The history of Drosophila studies: steps in the development of genetics
https://doi.org/10.18699/VJ15.004
Abstract
Experimental genetic studies of Drosophila were initiated by T.H. Morgan in 1910, when he discovered the sex-linked white-eyed mutation, white. This discovery commenced the transformation of Mendel’s “hereditary factors” to more specific but no less enigmatic W.L. Johanssen’s “genes”. Owing to Drosophila’s biologic features, it became a universal eukaryotic model for genetic, embryological, morphological, physiological, molecular, and cellular studies. Actually, the history of discoveries done on Drosophila species reflects the course
of genetics development. That was Drosophila studies to lay foundation for genetic notions of the nature of genes, genetic linkage, mitotic and meiotic chromosome segregation, mechanisms governing mutagenesis and recombination, genetic instability, mobile genetic elements, regularities and genetics of individual development, and microevolutionary processes in populations. The paper considers steps and milestones of genetics development by examples of the American and Russian genetic schools. The American genetics was characterized by “reductionism”, whereas the Russian genetics was inclined to “cosmism”, where emphasis was placed on the understanding of macroevolutionary processes. Drosophila has become a test ground to try new genetic methods, and its studies contribute much to biomedical science. The paper outlines several top priority fields in modern Drosophila studies.
About the Authors
N. N. Yurchenko
Institute of Cytology and Genetics SB RAS, Novosibirsk, Russia
Russian Federation
Russian Federation
A. V. Ivannikov
Institute of Cytology and Genetics SB RAS, Novosibirsk, Russia
Russian Federation
Russian Federation
I. K. Zakharov
Institute of Cytology and Genetics SB RAS, Novosibirsk, Russia
Novosibirsk State University, Novosibirsk, Russia
Russian Federation
Russian Federation
References
1. Ананьев Е.В. Молекулярная цитогенетика мобильных генетических элементов Drosophila melanogaster. Итоги науки и техники. Молекулярная биология. М.: ВИНИТИ, 1984;20:65-105.
2. Бабков В.В. Московская школа эволюционной генетики. М.: Наука, 1985.
3. Бабков В.В. Путевые письма и микроэволюция Ф.Г. Добржанского. Информационный вестник ВОГиС. 2007;11(2):463-469. Берг Р.Л. Мутация «желтая» (yellow) в популяции Drosophila melanogaster г. Умани. Вестн. Ленингр. ун-та. 1961; Сер. биология. 1:3:77-89.
4. Берг Р.Л., Бриссенден Э.Б., Александрийская В.Т., Галковская К.Ф. Генетический анализ двух природных популяций Drosophila melanogaster. Журн. общ. биологии. 1941;2(1):143-158.
5. Вайсман Н.Я. Сигнальные пути клеток в онтогенезе животных на примере Notch каскада у Drosophila melanogaster. Журн.общ. биологии. 2004;65(4):322-333.
6. Вайсман Н.Я., Захаров И.К. Мутация Notch и судьба плодовой мушки Drosophila melanogaster. Усп. соврем. биологии. 2002; 121(1):95-108.
7. Вишнякова М.А., Гончаров Н.П. Георгий Дмитриевич Карпеченко. К 110-летию со дня рождения (03.05.1899–28.07.1941). Информационный вестник ВОГиС. 2009;13(1):7-25.
8. Гершензон С.М. Новые данные по генетике природных популяций Drosophila fasciata. Сб. работ по генетике. Киев: Ин-т зоологии АН УССР. 1941:4/5.
9. Голубовский М.Д. Век генетики: эволюция идей и понятий. Санкт-Петербург: Борей Арт, 2000а.
10. Голубовский М.Д. Добжанский в двух мирах. Информационный вестник ВОГиС. 2000б;12:9-15.
11. Голубовский М. Парадоксы непризнания: Мендель и МакКлинток. Вестник. 2001;7(266). http://www.vestnik.com/issues/2001/0327/win/golubovsky.htm
12. Голубовский М.Д. Нестабильность генов и мобильные элементы: к истории изучения и открытия. Историко-биологические исследования. 2011;3(4):60-78.
13. Голубовский М.Д., Захаров И.К., Соколова О.А. Анализ нестабильности аллелей гена yellow, выделенных из природной популяции дрозофил в период вспышки мутабильности. Генетика. 1987;23(9):1595-1603.
14. Дубинин Н.П. Эволюция популяций и радиация. М.: Атомиздат, 1966.
15. Дубинин Н.П., Хвостова В.В. Механизм образования сложных хромосомных реорганизаций. Биол. журнал. 1935;4(6):935-975. Дусеева Н.Д. О распространении высокой мутабильности в популяциях Drosophila melanogaster. Докл. АН СССР. 1948;59(1):151-153.
16. Захаров И.А. Генетика в ХХ веке. Очерки по истории генетики. М.: Наука. 2003.
17. Захаров И.К., Голубовский М.Д. Возвращение моды на мутацию yellow в природной популяции Drosophila melanogaster г. Ума-ни. Генетика. 1985;21(8):1298-1305.
18. Иванов Ю.Н., Голубовский М.Д. Повышение мутабильности и появление мутационно нестабильных аллелей локуса singed в популяциях Drosophila melanogaster. Генетика. 1977;13(4):655-666.
19. Иосиф Абрамович Рапопорт – ученый, воин, гражданин: Очерки, воспоминания, материалы. М.: Наука, 2001.
20. Колосова Л.Д., Малецкий С.И., Захаров И.К. Раиса Львовна Берг: к 90-летию со дня рождения. Информационный вестник ВОГиС. 2003;24/25:11-17.
21. Костерин О.Э. При царе горохе: непростая судьба первого генетического объекта. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2015;19(1):13-26.
22. Майр Э. Систематика и происхождение видов. М.: Иностр. литра, 1947.
23. Меллер Г. Образование мутаций. Нобелевская лекция, 1946 г. И. Гершкович. Генетика. М.: Наука, 1968;562-575.
24. Меллер Г.Г., Прокофьева-Бельговская А.А., Косиков К.М. Неравный кроссинговер у мутантов Bar как результат удвоения участка хромосомы. Докл. АН СССР. 1936;1:87-88.
25. Морган Т. Значение генетики для физиологии и медицины. Нобелевская лекция, 1934 г. И. Гершкович. Генетика. М.: Наука, 1968;559-561.
26. Музрукова Е.Б. Т.Х. Морган и генетика. Научная программа школы Т.Х. Моргана в контексте развития биологии ХХ столетия. М.: Грааль, 2002.
27. Никоро З.С. Это моя неповторимая жизнь. Воспоминания генетика. Изд-во «Academia», 2005.
28. Рапопорт И.А. Открытие химического мутагенеза. Избр. тр. М.: Наука, 1993.
29. У истоков академической генетики в Санкт-Петербурге. С.-Петербург: Наука, 2002.
30. Фандо Р.А. Формирование научных школ в отечественной генетике в 1930–1940-е гг. М.: Изд. дом И.И. Шумиловой, 2005.
31. Фандо Р.А., Музрукова Е.Б. Взаимопроникновение медицинских и биологических воззрений в проблему наследственности человека: историко-научный анализ. Информационный вестник ВОГиС. 2008;12(3):474-482.
32. Хвостова В.В. Роль инертных частей хромосом в эффекте положения гена cubitus interruptus у Drosophila melanogaster. Изв. АН СССР. Сер. биол. 1939;4:541-574.
33. Четвериков С.С. О некоторых моментах эволюционного процесса с точки зрения современной генетики. Журн. эксперим. биологии. Сер. А. 1926;2(1):3-54.
34. Эффект положения гена в исследованиях В.В. Хвостовой. Новосибирск: ИЦиГ СО РАН, 1992.
35. Юрченко Н.Н., Голубовский М.Д. Современная генетика локуса white у Drosophila melanogaster. Генетика. 1988;24(4):581-591.
36. Arias A.M. Drosophila melanogaster and the development of biology in the 20th century. Methods Mol. Biol. 2008;420:1-25.
37. Babcock E., Navashin М. The genus Crepis. Bibliographia. Genetica.1930;6:1-90.
38. Berg R.L. Studies in mutability in geographically isolated populations of Drosophila melanogaster. Mutation in Population. Proc.Mendel Memorial Symp., August 1965. Prague. 1966:61-70.
39. Berg R.L. Mutability changes in Drosophila melanogaster populations of Europe, Asia and North America and probable mutability changes in human populations of the USSR. Japan J. Genet. 1982;57:171-183.
40. Berg R., Engels W., Kreber R. Site-specific X-chromosome rearrangements from hybrid dysgenesis in Drosophila melanogaster. Science. 1980;210:427-429.
41. Bingham P.M., Judd B.H. A copy of the copia transposable elements is very tightly linked to the wα allele at the white locus of D. melanogaster. Cell. 1981;25:705-711.
42. Bingham P.M., Levis R., Rubin G.M. Cloning of DNA sequences from the white locus of D. melanogaster by a novel and general method. Cell. 1981;25:693-704.
43. Blackman R.K., Gelbart W.M. The transposable element hobo of Drosophila melanogaster. Mobile DNA (Ed. D.E. Berg, M.M. Howe). Amer. Soc. of Microbiology Publication. Washington. D.C. 1989: 523-529.
44. Blackman R.K., Gelbart W.M. The transposable element hobo of Drosophila melanogaster. Mobile DNA (Ed. D.E. Berg, M.M. Howe). Amer. Soc. of Microbiology Publication. Washington. D.C. 1989: 523-530.
45. Bridges C.B. Non-disjunction as proof of the chromosome theory of heredity. Genetics. 1916;1:1-52,107-163.
46. Bridges C.B. The «bar» gene a duplication. Science. 1936;83:210-211.
47. Bridges C.B. Genetical and cytological proof of non-disjunction of the fourth chromosome of Drosophila melanogaster. Proc. Natl Acad. Sci. USA.1921;7:186-192.
48. Cohen B. Nobel committee rewards pioneers of development studies in fruitflies. Nature. 1995;377(6549):465.
49. Collins M., Rubin G.M. Structure of the Drosophila mutable allele, white-crimson and its white-ivory and wild-type derivatives. Cell. 1982;30:71-79.
50. Connor S. Nobel prize given for work on fruit flies. BMJ. 1995; 311(7012):1044.
51. Davis P.S., Shen M.W., Judd B.H. Asymmetrical pairings of transposons in and proximal to the white locus of Drosophila account for four classes of regularly occurring exchange products. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1987;84:174-178.
52. Demerec M. Genetic factors stimulating mutability miniature-gamma wing character of Drosophila virilis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1929;15:834-838.
53. Demerec M. Unstable genes in Drosophila. Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. V. 9. N.Y.: Cold Spring Harbor, L. 1. 1941.
54. Dobzhansky T. Nothing in biology makes sense except in the light of evolution. Am. Biol. Teach. 1973;35:125-129.
55. Dobzhansky Th. Genetics and Origin of Species. N.Y.: Columbia Univ. Press, 1937.
56. Engels W.R. P elements in Drosophila melanogaster. Mobile DNA (Ed. D.E. Berg, M.M. Howe). Amer. Soc. of Microbiology Publication. Washington. D.C., 1989:437-484.
57. Etcheverry G.J. Nobel prize of physiology or medicine 1995: Edward B. Lewis, Christiane Nüsslein-Volhard, Eric Wieschaüs. The flies and the keys of the embryonic development. Medicina (B Aires). 1995;55(6):715-717.
58. Fedoroff N.V. Maize transposable elements. Mobile DNA (Ed. D.E. Berg, M.M. Howe). Amer. Soc. of Microbiology Publication. Washington. D.C., 1989:375-412.
59. Gehring W.J., Paro R. Isolation of a hybrid plasmid with homologous sequences to a transposing element of Drosophila melanogaster. Cell. 1980;19:897-904.
60. Genetic nomenclature guide with information on Websites. Trends Genet. 1998.
61. Goldberg M.L., Shien J-Y, Gehring W.J., Green M.M., Unequal crossing-over associated with asymmetrical synapsis between nomadic elements in Drosophila melanogaster genome. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1983;80:5017-5021.
62. Golubovsky M.D., Ivanov Y.N., Green M.M. Genetic instability in Drosophila melanogaster: putative multiple insertion mutants at the singed bristle locus. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1977;74:29732975.
63. Green M.M. Spatial and functional properties of pseudo-alleles at the white locus in Drosophila melanogaster. Heredity. 1959a;13: 302-315.
64. Green M.M. The genetics of the mutable gene at the white locus of Drosophila melanogaster. Genetics. 1967;56:467-482.
65. Green M.M. Controlling element mediated transpositions of the white gene in Drosophila melanogaster. Genetics. 1969;61:429-441.
66. Green M.M. Mobile DNA elements and spontaneous gene mutation. Eukaryotic Transposable Elements as Mutagenic Agent (Ed. M.E. Lambert, J.F. McDonald, I.B. Weinstein). Cold Spring Harbor Laboratory. Cold Spring Harbor. 1988:41-50.
67. Green M.M. The «Genesis of the white-eyed mutant» in Drosophila melanogaster: a reappraisal. Genetics. 1996;142:329-331.
68. Green M.M. A Century of Drosophila genetics through the prism of the white gene. Genetics. 2010;184(1):3-7.
69. Griffen A.B., Stone W.S. The wm5 and its derivatives. Univ. Texas Publ. 1940;4032:190-200.
70. Hansson G.K., Edfeldt K. Toll to be paid at the gateway to the vessel wall. Arteriosclerosis, Thrombosis, and Vascular Biology. 2005; 25:1085-1087.
71. http://flybase.org/
72. Judd B.H. Direct proof of a variegated-type position effect at the white locus in Drosophila melanogaster. Genetics. 1955;40:739-744.
73. McClintock B. The origin and behavior of mutable loci in maize. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1950;36:334-355.
74. McClintock B. Chromosome organization and gene expression. Cold Spring Harbor Sym. Quant. Biol. 1951;18:162-184.
75. Mobile DNA (Ed. D.E. Berg, M.M. Howe). Amer. Soc. of Microbiology Publication. Washington. D.C., 1989.
76. Morgan T.H. What are «factors» in Mendelian explanations? Proc. Am. Breed. Assoc. 1909;5:365-368.
77. Morgan T.H. Sex-limited inheritance in Drosophila. Science. 1910;32:120-122.
78. Morgan T.H., Sturtevant A., Muller H., Bridges C. The Mechanism of Mendelian Heredity. N.Y. Henry Holt & Co., 1915.
79. Muller H.J. Types of visible variations induced by X-rays in Drosophila. J. Genet. 1930;22:299-334.
80. Muller H.J. Further studies on the nature and causes of gene mutations. Proc. of the 6th Int. Congr. of Genetics. 1932;1:213-255.
81. Novitski E. The regular reinversion of the roughest-3 inversion. Genetics. 1961;46:711-717.
82. Nüsslein-Volhard C., Wieschaus E. Mutations affecting segment number and polarity in Drosophila. Nature. 1980;287(5785):795-801.
83. O’Hare K., Tam J.L.-Y., Lim J.K., Yurchenko N.N., Zakharov I.K. Rearrangements at a hobo element inserted into the first intron of the singed gene in the unstable sn49 system of Drosophila melanogaster. Mol. Gen. Genet. 1998;257(4):452-460.
84. Raju T.N. The Nobel chronicles. 1995: Edward B Lewis (b 1918), Christiane Nüsslein-Volhard (b 1942), and Eric Francis Wieschaus (b 1947). Lancet. 2000;356(9223):81.
85. Stebbins L. Variation and Evolution in Plant. N.Y.: Columbia Univ. Press, 1950.
86. Sturtevant A.H. The linear arrangement of six sex-linked factors in Drosophila as shown by their mode of association. J. Exp. Zool. 1913;14:43-59.
87. Sturtevant A.H. The effects of unequal crossing-over at the Bar locus in Drosophila. Genetics. 1925;10:117-147.
88. Sturtevant A.H. Reminiscences of T.H. Morgan. Genetics. 2001;159:1-5.
89. Tsubota S.I., Rosenberg D., Szostak H., Rubin D., Schedl P. The cloning of the Bar region and the B breakpoint in Drosophila melanogaster: evidence for a transposon-induced rearrangement. Genetics. 1989;122:881-890.
90. Vennström B., Lagerkrantz H. The 1995 Nobel Prize in medicine or physiology – awarded Edward B. Lewis, Christiane Nusslein-Volhard and Eric Wieschaus. Ugeskr. Laeg. 1995;157(50):6999-6702.
91. Zakharov I.K., Ilinsky Yu.Yu., Vaulin O.V., Sinyansky Ya.Ya., Bocherikov A.M., Koromyslov Y.A., Ivannikov A.V., Voloshina M.A., Zakharenko L.P., Kovalenko L.V., Cheresiz S.V., Yurchenko N.N. Dynamic processes shaping the gene pools in the natural populations of Drosophila melanogaster. Тр. Междунар. науч. конф. «Чарльз Дарвин и современная биология» (21–23 сентября 2009 г., Санкт-Петербург). Нестор-история: Санкт-Петербург, 2010.
Review
Views:
4502
Email this article 