Транспортеры сахаров семейства SWEET и их роль в арбускулярной микоризе

В продуктивности растений существенную роль играют транспортеры сахаров, поскольку с их помощью координируются и осуществляются потоки углеводов от листьев к органам потребления. Кроме того, с участием транспортеров сахаров регулируется значительная часть обмена питательными веществами с микроорганизмами ризосферы (бактериями и грибами), что является необходимым условием для формирования симбиотических отношений. В связи с этим в обзоре уделено особое внимание углеводному питанию при развитии арбускулярной микоризы (АМ) – симбиоза растений с грибами подотдела Glomeromycotina, в результате которого растение-хозяин получает от микосимбионта микроэлементы, главным образом фосфор, а гриб взамен получает продукты ассимиляции углерода. Пути эффективного транспорта питательных веществ в АМ-симбиозе до сих пор не раскрыты. Одно из трех ключевых семейств углеводных транспортеров растений – SWEET, переносчики сахаров. Именно среди белков SWEET могут быть выявлены специфические для симбиоза с АМ-грибами транспортеры. В обзоре представлены данные по истории изучения, структуре, локализации, филогении и функциям белков SWEET. Отмечена высокая вариабельность как самих белков SWEET, так и их функций. При этом одни и те же белки у разных растений могут выполнять различные функции. Особая роль уделена участию транспортеров семейства SWEET в развитии АМ-симбиоза растений и грибов. Транспортеры SWEET могут также играть ключевую роль в устойчивости к абиотическим стрессам, позволяя растениям адаптироваться к неблагоприятным условиям окружающей среды. Развитие знаний о симбиотических системах будет способствовать созданию микробных препаратов для использования в сельском хозяйстве Российской Федерации.

1. Ait Lahmidi N., Courty P.E., Brulé D., Chatagnier O., Arnould C., Doidy J., Berta G., Lingua G., Wipf D., Bonneau L. Sugar exchanges in arbuscular mycorrhiza: RiMST5 and RiMST6, two novel Rhizophagus irregularis monosaccharide transporters, are involved in both sugar uptake from the soil and from the plant partner. Plant Physiol. Biochem. 2016;107:354-363. DOI 10.1016/j.plaphy.2016.06.023.

2. An J., Zeng T., Ji C., de Graaf S., Zheng Z., Xiao T.T., Deng X., Xiao S., Bisseling T., Limpens E., Pan Z. A Medicago truncatula SWEET transporter implicated in arbuscule maintenance during arbuscular mycorrhizal symbiosis. New Phytologist. 2019;224:396-408. DOI 10.1111/nph.15975.

3. Cao Y., Liu W., Zhao Q., Cao Y., Liu W., Zhao Q., Long H., Li Z., Liu M., Zhou X., Zhang L. Integrative analysis reveals evolutionary patterns and potential functions of SWEET transporters in Euphorbiaceae. Int. J. Biol. Macromol. 2019;139:1-11. DOI 10.1016/j.ijbiomac.2019.07.102.

4. Chandran D. Co-option of developmentally regulated plant SWEET transporters for pathogen nutrition and abiotic stress tolerance. IUBMB Life. 2015;67(7):461-471. DOI 10.1002/iub.1394.

5. Chardon F., Bedu M., Calenge F., Klemens P.A.W., Spinner L., Clement G., Chietera G., Léran S., Ferrand M., Lacombe B., Loudet O., Dinant S., Bellini C., Neuhaus H.E., Daniel-Vedele F., KrappA. Leaf fructose content is controlled by the vacuolar transporter SWEET17 in Arabidopsis. Curr. Biol. 2013;23(8):697-702. DOI 10.1016/j.cub.2013.03.021.

6. Chen L.-Q., Cheung L.S., Feng L., Tanner W., Frommer W.B. Transport of sugars. Annu. Rev. Biochem. 2015;84(1):865-894. DOI 10.1146/annurev-biochem-060614-033904.

7. Chen L.-Q., Hou B.-H., Lalonde S., Takanaga H., Hartung M.L., Qu X.-Q., Guo W.-J., Kim J.-G., Underwood W., Chaudhuri B., Chermak D., Antony G., White F.F., Somerville S.C., Mudgett M.B., Frommer W.B. Sugar transporters for intercellular exchange and nutrition of pathogens. Nature. 2010;468:527-532. DOI 10.1038/nature09606.

8. Сhen L.-Q., Qu X.-Q., Hou B.-H., Sosso D., Osorio S., Fernie A.R., Frommer W.B. Sucrose efflux mediated by SWEET proteins as a key step for phloem transport. Science. 2012;335:207-211. DOI 10.1126/science.1213351.

9. Chong J., Piron M.C., Meyer S., Merdinoglu D., Bertsch C., Mestre P. The SWEET family of sugar transporters in grapevine: VvSWEET4 is involved in the interaction with Botrytis cinerea. J. Exp. Bot. 2014;22:6589-6601. DOI 10.1093/jxb/eru375.

10. Cohn M., Bart R.S., Shybut M., Dahlbeck D., Gomez M., Morbitzer R., Hou B.H., Frommer W.B., Lahaye T., Staskawicz B.J. Xanthomonas axonopodis virulence is promoted by a transcription activator-like effector-mediated induction of a SWEET sugar transporter in cassava. Mol. Plant Microbe Interact. 2014;27(11):1186-1198. DOI 10.1094/MPMI-06-14-0161-R.

11. Doidy J., Vidal U., Lemoine R. Sugar transporters in Fabaceae, featuring SUT MST and SWEET families of the model plant Medicago truncatula and the agricultural crop Pisum sativum. PLoS One. 2019;14(9):e0223173. DOI 10.1371/journal.pone.0223173.

12. Engel M.L., Holmes-Davis R., McCormick S. Green sperm. Identification of male gamete promoters in Arabidopsis. Plant Physiol. 2005;138(4):2124-2133. DOI 10.1104/pp.104.054213.

13. Feng C.Y., Han J.X., Han X.X., Jiang J. Genome-wide identification, phylogeny, and expression analysis of the SWEET gene family in tomato. Gene. 2015;573:261-272. DOI 10.1016/j.gene.2015.07.055.

14. Gamas P., Niebel F.D.C., Lescure N., Cullimore J.V. Use of a subtractive hybridization approach to identify new Medicago truncatula genes induced during root nodule development. Mol. Plant Microbe Interact. 1996;9(4):233-242. DOI 10.1094/mpmi-9-0233.

15. Gaude N., Bortfeld S., Duensing N., Lohse M., Krajinski F. Arbusculecontaining and non-colonized cortical cells of mycorrhizal roots undergo extensive and specific reprogramming during arbuscular mycorrhizal development. Plant J. 2012;69:510-528. DOI 10.1111/j.1365-313X.2011.04810.x.

16. Gautam T., Saripalli G., Gahlaut V., Kumar A., Sharma P.K., Balyan H.S., Gupta P.K. Further studies on sugar transporter (SWEET) genes in wheat (Triticum aestivum L.). Mol. Biol. Rep. 2019;46: 2327-2353. DOI 10.1007/s11033-019-04691-0.

17. Guo W.J., Nagy R., Chen H.Y., Pfrunder S., Yu Y.C., Santelia D., Frommer W.B., Martinoia E. SWEET17, a facilitative transporter, mediates fructose transport across the tonoplast of Arabidopsis roots and leaves. Plant Physiol. 2014;164:777-789. DOI 10.1104/pp.113.232751.

18. Helber N., Wippel K., Sauer N., Schaarschmidt S., Hause B., Requena N. A versatile monosaccharide transporter that operates in the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus sp. is crucial for the symbiotic relationship with plants. Plant Cell. 2011;23:3812-3823. DOI 10.1105/tpc.111.089813.

19. Hennion N., Durand M., Vriet C., Doidy J., Maurousset L., Lemoine R., Pourtau N. Sugars en route to the roots. Transport, metabolism and storage within plant roots and towards microorganisms of the rhizosphere. Physiol. Plant. 2019;165:44-57. DOI 10.1111/ppl.12751.

20. Ho L.H., Klemens P.A.W., Neuhaus H.E., Ko H.Y., Hsieh S.Y., Guo W.J. SlSWEET1a is involved in glucose import to young leaves in tomato plants. J. Exp. Bot. 2019;70(12):3241-3254. DOI 10.1093/jxb/erz154.

21. Hu B., Wu H., Huang W., Song J., Zhou Y., Lin Y. SWEET gene family in Medicago truncatula: genome-wide identification, expression and substrate specificity analysis. Plants. 2019;8(9):338. DOI 10.3390/plants8090338.

22. Hu L.P., Zhang F., Song S.H., Tang X.W., Xu H., Liu G.M., Wang Y., He H.J. Genome-wide identification, characterization, and expression analysis of the SWEET gene family in cucumber. J. Integr. Agric. 2017;16(7):1486-1501. DOI 10.1016/s2095-3119(16)61501-0.

23. Hu W., Hua X., Zhang Q., Wang J., Shen Q., Zhang X., Wang K., Yu Q., Lin Y.R., Ming R., Zhang J. New insights into the evolution and functional divergence of the SWEET family in Saccharum based on comparative genomics. BMC Plant Biol. 2018;18:270. DOI 10.1186/s12870-018-1495-y.

24. Jeena G.S., Kumar S., Shukla R.K. Structure, evolution and diverse physiological roles of SWEET sugar transporters in plants. Plant Mol. Biol. 2019;100:351-365. DOI 10.1007/s11103-019-00872-4.

25. Jia B., Zhu X.F., Pu Z.J., Duan Y.X., Hao L.J., Zhang J., Chen L.Q., Jeon C.O., Xuan Y.H. Integrative view of the diversity and evolution of SWEET and SemiSWEET sugar transporters. Front. Plant Sci. 2017;8:2178. DOI 10.3389/fpls.2017.02178.

26. Kafle A., Garcia K., Wang W., Pfeffer P.E., Strahan G.D., Bücking H. Nutrient demand and fungal access to resources control the carbon allocation to the symbiotic partners in tripartite interactions in Medicago truncatula. Plant Cell Environ. 2019;42:270-284. DOI 10.1111/pce.13359.

27. KannoY., Oikawa T., ChibaY., IshimaruY., Shimizu T., Sano N., Koshiba T., Kamiya Y., Ueda M., Seo M. AtSWEET13 and AtSWEET14 regulate gibberellin-mediated physiological processes. Nat. Commun. 2016;7:13245. DOI 10.1038/ncomms13245.

28. Klemens P.A., Patzke K., Deitmer J., Spinner L., Le H.R., Bellini C., Bedu M., Chardon F., Krapp A., Neuhaus H.E. Overexpression of the vacuolar sugar carrier AtSWEET16 modifies germination, growth and stress tolerance in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol. 2013;63:1338-1352. DOI 10.1104/pp.113.224972.

29. Kryvoruchko I.S., Sinharoy S., Torres-Jerez I., Sosso D., Pislariu C.I., Guan D., Murray J., Benedito V.A., Frommer W.B., Udvardi M.K. MtSWEET11, a nodule-specific sucrose transporter of Medicago truncatula. Plant Physiol. 2016;171(1):554-565. DOI 10.1104/pp.15.01910.

30. Le H.R., Spinner L., Klemens P.A., Chakraborti D., de Marco F., Vilaine F., Wolff N., Lemoine R., Porcheron B., Géry C., Téoulé E., Chabout S., Mouille G., Neuhaus H.E., Dinant S., Bellini C. Disruption of the sugar transporters AtSWEET11 and AtSWEET12 affects vascular development and freezing tolerance in Arabidopsis. Mol. Plant. 2015;8:1687-1690. DOI 10.1016/j.molp.2015.08.007.

31. Lee J., Lee H., Kim J., Lee S., Kim D.H., Kim S., Hwang I. Both the hydrophobicity and a positively charged region flanking the C-terminal region of the transmembrane domain of signal-anchored proteins play critical roles in determining their targeting specificity to the endoplasmic reticulum or endosymbiotic organelles in Arabidopsis cells. Plant Cell. 2011;23(4):1588-1607. DOI 10.1105/tpc.110.082230.

32. Li M., Xie H., He M., Su W., Yang Y., Wang J., Ye G., Zhou Y. Genome wide identification and expression analysis of the StSWEET family genes in potato (Solanum tuberosum L.). Genes Genomics. 2019;42:135-153. DOI 10.1007/s13258-019-00890-y.

33. Li X., Si W., Qin Q., Wu H., Jiang H. Deciphering evolutionary dynamics of SWEET genes in diverse plant lineages. Sci. Rep. 2018; 8(1):13440. DOI 10.1038/s41598-018-31589-x.

34. Li Y., Wang Y., Zhang H., Zhang Q., Zhai H., Liu Q., He S. The plasma membrane-localized sucrose transporter IbSWEET10 contributes to the resistance of sweet potato to Fusarium oxysporum. Front. Plant Sci. 2017;14(8):197. DOI 10.3389/fpls.2017.00197.

35. Lin I.W., Sosso D., Chen L.-Q., Gase K., Kim S.-G., Kessler D., Klinkenberg P.M., Gorder M.K., Hou B.-H., Qu X.-Q., Carter C.J., Baldwin J.T., Frommer W.B. Nectar secretion requires sucrose phosphate synthases and the sugar transporter SWEET9. Nature. 2014; 508:546-549. DOI 10.1038/nature13082.

36. Ludewig F., Flügge U.I. Role of metabolite transporters in source– sink carbon allocation. Front. Plant Sci. 2013;4:231. DOI 10.3389/fpls.2013.00231.

37. Manck-Götzenberger J., Requena N. Arbuscular mycorrhiza symbiosis induces a major transcriptional reprogramming of the potato SWEET sugar transporter family. Front. Plant Sci. 2016;7:487. DOI 10.3389/fpls.2016.00487.

38. Patil G., Valliyodan B., Deshmukh R., Prince S., Nicander B., Zhao M., Sonah H., Song L., Lin L., Chaudhary J., Liu Y., Joshi T., Xu D., Nguyen H.T. Soybean (Glycine max) SWEET gene family: insights through comparative genomics, transcriptome profiling and whole genome re-sequence analysis. BMC Genomics. 2015;16:520. DOI 10.1186/s12864-015-1730-y.

39. Schüßler A., Martin H., Cohen D., Fitz M., Wipf D. Characterization of a carbohydrate transportes form symbiotic glomeromycotan fungi. Nature. 2006;444:933-936. DOI 10.1038/nature05364.

40. Seo P.J., Park J.M., Kang S.K., Kim S.G., Park C.M. An Arabidopsis senescence-associated protein SAG29 regulates cell viability under high salinity. Planta. 2011;233:189-200. DOI 10.1007/s00425-010-1293-8.

41. Sugiyama A., Saida Y., Yoshimizu M., Takanashi K., Sosso D., Frommer W.B., Yazaki K. Molecular characterization of LjSWEET3, a sugar transporter in nodules of Lotus japonicus. Plant Cell Physiol. 2017;58(2):298-306. DOI 10.1093/pcp/pcw190.

42. Sun M.X., Huang X.Y., Yang J., Guan Y.F., Yang Z.N. Arabidopsis RPG1 is important for primexine deposition and functions redundantly with RPG2 for plant fertility at the late reproductive stage. Plant Reprod. 2013;26:83-91. DOI 10.1007/s00497-012-0208-1.

43. Wei Y., Xiao D., Zhang C., Hou X. The expanded SWEET gene family following whole genome triplication in Brassica rapa. Genes. 2019;10(9):722. DOI 10.3390/genes10090722.

44. Xuan Y.H., Hu Y.B., Chen L.Q., Sosso D., Ducat D.C., Hou B.H., Frommer W.B. Functional role of oligomerization for bacterial and plant SWEET sugar transporter family. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013;110(39):E3685-E3694. DOI 10.1073/pnas.1311244110.

45. Yurkov A.P., Kryukov A.A., Gorbunova A.O., Afonin A.M., Kirpichnikova A.A., Dobryakova K.S., Machs E.M., Shishova M.F. Molecular genetic mechanisms of sugar transport in plants in the absence and during arbuscular mycorrhiza development. Ekologicheskaya Genetika = Ecological Genetics. 2019;17(1):81-99. DOI 10.17816/ecogen17181-99.

46. Zhao D., You Y., Fan H., Zhu X., Wang Y., Duan Y., Xuan Y., Chen L. The role of sugar transporter genes during early infection by rootknot nematodes. Int. J. Mol. Sci. 2018;19(1):E302. DOI 10.3390/ijms19010302.