Филогенетический и пангеномный анализ представителей семейства Micrococcaceae, родственных стимулирующей рост растений ризобактерии, изолированной из ризосферы картофеля (Solanum tuberosum L.)

Исследованы представители семейства Micrococcaceae, родственные, согласно тестам 16S рРНК, ITS1 (транскрибируемый межгенный спейсер), средней нуклеотидной идентичности (ANI) и средней аминокислотной идентичности (AAI), штамму RCAM04488 Kocuria rosea – стимулирующей рост растений ризобактерии (PGPR), изолированному из ризосферы картофеля (Solanum tuberosum L.) с использованием полногеномных филогенетических тестов и пангеномного анализа. Согласно критерию ANI > 95 %, ряд известных представителей видов K. salina, K. polaris и K. rosea (включая типовой штамм K. rosea ATCC 186^T), наиболее близкородственных изоляту в тесте ITS1, должны быть приписаны к одному и тому же виду с соответствую щей верификацией штаммов. Однако указанные штаммы были выделены из весьма контрастных по экологии и географии мест обитания, что не могло не сказаться на их генотипе и фенотипе и должно быть так или иначе учтено в оценках их систематического положения. Данное противоречие проясняют результаты пангеномного анализа, продемонстрировавшие существенные различия в этих штаммах количества акцессорных и штамм-специфичных генов, определяющих их индивидуальность и, возможно, потенциал для адаптации к различным экологическим нишам с соответствующими фенотипическими признаками. Аналогичные результаты получены в тесте AAI в полномасштабном варианте его применения против базы данных UniProt (около 250 млн записей) с использованием программы AAI-profiler и протеома штамма K. rosea ATCC 186^T в качестве запроса. Согласно критерию AAI > 65 %, в один и тот же род с Kocuria должны быть объединены представители рода Arthrobacter и некоторых других родов, относящихся к классу актиномицетов, с весьма широким географическим и экологическим спектром источников их выделения. В рамках парадигмы о вертикально наследуемых филогенетических маркерах это можно трактовать как сигнал для их последующей таксономической переквалификации. Важным фактором при этом может быть детализация генного состава штаммов и таксономических соотношений, получаемых в результате анализа пангеномов соответствующих клад.

1. Andreolli M., Lampis S., Zapparoli G., Angelini E., Vallini G. Diversity of bacterial endophytes in 3 and 15 year-old grapevines of Vitis vinifera cv. Corvina and their potential for plant growth promotion and phytopathogen control. Microbiol. Res. 2016;183:42-52. DOI 10.1016/j.micres.2015.11.009

2. Candra R.T., Prasasty V.D., Karmawan L.U. Biochemical analysis of banana plants in interaction between endophytic bacteria Kocuria rhizophila and the fungal pathogen Fusarium oxysporum f. sp. cuben se tropical race (Foc TR4). Biol. Life Sci. Forum. 2022;11(1):84. DOI 10.3390/IECPS2021-11990

3. Chen X., Zhang Y., Zhang Z., Zhao Y., Sun C., Yang M., Wang J., Liu Q., Zhang B., Chen M., Yu J., Wu J., Jin Z., Xiao J. PGAweb: a web server for bacterial pan-genome analysis. Front. Microbiol. 2018;9:1910. DOI 10.3389/fmicb.2018.01910

4. Cho K.M., Hong S.Y., Lee S.M., Kim Y.H., Kahng G.G., Lim Y.P., Kim H., Yun H.D. Endophytic bacterial communities in ginseng and their antifungal activity against pathogens. Microb. Ecol. 2007; 54(2):341-351. DOI 10.1007/s00248-007-9208-3

5. Church D.L., Cerutti L., Gürtler A., Griener T., Zelazny A., Emler S. Performance and application of 16S rRNA gene cycle sequencing for routine identification of bacteria in the clinical microbiology laboratory. Clin. Microbiol. Rev. 2020;33(4):e00053-19. DOI 10.1128/CMR.00053-19

6. Dey G., Thattai M., Baum B. On the archaeal origins of eukaryotes and the challenges of inferring phenotype from genotype. Trends Cell Biol. 2016;26(7):476-485. DOI 10.1016/j.tcb.2016.03.009

7. Gálvez A., Abriouel H., Benomar N., Lucas R. Microbial antagonists to food-borne pathogens and biocontrol. Curr. Opin. Biotechnol. 2010; 21(2):142-148. DOI 10.1016/j.copbio.2010.01.005

8. González-Benítez N., Martín-Rodríguez I., Cuesta I., Arrayás M., White J.F., Molina M.C. Endophytic microbes are tools to increase tolerance in Jasione plants against arsenic stress. Front. Microbiol. 2021;12:664271. DOI 10.3389/fmicb.2021.664271

9. Goris J., Konstantinidis K.T., Klappenbach J.A., Coenye T., Vandamme P., Tiedje J.M. DNA-DNA hybridization values and their relationship to whole-genome sequence similarities. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2007;57(1):81-91. DOI 10.1099/ijs.0.64483-0

10. Gundlapally S.R., Ara S., Sisinthy S. Draft genome of Kocuria polaris CMS 76orT isolated from cyanobacterial mats, McMurdo Dry Valley, Antarctica: an insight into CspA family of proteins from Kocuria polaris CMS 76orT. Arch. Microbiol. 2015;197(8):1019-1026. DOI 10.1007/s00203-015-1138-8

11. Hansda A., Kumar V., Anshumali. Curesistant Kocuria sp. CRB15: a potential PGPR isolated from the dry tailing of Rakha copper mine. 3 Biotech. 2017;7(2):132. DOI 10.1007/s13205-017-0757-y

12. Hu J., Maamar S.B., Glawe A.J., Gottel N., Gilbert J.A., Hartmann E.M. Impacts of indoor surface finishes on bacterial viability. Indoor Air. 2019;29(4):551-562. DOI 10.1111/ina.12558

13. Jain C., Rodriguez-R L.M., Phillippy A.M., Konstantinidis K.T., Aluru S. High throughput ANI analysis of 90K prokaryotic genomes reveals clear species boundaries. Nat. Commun. 2018;9(1):5114. DOI 10.1038/s41467-018-07641-9

14. Kandi V., Palange P., Vaish R., Bhatti A.B., Kale V., Kandi M.R., Bhoomagiri M.R. Emerging bacterial infection: identification and clinical significance of Kocuria species. Cureus. 2016;8(8):e731. DOI 10.7759/cureus.731

15. Kargapolova K.Yu., Tkachenko O.V., Burygin G.L. Evaluation of rhizospheric bacterial isolates for their ability to promote potato growth in vitro and ex vitro. In: Collection of articles from the Int. Sci. and Pract. Conf. dedicated to the 130th anniversary of the birth of Academician N.I. Vavilov “Vavilov Readings – 2017”. Saratov: Saratov State Vavilov Agrarian University, 2017;127-128 (in Russian)

16. Kaur H., Dolma K., Kaur N., Malhotra A., Kumar N., Dixit P., Sharma D., Mayilraj S., Choudhury A.R. Marine microbe as nano-factories for copper biomineralization. Biotechnol. Bioprocess Eng. 2015; 20:51-57. DOI 10.1007/s12257-014-0432-7

17. Koonin E.V. The Logic of Chance: The Nature and Origin of Biological Evolution. New Jersey: Pearson Education, Inc., 2012

18. Kumar C.G., Sujitha P. Green synthesis of Kocuran-functionalized silver glyconanoparticles for use as antibiofilm coatings on silicone urethral catheters. Nanotechnology. 2014;25(32):325101. DOI 10.1088/0957-4484/25/32/325101

19. Lee I., Kim Y.O., Park S.-C., Chun J. OrthoANI: an improved algorithm and software for calculating average nucleotide identity. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2016;66(2):1100-1103. DOI 10.1099/ijsem.0.000760

20. Li X., Sun P., Zhang Y., Jin C., Guan C. A novel PGPR strain Kocuria rhizophila Y1 enhances salt stress tolerance in maize by regulating phytohormone levels, nutrient acquisition, redox potential, ion homeostasis, photosynthetic capacity and stress-responsive genes expression. Environ. Exp. Bot. 2020;174:104023. DOI 10.1016/j.envexpbot.2020.104023

21. Luo C., Rodriguez-R L.M., Konstantinidis K.T. MyTaxa: an advanced taxonomic classifier for genomic and metagenomic sequences. Nucleic Acids Res. 2014;42(8):e73. DOI 10.1093/nar/gku169

22. Markov A.V., Kulikov A.M. Origin of Eukaryota: conclusions based on the analysis of protein homologies in the three superkingdoms. Paleontol. J. 2005;39(4):345-357

23. Mawang C.-I., Azman A.-S., Fuad A.-S.M., Ahamad M. Actinobacteria: an eco-friendly and promising technology for the bioaugmentation of contaminants. Biotechnol. Rep. 2021;32:e00679. DOI 10.1016/j.btre.2021.e00679

24. Medlar A.J., Törönen P., Holm L. AAI-profiler: fast proteome-wide exploratory analysis reveals taxonomic identity, misclassification and contamination. Nucleic Acids Res. 2018;46(W1):W479-W485. DOI 10.1093/nar/gky359

25. Mukherjee G., Saha C., Naskar N., Mukherjee A., Mukherjee A., Lahiri S., Majumder A.L., Seal A. An endophytic bacterial consortium modulates multiple strategies to improve arsenic phytoremediation efficacy in Solanum nigrum. Sci. Rep. 2018;8(1):6979. DOI 10.1038/s41598-018-25306-x

26. Nikitin M. The Origin of Life: From Nebula to Cell. Moscow, 2016 (in Russian)

27. Odeberg G., Bläckberg A., Sunnerhagen T. Infection or contamination with Rothia, Kocuria, Arthrobacter and Pseudoglutamicibacter – a retrospective observational study of non-Micrococcus Micrococcaceae in the clinic. J. Clin. Microbiol. 2023;61(4):e0148422. DOI 10.1128/jcm.01484-22

28. Oren A., Garrity G.M. Then and now: a systematic review of the systematics of prokaryotes in the last 80 years. Antonie Van Leeuwenhoek. 2014;106(1):43-56. DOI 10.1007/s10482-013-0084-1

29. Parks D.H., Chuvochina M., Waite D.W., Rinke C., Skarshewski A., Chaumeil P.-A., Hugenholtz P. A standardized bacterial taxonomy based on genome phylogeny substantially revises the tree of life. Nat. Biotechnol. 2018;36(10):996-1004. DOI 10.1038/nbt.4229

30. Passari A.K., Mishra V.K., Singh G., Singh P., Kumar B., Gupta V.K., Sarma R.K., Saikia R., O’Donovan A., Singh B.P. Insights into the functionality of endophytic actinobacteria with a focus on their biosynthetic potential and secondary metabolites production. Sci. Rep. 2017;7(1):11809. DOI 10.1038/s41598-017-12235-4

31. Potanina P.A., Safronova V.I., Belimov A.A., Kargapolova K.Yu., Tkachenko O.V., Burygin G.L. Species identification of plantgrowth-promoting bacteria isolated from potato roots in Saratov Oblast. In: Collection of articles from the Int. Sci. and Pract. Conf. dedicated to the 130th anniversary of the birth of Academician N.I. Vavilov “Vavilov Readings – 2017”. Saratov: Saratov State Vavilov Agrarian University, 2017;149-154 (in Russian)

32. Provorov N.A., Tikhonovich I.A., Vorob’ev N.I. Symbiosis and Symbiogenesis. St. Petersburg, 2018 (in Russian)

33. Rao H.C.Y., Rakshith D., Satish S. Antimicrobial properties of endophytic actinomycetes isolated from Combretum latifolium Blume, a medicinal shrub from Western Ghats of India. Front. Biol. 2015; 10:528-536. DOI 10.1007/s11515-015-1377-8

34. Reimer L.C., Carbasse J.S., Koblitz J., Ebeling C., Podstawka A., Overmann J. BacDive in 2022: the knowledge base for standardized bacterial and archaeal data. Nucleic Acids Res. 2022;50(D1):D741D746. DOI 10.1093/nar/gkab961

35. Rodriguez-R L.M., Konstantinidis K.T. Bypassing cultivation to identify bacterial species. Microbe. 2014;9(3):111-118. DOI 10.1128/microbe.9.111.1

36. Román-Ponce B., Wang D., Soledad Vásquez-Murrieta M., Chen W.F., Estrada-de Los Santos P., Sui X.H., Wang E.T. Kocuria arsenatis sp. nov., an arsenic-resistant endophytic actinobacterium asso ciated with Prosopis laegivata grown on high-arsenic-polluted mine tailing. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2016;66(2):1027-1033. DOI 10.1099/ijsem.0.000830

37. Shchyogolev S.Yu. A review of the textbook “Biodiversity and Systematics of Microorganisms”, by I.B. Ivshina, A.V. Krivoruchko, M.S. Kuyukina. Microbiology. 2021;90(2):247-249. DOI 10.31857/S0026365621010079 (in Russian)

38. Stackebrandt E., Schumann P. Kocuria. In: Bergey’s Manual of Systematics of Archaea and Bacteria. John Wiley & Sons, 2015. DOI 10.1002/9781118960608.gbm00120

39. Stairs C.W., Ettema T.J.G. The archaeal roots of the eukaryotic dynamic actin cytoskeleton. Curr. Biol. 2020;30(10):R521-R526. DOI 10.1016/j.cub.2020.02.074

40. Tavarideh F., Pourahmad F., Nemati M. Diversity and antibacterial activity of endophytic bacteria associated with medicinal plant, Scrophularia striata. Vet. Res. Forum. 2022;13(3):409-415. DOI 10.30466/vrf.2021.529714.3174

41. Tedsree N., Likhitwitayawuid K., Sritularak B., Tanasupawat S. Diversity and antimicrobial activity of plant growth promoting endophytic actinomycetes isolated from Thai orchids. Environ. Nat. Resour. J. 2022;20(4):379-392. DOI 10.32526/ennrj/20/202200039

42. Tettelin H., Medini D. (Eds.) The Pangenome. Diversity, Dynamics and Evolution of Genomes. Cham: Springer, 2020. DOI 10.1007/978-3-030-38281-0

43. Trachtenberg A.M., Goen A.E., MacLea K.S. Genome sequences for three strains of Kocuria rosea, including the type strain. Genome Announc. 2018;6(25):e00594-18. DOI 10.1128/genomeA.00594-18

44. Treangen T.J., Rocha E.P.C. Horizontal transfer, not duplication, drives the expansion of protein families in prokaryotes. PLoS Genet. 2011; 7(1):e1001284. DOI 10.1371/journal.pgen.1001284

45. Vital T.Z., Román-Ponce B., Orduña F.N.R., Estrada-de Los Santos P., Vásquez-Murrieta M.S., Deng Y., Yuan H.L., Wang E.T. An endophytic Kocuria palustris strain harboring multiple arsenate reductase genes. Arch. Microbiol. 2019;201(9):1285-1293. DOI 10.1007/s00203-019-01692-2

46. Yastrebova O.V., Plotnikova E.G. Phylogenetic diversity of bacteria of the family Micrococcaceae isolated from biotopes with different anthropogenic impact. Bulletin of Perm University. Biology. 2020;4:321-333. DOI 10.17072/1994-9952-2020-4-321-333 (in Russian)