemskerk J.W.M. Platelet biology and functions: new concepts and clinical perspectives. Nat. Rev. Cardiol. 2019;16(3):166-179. DOI 10.1038/s41569-018-0110-0.

62. Vigetti D., Deleonibus S., Moretto P., Bowen T., Fischer J.W., Grandoch M., Oberhuber A., Love D.C., Hanover J.A., Cinquetti R., Karousou E., Viola M., D’Angelo M.L., Hascall V.C., De Luca G., Passi A. Natural antisense transcript for hyaluronan synthase 2 (HAS2-AS1) induces transcription of HAS2 via protein O-GlcN Acylation. J. Biol. Chem. 2014;289(42):28816-28826. DOI 10.1074/jbc.M114.597401.

63. Voelcker V., Gebhardt C., Averbeck M., Saalbach A., Wolf V., Weih F., Sleeman J., Anderegg U., Simon J. Hyaluronan fragments induce cytokine and metalloprotease upregulation in human melanoma cells in part by signalling via TLR4. Exp. Dermatol. 2008;17(2):100-107. DOI 10.1111/j.1600-0625.2007.00638.x.

64. Wang Z., Zhao K., Hackert T., Zцller M. CD44/CD44v6 a reliable companion in cancer-initiating cell maintenance and tumor progression. Front. Cell Dev. Biol. 2018;6:97. DOI 10.3389/fcell.2018.00097.

65. Weber M.R., Zuka M., Lorger M., Tschan M., Torbett B.E., Zijlstra A., Quigley J.P., Staflin K., Eliceiri B.P., Krueger J.S., Marchese P., Ruggeri Z.M., Brunhilde H., Felding B.H. Activated tumor cell integrin αvβ3 cooperates with platelets to promote extravasation and metastasis from the blood stream. Thromb. Res. 2016;140(Suppl. 1): S27-S36. DOI 10.1016/S0049-3848(16)30095-0.

66. Williams K., Motiani K., Giridhar P.V., Kasper S. CD44 integrates signaling in normal stem cell, cancer stem cell and (pre)metastatic niches. Exp. Biol. Med. (Maywood). 2013;238(3):324-338. DOI 10.1177/1535370213480714.

67. Wojtukiewicz M.Z., Sierko E., Hempel D., Tucker S.C., Honn K.V. Platelets and cancer angiogenesis nexus. Cancer Metastasis Rev. 2017;36(2):249-262. DOI 10.1007/s10555-017-9673-1.

68. Yang C., Cao M., Liu H., He Y., Xu J., Du Y., Liu Y., Wang W., Cui L., Hu J., Gao F. The high and low molecular weight forms of hyaluronan have distinct effects on CD44 clustering. J. Biol. Chem. 2012; 287(51):43094-43107. DOI 10.1074/jbc.M112.349209.

69. Zachary I., Rozengurt E. Focal adhesion kinase (p125FAK): a point of convergence in the action of neuropeptides, integrins, and oncogenes. Cell. 1992;71(6):891-894.

70. Zhang J., Zhang F., Niu R. Functions of Shp2 in cancer. J. Cell Mol. Med. 2015;19(9):2075-2083. DOI 10.1111/jcmm.12618.

71. Zhao T.M., Newman P.J. Integrin activation by regulated dimerization and oligomerization of platelet endothelial cell adhesion molecule (PECAM)-1 from within the cell. J. Cell Biol. 2001;152(1):65-73.

72. Zhu J.X., Cao G., Williams J.T., Delisser H.M. SHP-2 phosphatase activity is required for PECAM-1-dependent cell motility. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2010;299(4):C854-C865. DOI 10.1152/ajpcell.00436.2009.