Истоки митохондриального генофонда русских по результатам анализа современных и палеогеномных данных

Палеогеномные исследования последних лет показали, что на формирование генетического облика современных европейцев большое влияние оказали миграции населения Понто-Каспийских степей эпохи бронзового века с востока на запад Европы. Результаты исследований изменчивости митохондриальных геномов у современного русского населения Восточной Европы также позволили выявить рост эффективной численности популяций в эпоху бронзового века, что, по всей видимости, могло быть связано с миграционными процессами этого времени. В настоящей работе проанализированы данные об изменчивости целых митохондриальных геномов у современного русского населения в сравнении с распределением гаплогрупп мтДНК у древнего населения Европы и Кавказа эпохи неолита и бронзового века. Установлено, что формирование современной структуры митохондриального генофонда русских началось примерно 4 тыс. лет до н. э. в связи с притоком на восток Европы гаплотипов мтДНК, характерных для населения Центральной и Западной Европы. Предполагается, что миграции древнего населения Понто-Каспийских степей в западном направлении привели к формированию в Центральной Европе смешанных популяций, характеризующихся свойственными для западных и центральных европейцев митохондриальными гаплогруппами H, J, T, K, W. Дальнейшая экспансия этих популяций на восток Европы и далее в Азию объясняет появление у восточных европейцев новых черт митохондриального генофонда. Приведены результаты филогеографического анализа, показывающего, что особенности географического распределения подгрупп митохондриальной гаплогруппы R1a в Европе – это отражение «кавказского» компонента, появившегося в генофондах различных групп европейцев в ходе миграций бронзового века. О миграциях древних восточных европейцев в Азию (юг Сибири и Индийский субконтинент) свидетельствуют результаты филогеографического анализа митохондриальных гаплогрупп U2e2a1d, U4d2, N1a1a1a1, H2b, H8b1.

1. Джаубермезов М.А., Екомасова Н.В., Рейдла М., Литвинов С.С., Габидуллина Л.Р., Виллемс Р., Хуснутдинова Э.К. Генетическая характеристика балкарцев и карачаевцев по данным об изменчивости митохондриальной ДНК. Генетика. 2019;55(1):110-120. DOI 10.1134/S0016675819010053.

2. Малярчук Б.А., Литвинов А.Н., Деренко М.В. Структура и формирование митохондриального генофонда русского населения Восточной Европы. Генетика. 2019;55(5):574-582. DOI 10.1134/S0016675819050102.

3. Allentoft M.E., Sikora M., Sjögren K.G., Rasmussen S., Rasmussen M., Stenderup J., Damgaard P.B., Schroeder H., Ahlström T., Vinner L., Malaspinas A.S., Margaryan A., Higham T., Chivall D., Lynnerup N., Harvig L., Baron J., Della Casa P., Dąbrowski P., Duffy P.R., Ebel A.V., Epimakhov A., Frei K., Furmanek M., Gralak T., Gromov A., Gronkiewicz S., Grupe G., Hajdu T., Jarysz R., Khartanovich V., Khokhlov A., Kiss V., Kolář J., Kriiska A., Lasak I., Longhi C., McGlynn G., Merkevicius A., Merkyte I., Metspalu M., Mkrtchyan R., Moiseyev V., Paja L., Pálfi G., Pokutta D., Pospieszny Ł., Price T.D., Saag L., Sablin M., Shishlina N., Smrčka V., Soenov V.I., Szeverényi V., Tóth G., Trifanova S.V., Varul L., Vicze M., Yepiskoposyan L., Zhitenev V., Orlando L., Sicheritz-Pontén T., Brunak S., Nielsen R., Kristiansen K., Willerslev E. Population genomics of Bronze Age Eurasia. Nature. 2015; 522(7555):167-172. DOI 10.1038/nature14507.

4. Balanovsky O., Chukhryaeva M., Zaporozhchenko V., Urasin V., Zhabagin M., Hovhannisyan A., Agdzhoyan A., Dibirova K., Kuznetsova M., Koshel S., Pocheshkhova E., Alborova I., Skhalyakho R., Utevska O.; Genographic Consortium, Mustafin K., Yepiskoposyan L., Tyler-Smith C., Balanovska E. Genetic differentiation between upland and lowland populations shapes the Y-chromosomal landscape of West Asia. Hum. Genet. 2017;136(4):437-450. DOI 10.1007/s00439-017-1770-2.

5. Batini C., Hallast P., Vågene Å.J., Zadik D., Eriksen H.A., Pamjav H., Sajantila A., Wetton J.H., Jobling M.A. Population resequencing of European mitochondrial genomes highlights sex-bias in Bronze Age demographic expansions. Sci. Rep. 2017;7(1):12086. DOI 10.1038/s41598-017-11307-9.

6. Batini C., Hallast P., Zadik D., Delser P.M., Benazzo A., Ghirotto S., Arroyo-Pardo E., Cavalleri G.L., de Knijff P., Dupuy B.M., Eriksen H.A., King T.E., López de Munain A., López-Parra A.M., Loutradis A., Milasin J., Novelletto A., Pamjav H., Sajantila A., Tolun A., Winney B., Jobling M.A. Large-scale recent expansion of European patrilineages shown by population resequencing. Nat. Commun. 2015;6:7152. DOI 10.1038/ncomms8152.

7. Bramanti B., Thomas M.G., Haak W., Unterlaender M., Jores P., Tambets K., Antanaitis-Jacobs I., Haidle M.N., Jankauskas R., Kind C.J., Lueth F., Terberger T., Hiller J., Matsumura S., Forster P., Burger J. Genetic discontinuity between local hunter-gatherers and central Europe’s first farmers. Science. 2009;326(5949):137-140. DOI 10.1126/science.1176869.

8. Brandt G., Haak W., Adler C.J., Roth C., Szécsényi-Nagy A., Karimnia S., Möller-Rieker S., Meller H., Ganslmeier R., Friederich S., Dresely V., Nicklisch N., Pickrell J.K., Sirocko F., Reich D., Cooper A., Alt K.W.; Genographic Consortium. Ancient DNA reveals key stages in the formation of central European mitochondrial genetic diversity. Science. 2013;342(6155):257-261. DOI 10.1126/science.1241844.

9. Brandt G., Szécsényi-Nagy A., Roth C., Alt K.W., Haak W. Human paleogenetics of Europe – the known knowns and the known unknowns. J. Hum. Evol. 2015;79:73-92. DOI 10.1016/j.jhevol.2014. 06.017.

10. Davidovic S., Malyarchuk B., Aleksic J., Derenko M., Topalovic V., Litvinov A., Skonieczna K., Rogalla U., Grzybowski T., Stevanovic M., Kovacevic-Grujicic N. Mitochondrial super-haplogroup U diversity in Serbians. Ann. Hum. Biol. 2017;44(5):408-418. DOI 10.1080/03014460.2017.1287954.

11. Derenko M., Malyarchuk B., Denisova G., Perkova M., Litvinov A., Grzybowski T., Dambueva I., Skonieczna K., Rogalla U., Tsybovsky I., Zakharov I. Western Eurasian ancestry in modern Siberians based on mitogenomic data. BMC Evol. Biol. 2014;14:217. DOI 10.1186/s12862-014-0217-9.

12. Ehler E., Novotný J., Juras A., Chyleński M., Moravčík O., Pačes J. AmtDB: a database of ancient human mitochondrial genomes. Nucl. Acids Res. 2019;47:D29-D32. DOI 10.1093/nar/gky843.

13. Haak W., Balanovsky O., Sanchez J.J., Koshel S., Zaporozhchenko V., Adler C.J., Der Sarkissian C.S., Brandt G., Schwarz C., Nicklisch N., Dresely V., Fritsch B., Balanovska E., Villems R., Meller H., Alt K.W., Cooper A.; Members of the Genographic Consortium. Ancient DNA from European early Neolithic farmers reveals their near eastern affinities. PLoS Biol. 2010;8(11):e1000536. DOI 10.1371/journal.pbio.1000536.

14. Haak W., Lazaridis I., Patterson N., Rohland N., Mallick S., Llamas B., Brandt G., Nordenfelt S., Harney E., Stewardson K., Fu Q., Mittnik A., Bánffy E., Economou C., Francken M., Friederich S., Pena R.G., Hallgren F., Khartanovich V., Khokhlov A., Kunst M., Kuznetsov P., Meller H., Mochalov O., Moiseyev V., Nicklisch N., Pichler S.L., Risch R., Rojo Guerra M.A., Roth C., SzécsényiNagy A., Wahl J., Meyer M., Krause J., Brown D., Anthony D., Cooper A., Alt K.W., Reich D. Massive migration from the steppe was a source for Indo-European languages in Europe. Nature. 2015; 522(7555):207-211. DOI 10.1038/nature14317.

15. Juras A., Chyleński M., Ehler E., Malmström H., Żurkiewicz D., Włodarczak P., Wilk S., Peška J., Fojtík P., Králík M., Libera J., Bagińska J., Tunia K., Klochko V.I., Dabert M., Jakobsson M., Kośko A. Mitochondrial genomes reveal an east to west cline of steppe ancestry in Corded Ware populations. Sci. Rep. 2018;8(1): 11603. DOI 10.1038/s41598-018-29914-5.

16. Lazaridis I., Patterson N., Mittnik A., …, Kelso J., Reich D., Krause J. Ancient human genomes suggest three ancestral populations for present-day Europeans. Nature. 2014;513(7518):409-413. DOI 10.1038/nature13673.

17. Malmström H., Gilbert M.T., Thomas M.G., Brandström M., Storå J., Molnar P., Andersen P.K., Bendixen C., Holmlund G., Götherström A., Willerslev E. Ancient DNA reveals lack of continuity between neolithic hunter-gatherers and contemporary Scandinavians. Curr. Biol. 2009;19(20):1758-1762. DOI 10.1016/j.cub.2009.09.017.

18. Malyarchuk B., Litvinov A., Derenko M., Skonieczna K., Grzybowski T., Grosheva A., Shneider Y., Rychkov S., Zhukova O. Mitogenomic diversity in Russians and Poles. Forensic Sci. Int. Genet. 2017;30:51-56. DOI 10.1016/j.fsigen.2017.06.003.

19. Margaryan A., Derenko M., Hovhannisyan H., Malyarchuk B., Heller R., Khachatryan Z., Avetisyan P., Badalyan R., Bobokhyan A., Melikyan V., Sargsyan G., Piliposyan A., Simonyan H., Mkrtchyan R., Denisova G., Yepiskoposyan L., Willerslev E., Allentoft M.E. Eight millennia of matrilineal genetic continuity in the South Caucasus. Curr. Biol. 2017;27(13):2023-2028.e7. DOI 10.1016/j.cub.2017.05.087.

20. Mathieson I., Alpaslan-Roodenberg S., Posth C., …, Krause J., Pinhasi R., Reich D. The genomic history of southeastern Europe. Nature. 2018;555(7695):197-203. DOI 10.1038/nature25778.

21. Mathieson I., Lazaridis I., Rohland N., Mallick S., Patterson N., Roodenberg S.A., Harney E., Stewardson K., Fernandes D., Novak M., Sirak K., Gamba C., Jones E.R., Llamas B., Dryomov S., Pickrell J., Arsuaga J.L., de Castro J.M., Carbonell E., Gerritsen F., Khokhlov A., Kuznetsov P., Lozano M., Meller H., Mochalov O., Moiseyev V., Guerra M.A., Roodenberg J., Vergès J.M., Krause J., Cooper A., Alt K.W., Brown D., Anthony D., Lalueza-Fox C., Haak W., Pinhasi R., Reich D. Genome-wide patterns of selection in 230 ancient Eurasians. Nature. 2015;528(7583):499-503. DOI 10.1038/nature16152.

22. Olalde I., Brace S., Allentoft M.E., …, Barnes I., Lalueza-Fox C., Reich D. The Beaker phenomenon and the genomic transformation of northwest Europe. Nature. 2018;555(7695):190-196. DOI 10.1038/nature25738.

23. Översti S., Onkamo P., Stoljarova M., Budowle B., Sajantila A., Palo J.U. Identification and analysis of mtDNA genomes attributed to Finns reveal long-stagnant demographic trends obscured in the total diversity. Sci. Rep. 2017;7(1):6193. DOI 10.1038/s41598-017-05673-7.

24. Palanichamy M.G., Zhang C.L., Mitra B., Malyarchuk B., Derenko M., Chaudhuri T.K., Zhang Y.P. Mitochondrial haplogroup N1a phylogeography, with implication to the origin of European farmers. BMC Evol. Biol. 2010;10:304. DOI 10.1186/1471-2148-10-304.

25. Perego U.A., Achilli A., Angerhofer N., Accetturo M., Pala M., Olivieri A., Hooshiar Kashani B., Ritchie K.H., Scozzari R., Kong Q.P., Myres N.M., Salas A., Semino O., Bandelt H.J., Woodward S.R., Torroni A. Distinctive Paleo-Indian migration routes from Beringia marked by two rare mtDNA haplogroups. Curr. Biol. 2009;19(1): 1-8. DOI 10.1016/j.cub.2008.11.058.

26. Pereira J.B., Costa M.D., Vieira D., Pala M., Bamford L., Harich N., Cherni L., Alshamali F., Hatina J., Rychkov S., Stefanescu G., King T., Torroni A., Soares P., Pereira L., Richards M.B. Reconciling evidence from ancient and contemporary genomes: a major source for the European Neolithic within Mediterranean Europe. Proc. Biol. Sci. 2017;284(1851):20161976. DOI 10.1098/rspb.2016.1976.

27. Poznik G.D., Xue Y., Mendez F.L., Willems T.F., Massaia A., Wilson Sayres M.A., Ayub Q., McCarthy S.A., Narechania A., Kashin S., Chen Y., Banerjee R., Rodriguez-Flores J.L., Cerezo M., Shao H., Gymrek M., Malhotra A., Louzada S., Desalle R., Ritchie G.R., Cerveira E., Fitzgerald T.W., Garrison E., Marcketta A., Mittelman D., Romanovitch M., Zhang C., Zheng-Bradley X., Abecasis G.R., McCarroll S.A., Flicek P., Underhill P.A., Coin L., Zerbino D.R., Yang F., Lee C., Clarke L., Auton A., Erlich Y., Handsaker R.E.; 1000 Genomes Project Consortium, Bustamante C.D., TylerSmith C. Punctuated bursts in human male demography inferred from 1244 worldwide Y-chromosome sequences. Nat. Genet. 2016; 48(6):593-599. DOI 10.1038/ng.3559.

28. Richards M.B., Soares P., Torroni A. Palaeogenomics: mitogenomes and migrations in Europe’s past. Curr. Biol. 2016;26(6):R243-R246. DOI 10.1016/j.cub.2016.01.044.

29. Silva M., Oliveira M., Vieira D., Brandão A., Rito T., Pereira J.B., Fraser R.M., Hudson B., Gandini F., Edwards C., Pala M., Koch J., Wilson J.F., Pereira L., Richards M.B., Soares P. A genetic chronology for the Indian Subcontinent points to heavily sex-biased dispersals. BMC Evol. Biol. 2017;17(1):88. DOI 10.1186/s12862-017-0936-9.

30. Soares P., Ermini L., Thomson N., Mormina M., Rito T., Rohl A., Salas A., Oppenheimer S., Macaulay V., Richards M.B. Correcting for purifying selection: an improved human mitochondrial molecular clock. Am. J. Hum. Genet. 2009;84(6):740-759. DOI 10.1016/j.ajhg.2009.05.001.

31. Wang C.C., Reinhold S., Kalmykov A., Wissgott A., Brandt G., Jeong C., Cheronet O., Ferry M., Harney E., Keating D., Mallick S., Rohland N., Stewardson K., Kantorovich A.R., Maslov V.E., Petrenko V.G., Erlikh V.R., Atabiev B.C., Magomedov R.G., Kohl P.L., Alt K.W., Pichler S.L., Gerling C., Meller H., Vardanyan B., Yeganyan L., Rezepkin A.D., Mariaschk D., Berezina N., Gresky J., Fuchs K., Knipper C., Schiffels S., Balanovska E., Balanovsky O., Mathieson I., Higham T., Berezin Y.B., Buzhilova A., Trifonov V., Pinhasi R., Belinskij A.B., Reich D., Hansen S., Krause J., Haak W. Ancient human genome-wide data from a 3000-year interval in the Caucasus corresponds with eco-geographic regions. Nat. Commun. 2019;10(1):590. DOI 10.1038/s41467-018-08220-8.