Фотохимическая активность формирующихся семядолей гороха (Pisum sativum L.) зависит от светопропускания покровных тканей и спектрального состава света

У многих сельскохозяйственных растений для формирования семян необходимы не только фотосинтез листьев, но также фотохимические реакции, происходящие в семенах. Цель нашей работы заключалась в сравнительном анализе светопропускания и фотохимической активности листьев, перикарпия, кожуры и семядолей Pisum sativum L. на ранней, средней и поздней стадиях созревания семян. Спектральный состав света измеряли при помощи спектрорадиометра в области 390–760 нм. Светопропускание растительных тканей оценивали, разместив растительную ткань между источником освещения и датчиком спектрорадиометра. Фотохимическую активность растительных тканей определяли методом РАМ-флуориметрии, позволяющим оценить эффективность преобразования световой энергии в химическую путем анализа кинетики возбуждения и гашения флуоресценции хлорофиллов. Фотохимически активный зеленый лист гороха пропускал в среднем 15 % солнечной радиации в диапазоне 390–760 нм; при этом синий свет задерживался полностью, а количество проходящего красного света составляло не более 5 %. Фотохимически активная радиация, проходящая сквозь перикарпий и кожуру и достигающая семядолей на ранней и средней стадиях созревания семян, характеризовалась высокой долей зеленого и дальнего красного света, при этом синий свет отсутствовал, а количество красного света составляло около 2 %. Однако, несмотря на низкую энергетическую освещенность и спектральные диапазоны, не характерные для фотосинтеза листа, семядоли были фотохимически активными. На ранней и средней стадиях созревания максимальный квантовый выход фотосистемы II (Fv/Fm) в среднем составлял 0.5 на периферии семядолей и 0.3 в центре семядолей. Поскольку интенсивность эмбриональных фотохимических реакций в значительной степени влияет на эффективность накопления запасных питательных веществ, этот параметр является перспективным маркером для селекции семян гороха с улучшенными пищевыми качествами.

1. Allen D.K., Ohlrogge J.B., Shachar-Hill Y. The role of light in soybean seed filling metabolism. Plant J. 2009;58(2):220-234. DOI 10.1111/j.1365-313X.2008.03771.x

2. Allorent G., Osorio S., Ly Vu J., Falconet D., Jouhet J., Kuntz M., Fernie A.R., Lerbs-Mache S., Macherel D., Courtois F., Finazzi G. Adjustments of embryonic photosynthetic activity modulate seed fitness in Arabidopsis thaliana. New Phytol. 2015;205(2):707-719. DOI 10.1111/nph.13044

3. Aschan G., Pfanz H. Non-foliar photosynthesis – A strategy of additional carbon acquisition. Flora. 2003;198(2):81-97. DOI 10.1078/0367-2530-00080

4. Atwell B.J., Kriedemann P.E., Turnbull C.G.N. (Eds.). Light use and leaf gas exchange. In: Plants in Action: Adaptation in Nature, Performance in Cultivation. Melbourne: Macmillan Education Australia, 1999;23-44

5. Besedin A.G. Prima is a new cultivar of vegetable pea. Ovoshchi Rossii = Vegetable Crops of Russia. 2015;3(28):96-97 (in Russian)

6. Borisjuk L., Rolletschek H. The oxygen status of the developing seed. New Phytol. 2009;182(1):17-30. DOI 10.1111/j.1469-8137.2008.02752.x

7. Borisjuk L., Rolletschek H., Walenta S., Panitz R., Wobus U., Weber H. Energy status and its control on embryogenesis of legumes: ATP distribution within Vicia faba embryos is developmentally regulated and correlated with photosynthetic capacity. Plant J. 2003;36(3): 318-329. DOI 10.1046/j.1365-313X.2003.01879.x

8. Borisjuk L., Nguyen T.H., Neuberger T., Rutten T., Tschiersch H., Claus B., Feussner I., Webb A.G., Jakob P., Weber H., Wobus U., Rolletschek H. Gradients of lipid storage, photosynthesis and plastid differentiation in developing soybean seeds. New Phytol. 2005; 167(3):761-776. DOI 10.1111/j.1469-8137.2005.01474.x

9. Brazel A.J., Ó’Maoiléidigh D.S. Photosynthetic activity of reproductive organs. J. Exp. Bot. 2019;70(6):1737-1754. DOI 10.1093/jxb/erz033

10. Brodersen C.R., Vogelmann T.C. Do changes in light direction affect absorption profiles in leaves? Funct. Plant Biol. 2010;37(5):403. DOI 10.1071/FP09262

11. Bulda O.V., Rassadina V.V., Alekseichuk H.N., Laman N.A. Spectrophotometric measurement of carotenes, xanthophylls, and chlorophylls in extracts from plant seeds. Russ. J. Plant Physiol. 2008; 55(4):544-551. DOI 10.1134/S1021443708040171

12. Cho Y.B., Stutz S.S., Jones S.I., Wang Y., Pelech E.A., Ort D.R. Impact of pod and seed photosynthesis on seed filling and canopy carbon gain in soybean. Plant Physiol. 2023;193(2):966-979. DOI 10.1093/plphys/kiad324

13. Flahault M.C. Sur la présence de la matiére verte dans les organes actuellement soustraits a lʼinfluence de la lumiére. Bull. Soc. Bot. Fr. 1879;26:249-259

14. Golovatskaya I.F., Karnachuk R.A. Role of green light in physiol ogical activity of plants. Russ. J. Plant Physiol. 2015;62(6):727-740. DOI 10.1134/S1021443715060084

15. Grulichova M., Sedlakova V., Trojan V., Hanacek P., Vyhnanek T. Correlation of photosynthetic pigments content with indicators of seed quality in the seeds of carrot, celery, dill, parsley, and parsnip. J. Seed Sci. 2022;44(3):e202244031. DOI 10.1590/2317-1545v44260767

16. Henry R.J., Furtado A., Rangan P. Pathways of photosynthesis in nonleaf tissues. Biology (Basel). 2020;9(12):438. DOI 10.3390/biology 9120438

17. Hofmeister W. Neue Beiträge zur Kenntniss der Embryobildung der Phanerogamen. I. Dikotyledonen mit ursprünglich einzelligem, nur durch Zellteilung waschsen-dem Endosperm. Abhandl. Königl. Sächs. Ges. Wiss. 1859;6:535-672

18. Hu L., Zhang Y., Xia H., Fan S., Song J., Lv X., Kong L. Photosynthetic characteristics of non-foliar organs in main C3 cereals. Physiol. Plant. 2019;166(1):226-239. DOI 10.1111/ppl.12838

19. Hu Y., Zhang Y., Yu W., Hänninen H., Song L., Du X., Zhang R., Wu J. Novel insights into the influence of seed sarcotesta photosynthesis on accumulation of seed dry matter and oil content in Torreya grandis cv. “Merrillii”. Front. Plant Sci. 2018;8:2179. DOI 10.3389/fpls.2017.02179

20. Ingram G., North H., Lepiniec L. Seeds as perfect factories for developing sustainable agriculture. Plant Reprod. 2018;31(3):201-202. DOI 10.1007/s00497-018-0340-7

21. Kume A. Importance of the green color, absorption gradient, and spectral absorption of chloroplasts for the radiative energy balance of leaves. J. Plant Res. 2017;130(3):501-514. DOI 10.1007/s10265-017-0910-z

22. Liu J., van Iersel M.W. Photosynthetic physiology of blue, green, and red light: light intensity effects and underlying mechanisms. Front. Plant Sci. 2021;12:619987. DOI 10.3389/fpls.2021.619987

23. Lv X., Gao S., Li N., Lv Y., Chen Z., Cao B., Xu K. Comprehensive insights into the influence of supplemental green light on the photosynthesis of ginger (Zingiber officinale Roscoe). Protoplasma. 2022;259(6):1477-1491. DOI 10.1007/s00709-022-01748-z

24. Mattana E., Ulian T., Pritchard H.W. Seeds as natural capital. Trends Plant Sci. 2022;27(2):139-146. DOI 10.1016/j.tplants.2021.08.008

25. MINI-PAM-II: Manual for Standalone Use, 3rd ed. Effeltrich (Germany): Heinrich Walz GmbH, 2018

26. Monteverde N.A., Lyubimenko V.N. On the green pigment of the inner coat of Cucurbitaceae seeds and its relation to chlorophyll. Izvestiya Sankt-Peterburgskogo Botanicheskogo Sada = Proceeding of the St. Petersburg Botanical Garden. 1909;9:2-3 (in Russian) Neuhaus H.E., Emes M.J. Nonphotosynthetic metabolism in plastids. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 2000;51:111-140. DOI 10.1146/annurev.arplant.51.1.111

27. Nishio J.N. Why are higher plants green? Evolution of the higher plant photosynthetic pigment complement. Plant Cell Environ. 2000; 23(6):539-548. DOI 10.1046/j.1365-3040.2000.00563.x

28. Puthur J.T., Shackira A.M., Saradhi P.P., Bartels D. Chloroembryos: A unique photosynthesis system. J. Plant Physiol. 2013;170(13): 1131-1138. DOI 10.1016/j.jplph.2013.04.011

29. Ruuska S.A., Schwender J., Ohlrogge J.B. The capacity of green oilseeds to utilize photosynthesis to drive biosynthetic processes. Plant Physiol. 2004;136:2700-2709. DOI 10.1104/pp.104.047977.green

30. Sela A., Piskurewicz U., Megies C., Mène-Saffrané L., Finazzi G., Lopez-Molina L. Embryonic photosynthesis affects post-germination plant growth. Plant Physiol. 2020;182(4):2166-2181. DOI 10.1104/PP.20.00043

31. Shackira A.M., Sarath N.G., Aswathi K.P.R., Pardha-Saradhi P., Puthur J.T. Green seed photosynthesis: What is it? What do we know about it? Where to go? Plant Physiol. Rep. 2022;27(4):573-579. DOI 10.1007/s40502-022-00695-4

32. Simkin A.J., López-Calcagno P.E., Raines C.A. Feeding the world: improving photosynthetic efficiency for sustainable crop production. J. Exp. Bot. 2019;70(4):1119-1140. DOI 10.1093/jxb/ery445

33. Simkin A.J., Faralli M., Ramamoorthy S., Lawson T. Photosynthesis in non-foliar tissues: implications for yield. Plant J. 2020;101(4): 1001-1015. DOI 10.1111/tpj.14633

34. Smith H.L., McAusland L., Murchie E.H. Don’t ignore the green light: exploring diverse roles in plant processes. J. Exp. Bot. 2017;68(9): 2099-2110. DOI 10.1093/jxb/erx098

35. Smolikova G.N., Medvedev S.S. Seed carotenoids: Synthesis, diversity, and functions. Russ. J. Plant Physiol. 2015;62(1):1-13. DOI 10.1134/S1021443715010136

36. Smolikova G.N., Medvedev S.S. Photosynthesis in the seeds of chloroembryophytes. Russ. J. Plant Physiol. 2016;63(1):1-12. DOI 10.1134/S1021443715060163

37. Smolikova G.N., Laman N.A., Boriskevich O.V. Role of chlorophylls and carotenoids in seed tolerance to abiotic stressors. Russ. J. Plant Physiol. 2011;58(6):965-973. DOI 10.1134/S1021443711060161

38. Smolikova G., Dolgikh E., Vikhnina M., Frolov A., Medvedev S. Genetic and hormonal regulation of chlorophyll degradation during maturation of seeds with green embryos. Int. J. Mol. Sci. 2017; 18(9):1993. DOI 10.3390/ijms18091993

39. Smolikova G., Kreslavski V., Shiroglazova O., Bilova T., Sharova E., Frolov A., Medvedev S. Photochemical activity changes accompanying the embryogenesis of pea (Pisum sativum) with yellow and green cotyledons. Funct. Plant Biol. 2018;45(2):228-235. DOI 10.1071/FP16379

40. Smolikova G., Shiroglazova O., Vinogradova G., Leppyanen I., Dinastiya E., Yakovleva O., Dolgikh E., Titova G., Frolov A., Medvedev S. Comparative analysis of the plastid conversion, photochemical activity and chlorophyll degradation in developing embryos of green-seeded and yellow-seeded pea (Pisum sativum) cultivars. Funct. Plant Biol. 2020;47(5):409-424. DOI 10.1071/FP19270

41. Sreenivasulu N., Wobus U. Seed-development programs: a systems biology-based comparison between dicots and monocots. Annu. Rev. Plant Biol. 2013;64(1):189-217. DOI 10.1146/annurev-arplant-050312-120215

42. Terashima I., Fujita T., Inoue T., Chow W.S., Oguchi R. Green light drives leaf photosynthesis more efficiently than red light in strong white light: revisiting the enigmatic question of why leaves are green. Plant Cell Physiol. 2009;50(4):684-697. DOI 10.1093/pcp/pcp034

43. Tikhonov K.G., Khristin M.S., Klimov V.V., Sundireva M.A., Kreslavski V.D., Sidorov R.A., Tsidendambayev V.D., Savchenko T.V. Structural and functional characteristics of photosynthetic apparatus of chlorophyll-containing grape vine tissue. Russ. J. Plant Physiol. 2017;64(1):73-82. DOI 10.1134/S102144371606011X

44. Tschiersch H., Borisjuk L., Rutten T., Rolletschek H. Gradients of seed photosynthesis and its role for oxygen balancing. BioSystems. 2011;103(2):302-308. DOI 10.1016/j.biosystems.2010.08.007

45. Walter J., Kromdijk J. Here comes the sun: How optimization of photosynthetic light reactions can boost crop yields. J. Integr. Plant Biol. 2021;64(2):564-591. DOI 10.1111/jipb.13206

46. Wang C., Yang J., Chen W., Zhao X., Wang Z. Contribution of the leaf and silique photosynthesis to the seeds yield and quality of oilseed rape (Brassica napus L.) in reproductive stage. Sci. Rep. 2023; 13(1):4721. DOI 10.1038/s41598-023-31872-6

47. Ward K., Scarth R., Daun J.K., Thorsteinson C.T. Characterization of chlorophyll pigments in ripening canola seed (Brassica napus). J. Am. Oil Chem. Soc. 1994;71(12):1327-1331. DOI 10.1007/BF02541349

48. Weber H., Borisjuk L., Wobus U. Molecular physiology of legume seed development. Annu. Rev. Plant Biol. 2005;56:253-279. DOI 10.1146/annurev.arplant.56.032604.144201

49. Wu X.L., Liu Z.H., Hu Z.H., Huang R.Z. BnWRI1 coordinates fatty acid biosynthesis and photosynthesis pathways during oil accumulation in rapeseed. J. Integr. Plant Biol. 2014;56(6):582-593. DOI 10.1111/jipb.12158

50. Yakovlev M.S., Zhukova G.Ya. Angiosperms with Green and Colorless Embryos (Chloro- and Leucoembryophytes). Leningrad: Nauka Publ., 1973 (in Russian)

51. Yakovlev M.S., Zhukova G.Y. Chlorophyll in embryos of angiosperm seeds, a review. Bot. Notiser. 1980;133:323-336

52. Yanykin D., Sundyreva M., Khorobrykh A., Semenova G., Savchenko T. Functional characterization of the corticular photosynthetic apparatus in grapevine. Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 2020; 1861(11):148260. DOI 10.1016/j.bbabio.2020.148260