О природе пикобирнавирусов

Считается, что пикобирнавирусы (Picobirnaviridae, Picobirnavirus, ПБВ) являются вирусами животных, так как их обычно находят в образцах стула животных. Однако до сих пор не найдена модель животного или клеточная культура для их размножения. В 2018 г. было выдвинуто и экспериментально обосновано гипотетическое предположение о принадлежности ПБВ к вирусам прокариот. Эта гипотеза основана на присутствии в геноме всех ПБВ перед тремя открытыми рамками считывания (ORF) в сайте связывания с рибосомой последовательностей Шайна–Дальгарно, которыми насыщен геном прокариот, тогда как в геноме эукариот такие участки встречаются с низкой частотой. Насыщенность генома последовательностями Шайна–Дальгарно, а также сохранение такой насыщенности у потомства, по мнению ученых, позволяет отнести ПБВ к вирусам прокариот. В то же время существует вероятность принадлежности ПБВ к вирусам эукариотических хозяев – грибов или беспозвоночных, поскольку были обнаружены ПБВ­подобные последовательности, сходные с геномом виру­ сов грибов из семейств митовирусов и партитивирусов. В связи с этим возникло представление, что по способу репродукции ПБВ напоминают вирусы грибов. Расхождение во взглядах на истинного хозяина (хозяев) ПБВ вызвало дискуссию среди ученых и потребовало дальнейших исследований для выяснения их природы. В обзоре освещены результаты исследований по поиску хозяина ПБВ. Проанализированы причины появления среди множества характерных для ПБВ последовательностей генома атипичных последовательностей, использующих для трансляции вирусной РНК­зависимой РНК­полимеразы (RdRp) вместо стандартного генетического кода альтернативный митохондриальный код низших эукариот (грибов и беспозвоночных). Цель обзора состояла в сборе аргументов в поддержку гипотезы, полагающей фаговую природу ПБВ и поиск наиболее реалистичного объяснения причин выявления нестандартных для ПБВ геномных последовательностей. Опираясь на гипотезу о генеалогическом родстве ПБВ с РНК­вирусами из других семейств со сходным сегментированным геномом, такими как Reoviridae, Cystoviridae, Totiviridae и Partitiviridae, вирусологи поддерживают предположение о решающей роли в происхождении атипичных ПБВ­подобных штаммов реассортации между ПБВ и вирусами перечисленных семейств. Собранные аргументы свидетельствуют о большой вероятности фаговой природы у ПБВ. Представленные в обзоре данные свидетельствуют, что принадлежность ПБВ­подобного потомства к вирусам прокариот или эукариот определяется не только степенью насыщения его генома прокариотическим мотивом, стандартным или митохондриальным генетическим кодом. Решающим фактором может являться также первичная структура гена, кодирующего белок вирусного капсида, отвечающего за наличие или отсутствие специфических протеолитических свойств у вируса, определяющих его способность к самостоятельному гори­ зонтальному распространению в новые клетки.

1. Adriaenssens E.M., Farkas K., Harrison C., Jones D.L., Allison H.E., McCarthy A.J. Viromic analysis of wastewater input to a river catch­ ment reveals a diverse assemblage of RNA viruses. mSystems. 2018; 3(3):1-18. DOI 10.1128/mSystems.00025­18.

2. Bell N., Khamrin P., Kumthip K., Rojjanadumrongkul K., Nantachit N., Maneekarn N. Molecular detection and characterization of pico­ birnavirus in environmental water in Thailand. Clin. Lab. 2020;66: 85­88. DOI 10.7754/CLIN.LAB.2019.191013.

3. Blanco­Picazo P., Fernández­Orth D., Brown­Jaque M., Miró E., Es­ pinal P., Rodríguez­Rubio L., Muniesa M., Navarro F. Unravelling the consequences of the bacteriophages in human samples. Sci. Rep. 2020;10:6737. DOI 10.1038/s41598-020-63432-7.

4. Boros Á., Polgár B., Pankovics P., Fenyvesi H., Engelmann P., Phan T.G., Delwart E., Reuter G. Multiple divergent picobirnavi­ ruses with functional prokaryotic Shine–Dalgarno ribosome bind­ ing sites present in cloacal sample of a diarrheic chicken. Virology. 2018;525:62-72. DOI 10.1016/j.virol.2018.09.008.

5. Chauhan R., Awasthi S., Narayan R.P. Chapter 11 – Evolution and di­ versity of plant RNA viruses. In: Rajarshi Kumar Gaur, S.M. Paul Khurana, Pradeep Sharma, Thomas Hohn (Eds.) Plant Virus-Host Interaction: Molecular Approaches and Viral Evolution. Second Edn. Acad. Press, 2021;303­318. DOI 10.1016/B978­0­12­821629­3.00020­8.

6. Claverie J.M., Abergel C. Mimivirus and its virophage. Ann. Rev. Genet. 2009;43:49-66. DOI 10.1146/annurev-genet-102108-134255.

7. Conceição­Neto N., Mesquita J.R., Zeller M., Yinda C.K., Álva­ res F., Roque S., Petrucci­Fonseca F., Godinho R., Heylen E., Van Ranst M., Matthijnssens J. Reassortment among picobirnaviruses found in wolves. Arch. Virol. 2016;161:2859-2862. DOI 10.1007/s00705­016­2987­4.

8. Dabrowska K., Switała-Jelen K., Opolski A., Weber-Dabrowska B., Gorski A. Bacteriophage penetration in vertebrates. J. Appl. Micro­ biol. 2005;98:7-13. DOI 10.1111/j.1365­2672.2004.02422.x.

9. Dawe A.L., Nuss D.L. Hypovirus molecular biology: from Koch’s pos­ tulates to host self­recognition genes that restrict virus transmission. Adv. Virus Res. 2013;86:109-147.

10. Delmas B., Attoui H., Ghosh S., Malik Y.S., Mundt E., Vakharia V.N. ICTV virus taxonomy profile: Picobirnaviridae. J. Gen. Virol. 2019; 100:133-134. DOI 10.1099/jgv.0.001186.

11. Dolja V.V., Koonin E.V. Metagenomics reshapes the concepts of RNA virus evolution by revealing extensive horizontal virus transfer. Virus Res. 2018;244:36-52. DOI 10.1016/j.virusres.2017.10.020.

12. Duquerroy S., Da Costa B., Henry C., Vigouroux A., Libersou S., Le­ pault J., Navaza J., Delmas B., Rey F.A. The picobirnavirus crystal structure provides functional insights into virion assembly and cell entry. EMBO J. 2009;28:1655-1665. DOI 10.1038/emboj.2009.109.

13. Duraisamy R., Akiana J., Davoust B., Mediannikov O., Michelle C., Robert C., Parra H.­J., Raoult D., Biagini P., Desnues C. Detection of novel RNA viruses from free­living gorillas, Republic of the Congo: genetic diversity of picobirnaviruses. Virus Genes. 2018;54: 256­271. DOI 10.1007/s11262­018­1543­6.

14. El Omari K., Sutton G., Ravantti J.J., Zhang H., Walter T.S., Grimes J.M., Bamford D.H., Stuart D.I., Mancini E.J. Plate tectonics of virus shell assembly and reorganization in phage φ8, a distant rela­ tive of mammalian reoviruses. Structure. 2013;21:1384-1395. DOI 10.1016/j.str.2013.06.017.

15. Gallagher C.A., Navarro R., Cruz K., Aung M.S., Ng A., Bajak E., Beierschmitt A., Lawrence M., Dore K.M., Ketzis J., Malik Y.S., Kobayashi N., Ghosh S. Detection of picobirnaviruses in vervet monkeys (Chlorocebus sabaeus): molecular characterization of com­ plete genomic segment­2. Virus Res. 2017;230:13-18. DOI 10.1016/j.virusres.2016.12.021.

16. Ganesh B., Masachessi G., Mladenova Z. Animal picobirnavirus. VirusDisease. 2014;25:223-238. DOI 10.1007/s13337-014-0207-y.

17. Ghosh S., Malik Y.S. The true host/s of picobirnaviruses. Front. Vet Sci. 2021;7:1-9. DOI 10.3389/fvets.2020.615293.

18. Ghosh S., Shiokawa K., Aung M.S., Malik Y.S., Kobayashi N. High detection rates of picobirnaviruses in free roaming rats (Rat­ tus spp.): molecular characterization of complete gene segment-2. Infect. Genet. Evol. 2018;65:131-135. DOI 10.1016/j.meegid2018.07.024.

19. Gogarten J.P., Townsend J.P. Horizontal gene transfer, genome inno­ vation and evolution. Nat. Rev. Microbiol. 2005;3(9):679-687. DOI 10.1038/nrmicro1204.

20. Górski A., Kniotek M., Perkowska-Ptasińska A., Mróz A., Przerwa A., Gorczyca W., Dabrowska K., Weber­Dabrowska B., Nowaczyk M. Bacteriophages and transplantation tolerance. Transplant. Proc. 2006;38:331-333. DOI 10.1016/j.transproceed.2005.12.073.

21. Guajardo­Leiva S., Chnaiderman J., Gaggero A., Díez B. Metagenomic insights into the sewage RNA virosphere of a large city. Viruses. 2020;12:1050. DOI 10.3390/v12091050.

22. Hillman B.I., Cai G. Chapter Six – The family Narnaviridae: simplest of RNA viruses. Adv. Virus Res. 2013;86:149-176. DOI 10.1016/B978­0­12­394315­6.00006­4.

23. Joycelyn S.J., Ng A., Kleymann A., Malik Y.S., Kobayashi N., Ghosh S. High detection rates and genetic diversity of picobirnavi­ ruses (PBVs) in pigs on St. Kitts Island: identification of a porcine PBV strain closely related to simian and human PBVs. Infect. Genet. Evol. 2020;84:104383. DOI 10.1016/j.meegid.2020.104383.

24. Kashnikov A.Yu., Epifanova N.V., Novikova N.A. Picobirnaviruses: prevalence, genetic diversity, detection methods. Vavilovskii Zhur­ nal Genetiki i Selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2020;24(6):661-672. DOI 10.18699/VJ20.660.

25. Kleymann A., Becker A.A.M.J., Malik Y.S., Kobayashi N., Ghosh S. Detection and molecular characterization of picobirnaviruses (PBVs) in the mongoose: identification of a novel PBV using an alternative genetic code. Viruses. 2020;12(1):99. DOI 10.3390/v12010099.

26. Knox M.A., Gedye K.R., Hayman D.T.S. The challenges of analysing highly diverse picobirnavirus sequence data. Viruses. 2018;10:685. DOI 10.3390/v10120685.

27. Krishnamurthy S.R., Wang D. Extensive conservation of prokaryotic ribosomal binding sites in known and novel picobirnaviruses. Viro­ logy. 2018;516:108-114. DOI 10.1016/j.virol.2018.01.006.

28. Kumar N., Mascarenhas J.D.A.P., Ghosh S., Masachessi G., da Silva Bandeira R., Nates S.V., Dhama K., Singh R.K., Malik Y.S. Pico­ birnavirus. In: Malik Y.S., Singh R.K., Dhama K. (Eds.) AnimalOrigin Viral Zoonoses. Singapore: Springer, 2020;291-312.

29. Kunz A.F., Possatti F., de Freitas J.A., Alfieri A.A., Takiuchi E. High detection rate and genetic diversity of picobirnavirus in a sheep flock in Brazil. Virus Res. 2018;255:10-13. DOI 10.1016/j.virusres.2018.06.016.

30. Lee C.K., Bent S.J. Uncovering the hidden villain within the human respiratory microbiome. Diagnosis. 2014;1:203-212. DOI 10.1515/dx­2014­0039.

31. Li L., Giannitti F., Low J., Keyes C., Ullmann L.S., Deng X., Ale­ man M., Pesavento P.A., Pusterla N., Delwart E. Exploring the vi­ rome of diseased horses. J. Gen. Virol. 2015;96:2721-2733. DOI 10.1099/vir.0.000199.

32. Luo X.L., Lu S., Jin D., Yang J., Wu S.S., Xu J. Marmota himalayana in the Qinghai–Tibetan plateau as a special host for bi-segmented and unsegmented picobirnaviruses. Emerg. Microbes Infect. 2018; 7(1):20. DOI 10.1038/s41426­018­0020­6.

33. Luque D., Gómez­Blanco J., Garriga D., Brilot A.F., González J.M., Havens W.M., Carrascosa J.L., Trus B.L., Verdaguer N., Ghab­ rial S.A., Castón J.R. Cryo­EM near­atomic structure of a dsRNA fungal virus shows ancient structural motifs preserved in the dsRNA viral lineage. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014;111:7641-7646. DOI 10.1073/pnas.1404330111.

34. Lvov D.K., Alkhovsky S.V., Shchelkanov M.Yu. Satellites. In: Guide to Virology. Viruses and viral infections of humans and animals. Mos­ cow, 2013;350­352. (in Russian)

35. Malik Y.S., Kumar N., Sharma K., Dhama K., Shabbir M.Z., Ganesh B., Kobayashi N., Banyai K. Epidemiology, phylogeny, and evolution of emerging enteric picobirnaviruses of animal origin and their rela­ tionship to human strains. Biomed. Res. Int. 2014;2014:780752. DOI 10.1155/2014/780752.

36. Mindich L. Bacteriophage Ø6: a unique virus having a lipid-con­ taining membrane and a genome composed of three dsRNA seg­ ments. Adv. Virus Res. 1988;35:137-173. DOI10.1016/S0065-3527 (08)60710­1.

37. Navarro R., Yibin C., Nair R., Peda A., Aung M.S., Ketzis J., Ma­ lik Y.S., Kobayashi N., Ghosh S. Molecular characterization of complete genomic segment­2 of picobirnavirus strains detected in a cat and a dog. Infect. Genet. Evol. 2017;54:200-204. DOI 10.1016/j.meegid.2017.07.006.

38. Nguyen S., Baker K., Padman B.S., Patwa R., Dunstan R.A., Weston T.A., Schlosser K., Bailey B., Lithgow T., Lazarou M., Luque A., Rohwer F., Blumberg R.S., Barr J.J. Bacteriophage trans­ cytosis provides a mechanism to cross epithelial cell layers. mBio. 2017;8:e01874-17. DOI 10.1128/mBio.01874­17.

39. Nibert M.L., Tang J., Xie J., Collier A.M., Ghabrial S.A., Baker T.S., Tao Y.J. Chapter Three – 3D structures of fungal partitiviruses. Adv. Virus Res. 2013;86:59-85. DOI 10.1016/B978­0­12­394315­6.00003­9.

40. Omotajo D., Tate T., Cho H., Choudhary M. Distribution and diversity of ribosome binding sites in prokaryotic genomes. BMC Genomics. 2015;16(1):604. DOI 10.1186/s12864­015­1808­6.

41. Poranen M.M., Bamford D.H. Assembly of large icosahedral double­ stranded RNA viruses. Adv. Exp. Med. Biol. 2012;726:379-402. DOI 10.1007/978­1­4614­0980­9_17.

42. Ramesh A., Bailey E.S., Ahyon V., Langelier C., Phelps M., Neff N., Sit R., Tato C., DeRisi J.L., Greer A.G., Gray G.C. Metagenomic characterization of swine slurry in a North American swine farm ope­ ration. Sci. Rep. 2021;11:16994. DOI 10.1038/s41598­021­95804­y.

43. Reed C.А., Langlais C., Wang I.-N., Young R. A2 expression and as­ sembly regulates lysis in Qβ infections. Microbiology. 2013;159: 507­514. DOI 10.1099/mic.0.064790­0.

44. Rosen B.I., Fang Z­Y., Glass R.I., Monroe S.S. Cloning of human pi­ cobirnavirus genomic segments and development of an RT-PCR detection assay. Virology. 2000;277(2):316-329. DOI 10.1006/viro.2000.0594.

45. Sekelja M., Berget I., Naes T., Rudi K. Unveiling an abundant core microbiota in the human adult colon by a phylogroup­independent searching approach. ISME J. 2011;5(3):519-531. DOI 10.1038/ismej.2010.129.

46. Shackelton L.A., Holmes E.C. The role of alternative genetic codes in viral evolution and emergence. J. Theor. Biol. 2008;254:128-134. DOI 10.1016/j.jtbi.2008.05.024.

47. Shahi S., Eusebio­Cope A., Kondo H., Hillman B.I., Suzuki N. Inves­ tigation of host range of and host defense against a mitochondrially replicating mitovirus. J. Virol. 2019;93:e01503-18. DOI 10.1128/JVI.01503.

48. Shi M., Lin X.D., Tian J.H., Chen L.J., Chen X., Li C.X., Qin X.C., Li J., Cao J.P., Eden J.S., Buchmann J., Wang W., Xu J., Holmes E.C., Zhang Y.-Z. Redefining the invertebrate RNA virosphere. Nature. 2016;540:539-543. DOI 10.1038/nature20167.

49. Smits S.L., Schapendonk C.M., van Beek J., Vennema H., Schürch A.C., Schipper D., Bodewes R., Haagmans B.L., Osterhaus A.D., Koop­ mans M.P. New viruses in idiopathic human diarrhea cases, the Ne­ therlands. Emerg. Infect. Dis. 2014;20(7):1218-1222. DOI 10.3201/eid2007.140190.

50. Thannesberger J., Hellinger H.J., Klymiuk I., Kastner M.T., Rie­ der F.J.J., Schneider M., Fister S., Lion T., Kosulin K., Laengle J., Bergmann M., Rattei T., Steininger C. Viruses comprise an extensive pool of mobile genetic elements in eukaryote cell cultures and hu­ man clinical samples. FASEB J. 2017;31:1987-2000. DOI 10.1096/fj.201601168R.

51. Vainio E.J., Chiba S., Ghabrial S.A., Maiss E., Roossinck M., Sa­ banadzovic S., Suzuki N., Xie J., Nibert M. ICTV Virus Taxono­ my Profile: Partitiviridae. J. Gen. Virol. 2018;99(1):17-18. DOI 10.1099/jgv.0.000985.

52. Wolf Y.I., Kazlauskas D., Iranzo J., Lucía­Sanz A., Kuhn J.H., Kru­ povic M., Dolja V.V., Koonin E.V. Origins and evolution of the global RNA virome. mBio. 2018;9:e02329-18. DOI 10.1128/mBio.02329­18.

53. Woo P.C.Y., Lau S.K.P., Teng J.L.L., Tsang A.K.L., Joseph M., Wong E.Y.M., Tang Y., Sivakumar S., Bai R., Wernery R., Wer­nery U., Yuen K.­Y. Metagenomic analysis of viromes of dromedary camel fecal samples reveals large number and high diversity of circoviruses and picobirnaviruses. Virology. 2014;471-473:117-125. DOI 10.1016/j.virol.2014.09.020.

54. Woo P.C.Y., Teng J.L.L., Bai R., Tang Y., Wong A.Y.P., Li K.S.M., Lam C.S.F., Fan R.Y.Y., Lau S.K.P., Yuen K.­Y. Novel picobirna­ viruses in respiratory and alimentary tracts of cattle and monkeys with large intra­ and inter­host diversity. Viruses. 2019;11:574. DOI 10.3390/v11060574.

55. Yinda C.K., Ghogomu S.M., Conceição­Neto N., Beller L., De­ boutte W., Vanhulle E., Maes P., Van Ranst M., Matthijnssens J. Cameroonian fruit bats harbor divergent viruses, including rotavi­ rus H, bastroviruses, and picobirnaviruses using an alternative ge­ netic code. Virus Evol. 2018;4:vey008. DOI 10.1093/ve/vey008.

56. Yinda C.K., Vanhulle E., Conceição­Neto N., Beller L., Deboutte W., Shi C., Ghogomu S.M., Maes P., Ranst M.V., Matthijnssens J. Gut virome analysis of Cameroonians reveals high diversity of enteric vi­ ruses, including potential interspecies transmitted viruses. mSphere. 2019;4(1):e00585-18. DOI 10.1128/mSphere.00585-18.