Митохондриальный геном Dendrobaena tellermanica Perel, 1966 (Annelida: Lumbricidae)

Дождевые черви – важная экологическая группа, которая оказывает значительное влияние как на состав почвенной фауны, так и на растительность. Генетическое разнообразие и филогения дождевых червей при этом остаются относительно слабо изученными. В настоящее время большинство работ по генетическому разнообразию дождевых червей основывается на единичных митохондриальных и ядерных генах. В связи с этим для реконструкции филогенетических отношений у дождевых червей перспективными становятся митохондриальные геномы. Почти все работы по этой теме посвящены видам из Западной Европы или Восточной Азии, другие регионы практически не затронуты. В настоящей работе мы провели секвенирование, сборку и анализ митохондриального генома Dendrobaena tellermanica Perel, 1966. Этот вид ранее входил в состав кавказского вида D. schmidti (Michaelsen, 1907) – политипического вида, в пределах которого выделяли множество таксонов. Геном был собран в виде одного контига длиной 15 298 п. н., содержащего типичный набор генов: 13 белок-кодирующих генов (три субъединицы цитохромоксидазы, семь субъединиц NADH дегидрогеназы, две субъединицы АТФ синтетазы, цитохром b), гены 12S и 16S рибосомальной РНК и 22 гена тРНК. Все гены были расположены на одной цепи ДНК. На контрольный регион, находящийся между генами tRNA-Arg и tRNA-His, приходилось 727 п. н. Контрольный регион содержал множество шпилек, а также тандемные повторы мономера AACGCTT. Филогенетический анализ на основе полных митохондриальных геномов показал, что род Dendrobaena является базальным в семействе Lumbricidae. D. tellermanica оказалась довольно далеким родственником космополитного вида D. octaedra, что говорит о высоком генетическом разнообразии в этом роде. Вид D. schmidti был парафилетичным по отношению к D. tellermanica. Поскольку для D. schmidti характерна очень высокая генетическая изменчивость, можно рассматривать эти данные как свидетельство в пользу разделения D. schmidti на несколько видов.

1. Bankevich A., Nurk S., Antipov D., Gurevich A.A., Dvorkin M., Kulikov A.S., Lesin V.M., Nikolenko S.I., Pham S., Prjibelski A.D., Pyshkin A.V., Sirotkin A.V., Vyahhi N., Tesler G., Alekseyev M.A., Pevzner P.A. SPAdes: A new genome assembly algorithm and its applications to single-cell sequencing. J. Comput. Biol. 2012;19(5): 455-477. https://doi.org/10.1089/cmb.2012.0021.

2. Benson G. Tandem repeats finder: a program to analyze DNA sequences. Nucleic Acids Res. 1999;27(2):573-580. https://doi.org/10.1093/nar/27.2.573.

3. Bernt M., Donath A., Jühling F., Externbrink F., Florentz C., Fritzsch G., Pütz J., Middendorf M., Stadler P.F. MITOS: Improved de novo metazoan mitochondrial genome annotation. Mol. Phylogenet. Evol. 2013;69(2):313-319. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2012.08.023.

4. Blouin M., Hodson M.E., Delgado E.A., Baker G., Brussaard L., Butt K.R., Dai J., Dendooven L., Peres G., Tondoh J.E., Cluzeau D., Brun J.-J. A review of earthworm impact on soil function and ecosystem services. Eur. J. Soil Sci. 2013;64(2):161-182. https://doi.org/10.1111/ejss.12025.

5. Bolger A.M., Lohse M., Usadel B. Trimmomatic: a flexible trimmer for Illumina sequence data. Bioinformatics. 2014;30(15):2114-2120. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btu170.

6. Boore J.L., Brown W.M. Complete sequence of the mitochondrial DNA of the annelid worm Lumbricus terrestris. Genetics. 1995;141(1): 305-319. https://doi.org/10.1093/genetics/141.1.305.

7. Castresana J. Selection of conserved blocks from multiple alignments for their use in phylogenetic analysis. Mol. Biol. Evol. 2000;17(4): 540-552. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026334.

8. Clayton D.A. Transcription and replication of animal mitochondrial DNAs. Int. Rev. Cytol. 1992;141:217-232. https://doi.org/10.1016/S00747696(08)62067-7.

9. Conrado A.C., Arruda H., Stanton D.W.G., James S.W., Kille P., Brown G., Silva E., Dupont L., Taheri S., Morgan A.J., Simõe N., Rodrigues A., Montiel R., Cunha L. The complete mitochondrial DNA sequence of the pantropical earthworm Pontoscolex corethrurus (Rhinodrilidae, Clitellata): Mitogenome characterization and phylogenetic positioning. ZooKeys. 2017;688:1-13. https://doi.org/10.3897/zookeys.688.13721.

10. Csuzdi C., Koo J., Hong Y. The complete mitochondrial DNA sequences of two sibling species of lumbricid earthworms, Eisenia fetida (Savigny, 1826) and Eisenia andrei (Bouché, 1972) (Annelida, Crassiclitellata): comparison of mitogenomes and phylogenetic positioning. ZooKeys. 2022;1097:167-181. https://doi.org/10.3897/zookeys.1097.80216.

11. Gendron P., Lemieux S., Major F. Quantitative analysis of nucleic acid three-dimensional structures. J. Mol. Biol. 2001;308(5):919-936. https://doi.org/10.1006/jmbi.2001.4626.

12. Hendrix P.F., Callaham M.A., Drake J.M., Huang C.-Y., James S.W., Snyder B.A., Zhang W. Pandora’s box contained bait: the global problem of introduced earthworms. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 2008;39(1):593-613. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.39.110707.173426.

13. Hong Y., Kim M.J., Wang A.R., Kim I. Complete mitochondrial genome of the earthworm. Amynthas jiriensis (Clitellata: Megascolecidae). Mitochondrial DNA A DNA Mapp. Seq. Anal. 2017;28(2): 163-164. https://doi.org/10.3109/19401736.2015.1115491.

14. Jamieson B.G.M., Tillier S., Tillier A., Justine J.-L., Ling E., James S., McDonald K., Hugall A.F. Phylogeny of the Megascolecidae and Crassiclitellata (Annelida, Oligochaeta): combined versus partitioned analysis using nuclear (28S) and mitochondrial (12S, 16S) rDNA. Zoosystema. 2002;24(4):707-734.

15. Kim M.J., Hong Y. Complete mitochondrial genome of the earthworm Amynthas seungpanensis (Clitellata: Megascolecidae). Mitochondrial DNA B Resour. 2022;7(6):989-991. https://doi.org/10.1080/23802359.2022.2080604.

16. Klarica J., Kloss-Brandstätter A., Traugott M., Juen A. Comparing four mitochondrial genes in earthworms - Implications for identification, phylogenetics, and discovery of cryptic species. Soil Biol. Biochem. 2012;45:23-30. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2011.09.018.

17. Kvavadze E.Sh. The Earthworms (Lumbricidae) of the Caucasus. Tbilisi: Metsniereba Publ., 1985. (in Russian)

18. Lavelle P., Spain A., Blouin M., Brown G., Decaëns T., Grimaldi M., Jiménez J.J., McKey D., Mathieu J., Velasquez E., Zangerlé A. Ecosystem engineers in a self-organized soil. Soil Sci. 2016;181(3/4): 91-109. https://doi.org/10.1097/SS.0000000000000155.

19. Liu H., Xu N., Zhang Q., Wang G., Xu H., Ruan H. Characterization of the complete mitochondrial genome of Drawida gisti (Metagynophora, Moniligastridae) and comparison with other Metagynophora species. Genomics. 2020;112(5):3056-3064. https://doi.org/10.1016/j.ygeno.2020.05.020.

20. Liu H., Zhang Y., Xu W., Fang Y., Ruan H. Characterization of five new earthworm mitogenomes (Oligochaeta: Lumbricidae): mitochondrial phylogeny of Lumbricidae. Diversity. 2021;13(11):580. https://doi.org/10.3390/d13110580.

21. Marchán D.F., Cosín D.J.D., Novo M. Why are we blind to cryptic species? Lessons from the eyeless. Eur. J. Soil Biol. 2018;86:49-51. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2018.03.004.

22. Marchán D.F., Decaëns T., Domínguez J., Novo M. Perspectives in earthworm molecular phylogeny: recent advances in Lumbricoidea and standing questions. Diversity. 2022;14(1):30. https://doi.org/10.3390/d14010030.

23. Mezhzherin S.V., Garbar A.V., Vlasenko R.P., Onishchuk I.P., Kotsyuba I.Yu., Zhalai E.I. The Evolutionary Paradox of Parthenogenetic Earthworms. Kiev: Naukova Dumka Publ., 2018. (in Ukrainian)

24. Michaelsen W. Die Lumbriciden des Kaukasischen Museums in Tiflis. Mitteilungen des Kaukasischen Museums. 1907;3:81-93.

25. Perel T.S. Earthworms in forest soils of the Northwestern Caucasus. In: The Impact of Animals on the Productivity of Forest Cenoses. Moscow: Nauka Publ., 1966;146-165. (in Russian)

26. Seto A., Endo H., Minamiya Y., Matsuda M. The complete mitochondrial genome sequences of Japanese earthworms Metaphire hilgendorfi and Amynthas yunoshimensis (Clitellata: Megascolecidae). Mitochondrial DNA B. Resour. 2021;6(3):965-967. https://doi.org/10.1080/23802359.2020.1830728.

27. Shekhovtsov S., Berman D.I., Bazarova N.E., Bulakhova N.A., Porco D., Peltek S.E. Cryptic genetic lineages in Eisenia nordenskioldi pallida (Oligochaeta, Lumbricidae). Eur. J. Soil Biol. 2016;75:151156. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2016.06.004.

28. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Ershov N.I., Poluboyarova T.V., Berman D.I., Bulakhova N.A., Szederjesi T., Peltek S.E. Phylogeny of the Eisenia nordenskioldi complex based on mitochondrial genomes. Eur. J. Soil Biol. 2020a;96:103137. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2019.103137.

29. Shekhovtsov S.V., Peltek S.E. The complete mitochondrial genome of Aporrectodea rosea (Annelida: Lumbricidae). Mitochondrial DNA Part B. 2019;4(1):1752-1753. https://doi.org/10.1080/23802359.2019.1610091.

30. Shekhovtsov S.V., Rapoport I.B., Poluboyarova T.V., Geraskina A.P., Golovanova E.V., Peltek S.E. Morphotypes and genetic diversity of Dendrobaena schmidti (Lumbricidae, Annelida). Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2020b;24(1):48-54. https://doi.org/10.18699/VJ20.594. (in Russian)

31. Shekhovtsov S.V., Shipova A.A., Poluboyarova T.V., Vasiliev G.V., Golovanova E.V., Geraskina A.P., Bulakhova N.A., Szederjesi T., Peltek S.E. Species delimitation of the Eisenia nordenskioldi complex (Oligochaeta, Lumbricidae) using transcriptomic data. Front. Genet. 2020c;11:1508. https://doi.org/10.3389/fgene.2020.598196.

32. Stamatakis A. RAxML version 8: a tool for phylogenetic analysis and post-analysis of large phylogenies. Bioinformatics. 2014;30(9): 1312-1313. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btu033.

33. Vallès Y., Boore J.L. Lophotrochozoan mitochondrial genomes. Integr. Comp. Biol. 2006;46(4):544-557. https://doi.org/10.1093/icb/icj056.

34. Viktorov A.G. Diversity of polyploid races in the family Lumbricidae. Soil Biol. Biochem. 1997;29(3-4):217-221. https://doi.org/10.1016/S00380717(96)00086-7.

35. Vsevolodova-Perel T.S. The Earthworms of the Russian Fauna: Cadaster and Key. Moscow: Nauka Publ., 1997. (in Russian)

36. Vsevolodova-Perel T.S. Addition to the fauna of earthworms (Oligochaeta, Lumbricidae) of the Northern Caucasus. Zoologicheskiy Zhurnal = Zoological Journal. 2003;82(2):275-280. (in Russian)

37. Vsevolodova-Perel T.S., Bulatova N.Sh. Polyploid races of earthworms (Lumbricidae, Oligochaeta) in the East European Plain and Siberia. Biol. Bull. Russ. Acad. Sci. 2008;35(4):385-388. https://doi.org/10.1134/S1062359008040092.

38. Wang A.R., Hong Y., Win T.M., Kim I. Complete mitochondrial genome of the Burmese giant earthworm, Tonoscolex birmanicus (Clitellata: Megascolecidae). Mitochondrial DNA. 2015;26(3):467-468. https://doi.org/10.3109/19401736.2013.830300.

39. Weigert A., Golombek A., Gerth M., Schwarz F., Struck T.H., Bleidorn C. Evolution of mitochondrial gene order in Annelida. Mol. Phylogenet. Evol. 2016;94(Pt. A):196-206. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2015.08.008.

40. Zhang L., Jiang J., Dong Y., Qiu J. Complete mitochondrial genome of an Amynthas earthworm, Amynthas aspergillus (Oligochaeta: Megascolecidae). Mitochondrial DNA A DNA Mapp. Seq. Anal. 2014; 27(3):1-2. https://doi.org/10.3109/19401736.2014.971267.

41. Zhang L., Jiang J., Dong Y., Qiu J. Complete mitochondrial genome of four pheretimoid earthworms (Clitellata: Oligochaeta) and their phylogenetic reconstruction. Gene. 2015;574(2):308-316. https://doi.org/10.1016/j.gene.2015.08.020.

42. Zhang L., Jiang J., Dong Y., Qiu J. Complete mitochondrial genome of a Pheretimoid earthworm Metaphire vulgaris (Oligochaeta: Megascolecidae). Mitochondrial DNA. 2016a;27(1):297-298. https://doi.org/10.3109/19401736.2014.892085.

43. Zhang L., Sechi P., Yuan M., Jiang J., Dong Y., Qiu J. Fifteen new earthworm mitogenomes shed new light on phylogeny within the Pheretima complex. Sci. Rep. 2016b;6:20096. https://doi.org/10.1038/srep20096.

44. Zhang Q., Liu H., Zhang Y., Ruan H. The complete mitochondrial genome of Lumbricus rubellus (Oligochaeta, Lumbricidae) and its phylogenetic analysis. Mitochondrial DNA Part B. 2019;4(2):26772678. https://doi.org/10.1080/23802359.2019.1644242.

45. Zhao H., Fan S., Aspe N.M., Feng L., Zhang Y. Characterization of four earthworm mitogenomes from Northeast China and phylogenetic implication (Oligochaeta: Lumbricidae, Moniligastridae). Diversity. 2022;14(9):714. https://doi.org/10.3390/d14090714.