Дисомное замещение хромосом 3R(3B) приводит к комплексу аномалий в мейозе мягкой пшеницы Triticum aestivum L.

У линий мягкой пшеницы с интрогрессией чужеродных хромосом создается новый генетический фон, который изменяет экспрессию генов как пшеницы, так и хромосом-доноров родственных видов. На хромосоме 3В пшеницы локализованы гены, участвующие в регуляции мейоза. Целью работы было изучить влияние замещения хромосомы пшеницы 3В гомеологичной хромосомой ржи 3R на регуляцию мейоза у дисомно замещенной линии пшеницы 3R(3B). C помощью иммуноокрашивания с антителами к белку микротрубочек, α-тубулину и центромероспецифичному гистону H3 (CENH3), а также с использованием флуоресцентной in situ гибридизации проведен анализ динамики микротрубочкового цитоскелета и поведения хромосом пшеницы и ржи 3R в мейозе линии 3R(3B) (Triticum aestivum L. сорт Саратовская 29 × Secale cereale L. сорт Онохойская). В результате работы обнаружен комплекс аномалий в динамике микротрубочек и поведении хромосом как в первом, так и во втором делениях. Особенностью метафазы I у линии 3R(3B) являлось уменьшение числа хиазм в сравнении с сортом Саратовская 29 – 34.9 ± 0.62 и 41.92 ± 0.38 соответственно. Гомологи хромосомы ржи 3R в 13.18 % мейоцитов не формировали биваленты. Хромосомы характеризовались различной степенью компактизации, в 53.33 ± 14.62 клетки отсутствовала метафазная пластинка. Установлены нарушения в нуклеации микротрубочек на кинетохорах отдельных бивалентов и в их конвергенции на полюсах деления веретена. Важной особенностью мейоза было асинхронное поведение хромосом во втором делении и наличие диад на стадии телофазы II в 8–13 % мейоцитов в зависимости от изученного пыльника. Таким образом, согласно мейотическому фенотипу линии 3R(3B), на хромосоме 3В сорта Саратовская 29 находятся гены, участвующие в регуляции комплекса мейотических процессов, а замещение хромосомами ржи 3R3R хромосом 3B3B не компенсирует их отсутствия.

1. Alabdullah A.K., Borrill P., Martin A.C., Ramirez-Gonzalez R.H., Hassani-Pak K., Uauy C., Shaw P., Moore G. A co-expression network in hexaploid wheat reveals mostly balanced expression and lack of significant gene loss of homeologous meiotic genes upon polyploidization. Front. Plant Sci. 2019;10:1325. DOI 10.3389/fpls.2019.01325

2. Al-Kaff N., Knight E., Bertin I., Foote T., Hart N., Griffiths S., Moore G. Detailed dissection of the chromosomal region containing the Ph1 locus in wheat Triticum aestivum: with deletion mutants and expression profiling. Ann. Bot. 2008;101(6):863-872. DOI 10.1093/aob/mcm252

3. Appels R., Eversole K., Stein N., Feuillet C., Keller B., Rogers J., Pozniak C.J., Choulet F., Distelfeld A., Poland J., … Visendi P., Cui L., Du X., Feng K., Nie X., Tong W., Wang L. Shifting the limits in wheat research and breeding using a fully annotated reference genome. Science. 2018;361(6403):eaar7191. DOI 10.1126/science.aar7191

4. Bariah I., Keidar-Friedman D., Kashkush K. Where the wild things are: transposable elements as drivers of structural and functional variations in the wheat genome. Front. Plant Sci. 2020;11:585515. DOI 10.3389/fpls.2020.585515

5. Bassi F.M., Kumar A., Zhang Q., Paux E., Huttner E., Kilian A., Dizon R., Feuillet C., Xu S.S., Kianian S.F. Radiation hybrid QTL mapping of Tdes2 involved in the first meiotic division of wheat. Theor. Appl. Genet. 2013;126(8):1977-1990. DOI 10.1007/s00122-013-2111-z

6. Beck M., Komis G., Muller J., Menzel D., Samaj J. Arabidopsis homologs of nucleus- and phragmoplast-localized kinase 2 and 3 and mitogen-activated protein kinase 4 are essential for microtubule organization. Plant Cell. 2010;22:755-771. DOI 10.1105/tpc.109.071746

7. Cook J.P., Wichman D.M., Martin J.M., Bruckner P.L., Talbert L.E. Identification of microsatellite markers associated with a stem solidness locus in wheat. Crop Sci. 2004;44(4):1397-1402. DOI 10.2135/cropsci2004.1397

8. Darrier B., Colas I., Rimbert H., Choulet F., Bazile J., Sortais A., Jenczewski E., Sourdille P. Location and identification on chromosome 3B of bread wheat of genes affecting chiasma number. Plants. 2022;11(17):2281. DOI 10.3390/plants11172281

9. Dong Z., Ma C., Tian X., Zhu C., Wang G., Lv Y., Friebe B., Li H., Liu W. Genome-wide impacts of alien chromatin introgression on wheat gene transcriptions. Sci. Rep. 2020;10(1):4801. DOI 10.1038/s41598-020-61888-1

10. Draeger T.N., Rey M.-D., Hayta S., Smedley M., Alabdullah A.K., Moore G., Martín A.C. ZIP4 is required for normal progression of synapsis and for over 95 % of crossovers in wheat meiosis. Front. Plant Sci. 2023;14:1189998. DOI 10.3389/fpls.2023.1189998

11. Giorgi B. A homoeologous pairing mutant isolated in Triticum durum cv. Cappelli. Mutat. Breed. Newslett. 1978;11:4-5

12. Griffiths S., Sharp R., Foote T.N., Bertin I., Wanous M., Reader S., Colas I., Moore G. Molecular characterization of Ph1 as a major chromosome pairing locus in polyploid wheat. Nature. 2006;439(7077): 749-752. DOI 10.1038/nature04434

13. Hao M., Luo J., Zeng D., Zhang Li, Ning S., Yuan Z., Yan Z., Zhang H., Zheng Y., Feuillet C., Choulet F., Yen Y., Zhang L., Liu D. QTug.sau-3B is a major quantitative trait locus for wheat hexaploidization. G3 (Bethesda). 2014;4(10):1943-1953. DOI 10.1534/g3.114.013078

14. Kato T., Yamagata H. Effect of 3B chromosome deficiency on the meiotic pairing between the arms of an isochromosome in common wheat. Jpn. J. Genet. 1982;57(4):403-406. DOI 10.1266/jjg.57.403

15. Kroupin P.Yu., Divashuk M.G., Karlov G.I. Gene resources of perennial wild cereals involved in breeding to improve wheat crop. Selskokhozyaystvennaya Biologiya = Agricultural Biology. 2019;54(3): 409-425. DOI 10.15389/agrobiology.2019.3.409eng

16. Lee Y.H., Larter E.N., Evans L.E. Meiotic behavior of wheat-rye addition and substitution lines. Crop Sci. 1970;10(2):144-145. DOI 10.2135/cropsci1970.0011183X001000020006x

17. Lelley T. Induction of homeologous pairing in wheat by genes of rye suppressing chromosome 5B effect. Can. J. Genet. Cytol. 1976; 18(3):485-489. DOI 10.1139/g76-059

18. Ling H.Q., Ma B., Shi X., Liu H., Dong L., Sun H., Cao Y., Gao Q., Zheng Sh., Li Ye, Yu Y., Du H., Qi M., Li Y., Lu H., Yu H., Cui Y., Wang N., Chen Ch., Wu H., Zhao Y., Zhang J., Li Y., Zhou W., Zhang B., Hu W., van Eijk M.J.T., Tang J., Witsenboer H.M.A., Zhao Sh., Li Zh., Zhang A., Wang D., Lian Ch. Genome sequence of the progenitor of wheat A subgenome Triticum urartu. Nature. 2018;557(7705):424-428. DOI 10.1038/s41586-018-0108-0

19. Loginova D.B., Zhuravleva A.A., Silkova O.G. Random chromosome distribution in the first meiosis of F1 disomic substitution line 2R(2D) × rye hybrids (ABDR, 4x = 28) occurs without bipolar spindle assembly. Comp. Cytogenet. 2020;14(4):453-482. DOI 10.3897/compcytogen.v14.i4.55827

20. Martín A.C., Rey M.-D., Shaw P., Moore G. Dual effect of the wheat Ph1 locus on chromosome synapsis and crossover. Chromosoma. 2017;126(6):669-680. DOI 10.1007/s00412-017-0630-0

21. Martín A.C., Borrill P., Higgins J., Alabdullah A., Ramírez-Gonzá- lez R.H., Swarbreck D., Uauy C., Shaw P., Moore G. Genome-wide transcription during early wheat meiosis is independent of synapsis, ploidy level, and the Ph1 locus. Front. Plant Sci. 2018;9:1791. DOI 10.3389/fpls.2018.01791

22. Martín A.C., Alabdullah A.K., Moore G. A separation-of-function ZIP4 wheat mutant allows crossover between related chromosomes and is meiotically stable. Sci. Rep. 2021;11(1):21811. DOI 10.1038/s41598-021-01379-z

23. McIntosh R.A., Yamazaki Y., Dubcovsky J., Rogers W.J., Morris C., Appels R., Xia X.C. Catalogue of Gene Symbols for Wheat. Yokohama, 2013

24. Mello-Sampayo T. Genetic regulation of meiotic chromosome pairing by chromosome 3D of Triticum aestivum. Nat. New Biol. 1971; 230(9):22-23. DOI 10.1038/newbio230022a0

25. Miller T.E., Reader S.M., Gale M.D. The effect of homoeologous group 3 chromosomes on chromosome pairing and crossability in Triticum aestivum. Can. J. Genet. Cytol. 1983;25(6):634-641. DOI 10.1139/g83-094

26. Mohammed Y.S., Tahir I.S., Kamal N.M., Eltayeb A.E., Ali A.M., Tsujimoto H. Impact of wheat-Leymus racemosus added chromosomes on wheat adaptation and tolerance to heat stress. Breed. Sci. 2014;63(5):450-460. DOI 10.1270/jsbbs.63.450

27. Munkvold J.D., Greene R.A., Bermudez-Kandianis C.E., La Rota C.M., Edwards H., Sorrells S.F., Dake T., Benscher D., Kantety R., Linkiewicz A.M., … Kianian S.F., Sandhu D., Erayman M., Gill K.S., McGuire P.E., Qualset C.O., Sorrells M.E. Group 3 chromosome bin maps of wheat and their relationship to rice chromosome 1. Genetics. 2004;168(2):639-650. DOI 10.1534/genetics.104.034819

28. Orellana J., Cermeño M.C., Lacadena J.R. Meiotic pairing in wheat– rye addition and substitution lines. Can. J. Genet. Cytol. 1984;26(1): 25-33. DOI 10.1139/g84-005

29. Paux E., Röger D., Badaeva E., Gay G., Bernard M., Sourdille P., Feuillet C. Characterizing the composition and evolution of homoeologous genomes in hexaploid wheat through BAC-end sequencing on chromosome 3B. Plant J. 2006;48:463-474. DOI 10.1111/j.1365-313X.2006.02891.x

30. Ramage R.T., Hernandez-Soriano J.M. Desynaptic genes in barley. Barley Genet. Newslett. 1972;2:65-68

31. Rey M.-D., Martín A.C., Higgins J., Swarbreck D., Uauy C., Shaw P., Moore G. Exploiting the ZIP4 homologue within the wheat Ph1 locus has identified two lines exhibiting homoeologous crossover in wheat-wild relative hybrids. Mol. Breed. 2017;37(8):95. DOI 10.1007/s11032-017-0700-2

32. Rey M.-D., Martín A.C., Smedley M., Hayta S., Harwood W., Shaw P., Moore G. Magnesium increases homoeologous crossover frequency during meiosis in ZIP4 (Ph1 gene) mutant wheat-wild relative hybrids. Front. Plant Sci. 2018;9:509. DOI 10.3389/fpls.2018.00509

33. Sears E.R. The Aneuploids of Common Wheat. Columbia MO, USA: Agric. Exp. Station, Univ. of Missouri, 1954

34. Sears E.R. Genetics Society of Canada award of excellence lecture an induced mutant with homoeologous pairing in common wheat. Can. J. Genet. Cytol. 1977;19(4):585-593. DOI 10.1139/g77-063

35. Siddiqui N.U., Stronghill P.E., Dengler R.E., Hasenkampf C.A., Riggs C.D. Mutations in Arabidopsis condensin genes disrupt embryogenesis, meristem organization and segregation of homologous chromosomes during meiosis. Development. 2003;130(14): 3283-3295. DOI 10.1242/dev.00542

36. Silkova O.G., Dobrovolskaya O.B., Dubovets N.I., Adonina I.G., Kravtsova L.A., Roeder M.S., Salina E.A., Shchapova A.I., Shumny V.K. Production of wheat-rye substitution lines and identification of chromosome composition of karyotypes using C-banding, GISH, and SSR markers. Russ. J. Genet. 2006;42(6):645-653. DOI 10.1134/S1022795406060093

37. Sutani T., Yuasa T., Tomonaga T., Dohmae N., Takio K., Yanagida M. Fission yeast condensin complex: essential roles of non-SMC subunits for condensation and Cdc2 phosphorylation of Cut3/SMC4. Genes Dev. 1999;13(17):2271-2283. DOI 10.1101/gad.13.17.2271

38. Wada B., Kusunoki F. Spindle membrane in meiosis of pollen mother cells of Tradescantia and in mitosis of endosperm cells of Zephyranthes. Cytologia (Tokyo). 1964;29(1):109-117. DOI 10.1508/cytologia.29.109

39. Yudina R.S., Leonova I.N., Salina E.A., Khlestkina E.K. Effect of alien genomic introgressions on the osmotic tolerance of wheat. Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2014;18(4/1):643-649 (in Russian)

40. Zeng Q., Chen J.-G., Ellis B.E. AtMPK4 is required for male-specific meiotic cytokinesis in Arabidopsis. Plant J. 2011;67(5):895-906. DOI 10.1111/j.1365-313X.2011.04642.x

41. Zhang P., Wanlong L., Fellers J., Friebe B., Gill B.S. BAC-FISH in wheat identifies chromosome landmarks consisting of different types of transposable elements. Chromosoma. 2004;112(6):288-299. DOI 10.1007/s00412-004-0273-9