Отрицательный гетерозис по частоте мейотической рекомбинации в сперматоцитах домашней курицы Gallus gallus

Преимущества и издержки мейотической рекомбинации являются предметом дискуссий. Поскольку рекомбинация разрушает комбинации аллелей, уже проверенные естественным отбором, и порождает новые с непредсказуемой приспособленностью, высокая частота рекомбинации обычно выгодна для популяций, живущих в быстро меняющейся среде, но не выгодна в стабильной среде. Помимо генетических преимуществ и издержек, существуют цитологические эффекты рекомбинации, как положительные, так и отрицательные. Рекомбинация необходима для синапсиса и сегрегации хромосом. Однако она сопряжена с образованием множества двухцепочечных разрывов ДНК, ошибочная репарация которых может привести к гибели половых клеток или к различным мутациям и перестройкам хромосом. Таким образом, преимущества рекомбинации (генерация новых комбинаций аллелей) будут преобладать над ее издержками (возникновение вредных мутаций), пока популяция остается достаточно гетерогенной. Используя иммунолокализацию MLH1 белка мисматч-репарации, мы исследовали количество и распределение рекомбинационных узелков в сперматоцитах двух пород кур с высокой (Первомайская) и низкой (Русская хохлатая) частотой рекомбинации и их гибридов F1 и беккроссов. У гибридов F1 мы наблюдали отрицательный гетерозис по частоте рекомбинации. Беккроссы на Первомайскую породу были достаточно однородными и имели промежуточную частоту рекомбинации. Различия в общей частоте рекомбинации между породами, гибридами и беккроссами в основном определялись различиями по макрохромосомам. Снижение частоты рекомбинации в F1, вероятно, обусловлено трудностями в поиске гомологии между последовательностями ДНК генетически дивергентных пород. Подавление рекомбинации у гибридов может препятствовать потоку генов между парапатрическими популяциями и, следовательно, ускорять их генетическую дивергенцию.

1. Anderson L.K., Reeves A., Webb L.M., Ashley T. Distribution of crossing over on mouse synaptonemal complexes using immunofluorescent localization of MLH1 protein. Genetics. 1999;151(4):15691579.

2. Baack E.J., Rieseberg L.H. A genomic view of introgression and hybrid speciation. Curr. Opin. Genet. Dev. 2007;17(6):513-518.

3. Berchowitz L.E., Copenhaver G.P. Genetic interference: don’t stand so close to me. Curr. Genom. 2010;11(2):91.

4. Bi Y., Ren X., Yan C., Shao J., Xie D., Zhao Z. A genome-wide hybrid incompatibility landscape between Caenorhabditis briggsae and C. nigoni. PLoS Genet. 2015;11(2):1-26. DOI 10.1371/journal.pgen.1004993.

5. Bikchurina T., Tishakova K., Kizilova E., Romanenko S., Serdyukova N., Torgasheva A., Borodin P. Chromosome synapsis and recombination in male-sterile and female-fertile interspecies hybrids of the dwarf hamsters (Phodopus, Cricetidae). Genes (Basel). 2018;9(5): 227. DOI 10.3390/genes9050227.

6. Chen W., Jinks-Robertson S. The role of the mismatch repair machinery in regulating mitotic and meiotic recombination between diverged sequences in yeast. Genetics. 1999;151(4):1299-1313. DOI 10.1093/genetics/151.4.1299.

7. Chen Z.J. Genomic and epigenetic insights into the molecular bases of heterosis. Nat. Rev. Genet. 2013;14(7):471-482. DOI 10.1038/nrg3503.

8. Damas J., O’Connor R., Farré M., Lenis V.P.E., Martell H.J., Mandawala A., Fowler K., Joseph S., Swain M.T., Griffin D.K., Larkin D.M. Upgrading short-read animal genome assemblies to chromosome level using comparative genomics and a universal probe set. Genome Res. 2017;27(5):875-884. DOI 10.1101/gr.213660.116.

9. Davenport K.M., McKay S., Fahey A.G., Gill C., Murdoch B.M. Meiotic recombination differences in rams from three breeds of sheep in the US. Cytogenet. Genome Res. 2018;156(2):106-116. DOI 10.1159/000493175.

10. Fridman E. Consequences of hybridization and heterozygosity on plant vigor and phenotypic stability. Plant Sci. 2015;232:35-40. DOI 10.1016/j.plantsci.2014.11.014.

11. Froenicke L., Anderson L.K., Wienberg J., Ashley T. Male mouse recombination maps for each autosome identified by chromosome painting. Am. J. Hum. Genet. 2002;71(6):1353-1368.

12. Gibbs R.A., Taylor J.F., Van Tassell C.P., Barendse W., Eversole K.A., Gill C.A., Green R.D., …, Bradley D.G., Da Silva M.B., Lau L.P.L., Liu G.E., Lynn D.J., Panzitta F., Dodds K.G. Genome-wide survey of SNP variation uncovers the genetic structure of cattle breeds. Science. 2009;324(5926):528-532. DOI 10.1126/science.1167936.

13. Gorlov I.P., Gorlova O.Y. Cost-benefit analysis of recombination and its application for understanding of chiasma interference. J. Theor. Biol. 2001;213(1):1-8.

14. Hartfield M., Keightley P.D. Current hypotheses for the evolution of sex and recombination. Integr. Zool. 2012;7(2):192-209. DOI 10.1111/j.1749-4877.2012.00284.x.

15. Hassold T., Hunt P. To err (meiotically) is human: the genesis of human aneuploidy. Nat. Rev. Genet. 2001;2(4):280-291. DOI 10.1038/35066065.

16. Hunter N., Chambers S.R., Louis E.J., Borts R.H. The mismatch repair system contributes to meiotic sterility in an interspecific yeast hybrid. EMBO J. 1996;15(7):1726-1733. DOI 10.1002/j.1460-2075.1996.tb00518.x.

17. Johnston S.E., Bérénos C., Slate J., Pemberton J.M. Conserved genetic architecture underlying individual recombination rate variation in a wild population of soay sheep (Ovis aries). Genetics. 2016; 203(1):583-598. DOI 10.1534/genetics.115.185553.

18. Koehler K.E., Hawley R.S., Sherman S., Hassold T. Recombination and nondisjunction in humans and flies. Hum. Mol. Genet. 1996; 5(Suppl_1):1495-1504. DOI 10.1093/hmg/5.Supplement_1.1495.

19. Kondrashov A.S. Classification of hypotheses on the advantage of amphimixis. J. Hered. 1993;84(5):372-387. DOI 10.1093/oxfordjournals.jhered.a111358.

20. Kong A., Barnard J., Gudbjartsson D.F., Thorleifsson G., Jonsdottir G., Sigurdardottir S., Richardsson B., Jonsdottir J., Thorgeirsson T., Frigge M.L., Lamb N.E., Sherman S., Gulcher J.R., Stefansson K. Recombination rate and reproductive success in humans. Nat. Genet. 2004;36:1203. DOI 10.1038/ng1445.

21. Lenormand T., Otto S.P. The evolution of recombination in a heterogeneous environment. Genetics. 2000;156(1):423-438.

22. Liehr T., Kreskowski K., Ziegler M., Piaszinski K., Rittscher K. The standard FISH procedure. In: Liehr T. (Ed.). Fluorescence In Situ Hybridization (FISH). Application Guide. Berlin; Heidelberg: Springer, 2017;109-118. DOI 10.1007/978-3-662-52959-1_9.

23. Lipinski M.J., Froenicke L., Baysac K.C., Billings N.C., Leutenegger C.M., Levy A.M., Longeri M., Niini T., Ozpinar H., Slater M.R., Pedersen N.C., Lyons L.A. The ascent of cat breeds: Genetic evaluations of breeds and worldwide random-bred populations. Genomics. 2008;91(1):12-21. DOI 10.1016/j.ygeno.2007.10.009.

24. Malinovskaya L.P., Tishakova K.V., Volkova N.A., Torgasheva A.A., Tsepilov Y.A., Borodin P.M. Interbreed variation in meiotic recombination rate and distribution in the domestic chicken Gallus gallus. Arch. Anim. Breed. 2019;62(2):403.

25. Otto S.P., Lenormand T. Resolving the paradox of sex and recombination. Nat. Rev. Genet. 2002;3(4):252-261.

26. Otto S.P., Michalakis Y. The evolution of recombination in changing environments. Trends Ecol. Evol. 1998;13(4):145-151. DOI 10.1016/S0169-5347(97)01260-3.

27. Paronyan I.A., Yurchenko O.P. Domestic fowl. In: USSR Dmitriev N.G., Ernst L.K. (Eds.). Animal Genetic Resources of the Food and Agriculture Organization of the United Nations. Rome. FAO Animal Production and Health. 1989; Paper 65, Ch. 13:437-468.

28. Payseur B.A. Using differential introgression in hybrid zones to identify genomic regions involved in speciation. Mol. Ecol. Resour. 2010;10(5):806-820. DOI 10.1111/j.1755-0998.2010.02883.x.

29. Peters A.H., Plug A.W., van Vugt M.J., de Boer P. A drying-down technique for the spreading of mammalian meiocytes from the male and female germline. Chromosome Res. 1997;5(1):66-68.

30. Pigozzi M.I. The chromosomes of birds during meiosis. Cytogenet. Genome Res. 2016;150(2):128-138. DOI 10.1159/000453541.

31. Radman M., Wagner R. Mismatch recognition in chromosomal interactions and speciation. Chromosoma. 1993;102(6):369-373. DOI 10.1007/BF00360400.

32. Raffoux X., Bourge M., Dumas F., Martin O.C., Falque M. Role of cis, trans, and inbreeding effects on meiotic recombination in Saccharomyces cerevisiae. Genetics. 2018;210(4):1213-1226. DOI 10.1534/genetics.118.301644.

33. Reeves A. MicroMeasure: a new computer program for the collection and analysis of cytogenetic data. Genome. 2001;44(3):439-443.

34. Ren X., Li R., Wei X., Bi Y., Ho V.W.S., Ding Q., Xu Z., Zhang Z., Hsieh C.L., Young A., Zeng J., Liu X., Zhao Z. Genomic basis of recombination suppression in the hybrid between Caenorhabditis briggsae and C. nigoni. Nucleic Acids Res. 2018;46(3):1295-1307. DOI 10.1093/nar/gkx1277.

35. Rieseberg L.H., Whitton J., Gardner K. Hybrid zones and the genetic architecture of a barrier to gene flow between two sunflower species. Genetics. 1999;152:713-727.

36. Rybnikov S., Frenkel Z., Korol A.B. The evolutionary advantage of fitness-dependent recombination in diploids: A deterministic mutation–selection balance model. Ecol. Evol. 2020;10(4):2074-2084. DOI 10.1002/ece3.6040.

37. Sandor C., Li W., Coppieters W., Druet T., Charlier C., Georges M. Genetic variants in REC8, RNF212, and PRDM9 influence male recombination in cattle. PLoS Genet. 2012; 8(7):e1002854. DOI 10.1371/journal.pgen.1002854.

38. Segura J., Ferretti L., Ramos-Onsins S., Capilla L., Farré M., Reis F., Oliver-Bonet M., Fernández-Bellón H., Garcia F., Garcia-Caldés M., Robinson T.J., Ruiz-Herrera A. Evolution of recombination in eutherian mammals: insights into mechanisms that affect recombination rates and crossover interference. Proc. Biol. Sci. 2013; 280(1771):20131945. DOI 10.1098/rspb.2013.1945.

39. Torgasheva A.A., Borodin P.M. Cytological basis of sterility in male and female hybrids between sibling species of grey voles Microtus arvalis and M. levis. Sci. Rep. 2016;6:36564. DOI 10.1038/srep36564.

40. Trifonov V.A., Vorobieva N.N., Rens W. FISH with and without COT1 DNA. In: Liehr T. (Ed.). Fluorescence In Situ Hybridization (FISH) – Application Guide. Berlin; Heidelberg: Springer, 2009; 99-109. DOI 10.1007/978-3-540-70581-9_9.

41. Turner J.M.A. Meiotic silencing in mammals. Annu. Rev. Genet. 2015; 49:395-412. DOI 10.1146/annurev-genet-112414-055145.

42. Zickler D., Kleckner N. Recombination, pairing, and synapsis of homologs during meiosis. Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2015;7(6): a016626. DOI 10.1101/cshperspect.a016626.