Дождевые черви (Oligochaeta, Lumbricidae): соответствие между внутривидовым генетическим разнообразием и плоидностью

Дождевые черви известны своей сложной систематикой и разнообразным набором типов размножения, включая амфимиксис, самооплодотворение, партеногенез и некоторые другие способы, которые иногда могут сосуществовать в пределах одного вида. Более того, они демонстрируют значительное внутривидовое разнообразие кариотипов с уровнями плоидности от ди- до декаплоидных и выше, а также высокую генетическую изменчивость. В некоторых случаях один вид может сочетать большую морфологическую изменчивость, несколько рас с разной плоидностью и несколько филогенетических линий со значительными различиями как по ядерной, так и по митохондриальной ДНК. При этом соответствие между расами различной плоидности и генетическими линиями дождевых червей остается в значительной степени неисследованным. В связи с этим мы провели всесторонний обзор имеющихся данных о генетическом разнообразии и кариотипах дождевых червей. Наш анализ показал, что во многих случаях одна генетическая линия включает в себя популяции с разными уровнями плоидности, что указывает на недавнюю полиплоидизацию. С другой стороны, в некоторых случаях, как, например, Octolasion tyrtaeum и Dendrobaena schmidti/D. tellermanica, имеют место выраженные генетические границы между расами, что означает давнюю дивергенцию между ними. Некоторые таксоны, такие как комплекс Eisenia nordenskioldi, представляют собой множество давно дивергировавших филогенетических линий сo сложными родственными отношениями между ними и как древней, так и недавней полиплоидией. Сопоставление филогенетических и цитологических данных позволяет предположить, что некоторые полиплоидные расы независимо возникали несколько раз, что подтверждает выводы работы Т.С. Всеволодовой-Перель и Т.В. Малининой. Причиной такой сложной картины, вероятно, служит пластичность способов репродукции, которые включают в себя разнообразные виды полового и бесполого размножения; причем даже формы с высокой плоидностью могут размножаться амфимиктически.

1. Bakhtadze N.G., Kvavadze E.S., Bakhtadze G.I. Results of karyologic investigation of Dendrobaena (C.) marinae Kvavadze, 1985 (Oligochaeta, Lumbricidae). Bull. Georg. Natl. Acad. Sci. 2003;167(2): 315-316

2. Bakhtadze N., Bakhtadze G., Kvavadze E. The results of study of the genus Dendrobaena (Oligochaeta, Lumbricidae) species chromosome numbers. Bull. Georg. Acad. Sci. 2005;172(1):141-143

3. Blakemore R.J. Earthworms newly from Mongolia (Oligochaeta, Lumbricidae, Eisenia). Zookeys. 2013;285:1-21. DOI 10.3897/zookeys.285.4502

4. Bulatova N.S., Viktorov A.G., Perel T.S. Ecological heterogeneity of polyploid forms of earthworms (Oligochaeta, Lumbricidae) with special reference to Eisenia nordenskioldi (Eisen). Proc. USSR Acad. Sci. 1984;278:1020-1021 (in Russian)

5. Bulatova N., Perel T.S., Graphodatsky A.S. Constancy of the chromosome set in polyploid earthworms with special reference to Eisenia nordenskioldi (Oligochaeta, Lumbricidae). Bollettino di Zoologia. 1987;54(4):289-291. DOI 10.1080/11250008709355599

6. Casellato S. On polyploidy in Oligochaetes with particular reference to Lumbricids. In: On Earthworms. Modena: Mucci, 1987;75-87 Casellato S., Rodighiero R. Karyology of Lumbricidae. III Contribution. Caryologia. 1972;25(4):513-524. DOI 10.1080/00087114.1972.10796504

7. Csuzdi C., Chang C.-H., Pavlícek T., Szederjesi T., Esopi D., Szlávecz K. Molecular phylogeny and systematics of native North American lumbricid earthworms (Clitellata: Megadrili). PLoS One. 2017;12(8):e0181504. DOI 10.1371/journal.pone.0181504

8. Ermolov S.A., Shekhovtsov S.V., Geraskina A.P., Derzhinsky E.A., Kotsur V.M., Poluboyarova T.V., Peltek S.E. Morphological and genetic analysis of Dendrodrilus rubidus (Bimastos rubidus) (Oligochaeta, Lumbricidae) in Russia and Belarus. Russ. J. Ecosyst. Ecol. 2023;8(1):15-27. DOI 10.21685/2500-0578-2023-1-2

9. Fernández R., Novo M., Gutiérrez M., Almodóvar A., Díaz Cosín D.J. Life cycle and reproductive traits of the earthworm Aporrectodea trapezoides (Dugès, 1828) in laboratory cultures. Pedobiologia. 2010;53(5):295-299. DOI 10.1016/j.pedobi.2010.01.003

10. Fernández R., Novo M., Marchán D.F., Díaz Cosín D.J. Diversification patterns in cosmopolitan earthworms: similar mode but different tempo. Mol. Phylogenet. Evol. 2016;94(Pt. B):701-708. DOI 10.1016/j.ympev.2015.07.017

11. Giska I., Sechi P., Babik W. Deeply divergent sympatric mitochondrial lineages of the earthworm Lumbricus rubellus are not reproductively isolated. BMC Evol. Biol. 2015;15(1):217. DOI 10.1186/s12862-015-0488-9

12. Golovanova E.V., Kniazev S.Y., Babiy K.A., Tsvirko E.I., Karaban K., Solomatin D.V. Dispersal of earthworms from the Rudny Altai (Kazakhstan) into Western Siberia. Ecol. Montenegrina. 2021;45: 48-61. DOI 10.37828/em.2021.45.9

13. Graphodatsky A.S., Perel T.S., Radzhabli S.I. Chromosome sets of two forms of Eisenia nordenskioldi (Eisen) (Oligochaeta, Lumbricidae). Doklady AN SSSR = Reports of the Academy of Sciences of USSR. 1982;262:1514-1516 (in Russian)

14. Gregory T.R., Mable B.K. Polyploidy in animals. In: The Evolution of the Genome. San Diego: Elsevier, 2005;427-517. DOI 10.1016/B978-012301463-4/50010-3

15. Heethoff M., Etzold K., Scheu S. Mitochondrial COII sequences indicate that the parthenogenetic earthworm Octolasion tyrtaeum (Savigny 1826) constitutes of two lineages differing in body size and genotype. Pedobiologia. 2004;48(1):9-13. DOI 10.1016/j.pedobi.2003.04.001

16. Holmstrup M., Simonsen V. Genetic and physiological differences between two morphs of the lumbricid earthworm Dendrodrilus rubidus (Savigny, 1826). Soil Biol. Biochem. 1996;28(8):1105-1107. DOI 10.1016/0038-0717(96)00110-1

17. Hong Y., Csuzdi C. New data to the earthworm fauna of the Korean Peninsula with redescription of Eisenia koreana (Zicsi) and remarks on the Eisenia nordenskioldi species group (Oligochaeta, Lumbricidae). Zool. Stud. 2016;55:12. DOI 10.6620/ZS.2016.55-12

18. Kashmenskaya M.N., Polyakov A.V. Karyotype analysis of five species of earthworms (Oligochaeta: Lumbricidae). Comp. Cytogenet. 2008;2(2):121-125

19. King R.A., Tibble A.L., Symondson W.O.C. Opening a can of worms: Unprecedented sympatric cryptic diversity within British lumbricid earthworms. Mol. Ecol. 2008;17(21):4684-4698. DOI 10.1111/j.1365-294X.2008.03931.x

20. Kodandaramaiah U. Tectonic calibrations in molecular dating. Curr. Zool. 2011;57(1):116-124. DOI 10.1093/czoolo/57.1.116

21. Kvavadze E.Sh. The Earthworms (Lumbricidae) of the Caucasus. Tbilisi: Metsniereba Publ., 1985 (in Russian)

22. Malevich I.I. On the study of earthworms in the Far East. Proc. V.P. Potemkin MSPI. 1956;61(4/5):439-449 (in Russian)

23. Malinina T.V., Perel T.S. Characterization of Eisenia nordenskioldi (Oligochaeta, Lumbricidae) chromosome races using allozyme markers. Doklady Akademii Nauk SSSR = Reports of the Academy of Sciences of USSR. 1984;279:1265-1269 (in Russian)

24. Marchán D.F., Cosín D.J.D., Novo M. Why are we blind to cryptic species? Lessons from the eyeless. Eur. J. Soil Biol. 2018;86:49-51. DOI 10.1016/j.ejsobi.2018.03.004

25. Martinsson S., Erséus C. Cryptic speciation and limited hybridization within Lumbricus earthworms (Clitellata: Lumbricidae). Mol. Phylogenet. Evol. 2017;106:18-27. DOI 10.1016/j.ympev.2016.09.011

26. Martinsson S., Erséus C. Hybridisation and species delimitation of Scandinavian Eisenia spp. (Clitellata: Lumbricidae). Eur. J. Soil Biol. 2018;88:41-47. DOI 10.1016/j.ejsobi.2018.06.003

27. Martinsson S., Rhodén C., Erséus C. Barcoding gap, but no support for cryptic speciation in the earthworm Aporrectodea longa (Clitellata: Lumbricidae). Mitochondrial DNA Part A. 2017;28(2):147-155. DOI 10.3109/19401736.2015.1115487

28. Meinhardt U. Comparative observations on the laboratory biology of endemic earthworm species. II. Biology of bred species. Zeitschrift für Angew. Zool. 1974;61:137-182

29. Mezhzherin S.V., Garbar A.V., Vlasenko R.P., Onishchuk I.P., Kotsyuba I.Y., Zhalai E.I. Evolutionary Paradox of the Parthenogenetic Earthworms. Kiev: Naukova Dumka Publ., 2018 (in Russian)

30. Muldal S. The chromosomes of the earthworms: I. The evolution of polyploidy. Heredity. 1952;6(1):56-76. DOI 10.1038/hdy.1952.4

31. Muller H.J. Why polyploidy is rarer in animals than in plants. Am. Nat. 1925;59(663):346-353. DOI 10.1086/280047

32. Omodeo P. Cariologia dei Lumbricidae: (con Tavole XIV–XV e 27 figure nel testo). Caryologia. 1952;4(2):173-275. DOI 10.1080/00087114.1952.10797539

33. Omodeo P. Cariologia dei Lumbricidae II. Contributo (con 8 tabelle e 16 figure nel testo). Caryologia. 1955;8(1):135-178. DOI 10.1080/00087114.1955.10797555

34. Orr H.A. “Why polyploidy is rarer in animals than in plants” revisited. Am. Nat. 1990;136(6):759-770. DOI 10.1086/285130

35. Pavlíček T., Szederjesi T., Pearlson O., Csuzdi C. Biodiversity and distribution of earthworms in the biogeographic province of the Levant. Zool. Middle East. 2023;69(4):394-409. DOI 10.1080/09397140.2023.2279360

36. Perel T.S. Earthworms in forest soils of the Northwestern Caucasus. In: The Impact of Animals on the Productivity of Forest Biogeocenoses. Moscow: Nauka Publ., 146-165 (in Russian)

37. Perel T.S., Graphodatsky A.S. New species of the genus Eisenia (Lumbricidae, Oligochaeta) and their chromosome sets. Zoologicheskiy Zhurnal. 1984;63(4):610-612

38. Porco D., Decaëns T., Deharveng L., James S.W., Skarzyński D., Erséus C., Butt K.R., Richard B., Hebert P.D.N. Biological invasions in soil: DNA barcoding as a monitoring tool in a multiple taxa survey targeting European earthworms and springtails in North America. Biol. Invasions. 2013;15(4):899-910. DOI 10.1007/s10530-012-0338-2

39. Ronquist F., Teslenko M., Van Der Mark P., Ayres D.L., Darling A., Höhna S., Larget B., Liu L., Suchard M.A., Huelsenbeck J.P. MrBayes 3.2: efficient Bayesian phylogenetic inference and model choice across a large model space. Syst. Biol. 2012;61(3):539-542. DOI 10.1093/sysbio/sys029

40. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Peltek S.E. Cryptic diversity within the Nordenskiold’s earthworm, Eisenia nordenskioldi subsp. nordenskioldi (Lumbricidae, Annelida). Eur. J. Soil Biol. 2013;58: 13-18. DOI 10.1016/j.ejsobi.2013.05.004

41. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Peltek S.E. Genetic diversity of the earthworm Octolasion tyrtaeum (Lumbricidae, Annelida). Pedobiologia. 2014;57(4-6):245-250. DOI 10.1016/j.pedobi.2014.09.002

42. Shekhovtsov S.V., Berman D.I., Bazarova N.E., Bulakhova N.A., Porco D., Peltek S.E. Cryptic genetic lineages in Eisenia nordenskioldi pallida (Oligochaeta, Lumbricidae). Eur. J. Soil Biol. 2016;75:151-156. DOI 10.1016/j.ejsobi.2016.06.004

43. Shekhovtsov S.V., Berman D.I., Bulakhova N.A., Vinokurov N.N., Peltek S.E. Phylogeography of Eisenia nordenskioldi nordenskioldi (Lumbricidae, Oligochaeta) from the north of Asia. Polar Biol. 2018;41(2):237-247. DOI 10.1007/s00300-017-2184-2

44. Shekhovtsov S.V., Ershov N.I., Vasiliev G.V., Peltek S.E. Transcriptomic analysis confirms differences among nuclear genomes of cryptic earthworm lineages living in sympatry. BMC Evol. Biol. 2019; 19(Suppl. 1):50. DOI 10.1186/s12862-019-1370-y

45. Shekhovtsov S.V., Derzhinsky Y.A., Poluboyarova T.V., Golovanova E.V., Peltek S.E. Phylogeography and genetic lineages of Aporrectodea rosea (Lumbricidae, Annelida). Eur. J. Soil Biol. 2020a;99: 103191. DOI 10.1016/j.ejsobi.2020.103191

46. Shekhovtsov S.V., Ermolov S.A., Derzhinsky Ye.A., Poluboyarova T.V., Laricheva M.S., Peltek S.E. Genetic and body size variation in Octolasion tyrtaeum (Lumbricidae, Annelida). Pisma v Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Letters to Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2020b;6(1):5-9. DOI 10.18699/Letters2020-6-01 (in Russian)

47. Shekhovtsov S.V., Rapoport I.B., Poluboyarova T.V., Geraskina A.P., Golovanova E.V., Peltek S.E. Morphotypes and genetic diversity of Dendrobaena schmidti (Lumbricidae, Annelida). Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2020c;24(1):48-54. DOI 10.18699/VJ20.594

48. Shekhovtsov S.V., Shipova A.A., Poluboyarova T.V., Vasiliev G.V., Golovanova E.V., Geraskina A.P., Bulakhova N.A., Szederjesi T., Peltek S.E. Species delimitation of the Eisenia nordenskioldi complex (Oligochaeta, Lumbricidae) using transcriptomic data. Front. Genet. 2020d;11:1508. DOI 10.3389/fgene.2020.598196

49. Shekhovtsov S.V., Efremov Y.R., Poluboyarova T.V., Peltek S.E. Variation in nuclear genome size within the Eisenia nordenskioldi complex (Lumbricidae, Annelida). Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2021;25(6):647-651. DOI 10.18699/VJ21.073

50. Shekhovtsov S.V., Shipova A.A., Bulakhova N.A., Berman D.I. Differentiation within the Drawida ghilarovi complex (Moniligastridae: Annelida) revealed by multigene transcriptomic dataset analysis. Eur. J. Soil Biol. 2022;111:103411. DOI 10.1016/j.ejsobi.2022.103411

51. Simonsen V., Holmstrup M. Deviation from apomictic reproduction in Dendrobaena octaedra? Hereditas. 2008;145(4):212-214. DOI 10.1111/j.0018-0661.2008.02045.x

52. Sims R.W., Gerard B.M. Earthworms: Notes for the Identification of British Species. London, 1999

53. Stamatakis A. RAxML version 8: a tool for phylogenetic analysis and post-analysis of large phylogenies. Bioinformatics. 2014;30(9): 1312-1313. DOI 10.1093/bioinformatics/btu033

54. Taheri S., James S., Roy V., Decaëns T., Williams B.W., Anderson F., Rougerie R., Chang C.-H., Brown G., Cunha L., Stanton D.W.G., Da Silva E., Chen J.-H., Lemmon A.R., Moriarty Lemmon E., Bartz M., Baretta D., Barois I., Lapied E., Coulis M., Dupont L. Complex taxonomy of the ‘brush tail’ peregrine earthworm Pontoscolex corethrurus. Mol. Phylogenet. Evol. 2018;124:60-70. DOI 10.1016/j.ympev.2018.02.021

55. Vedovini A. Systématique, caryologie et écologie des oligochètes terrestres de la région provençale. Centre de documentation du C.N.R.S. Thèse. Fac. Sci. Univ. Provence, 1973

56. Viktorov A.G. Ecology, Caryology, and Radiosensitivity of Earthworm Races with Different Ploidy. Moscow, 1989 (in Russian)

57. Viktorov A.G. Polyploid race variety in the earthworms family Lumbricidae. Uspekhi Sovremennoy Biologii = Biology Bulletin Reviews. 1993;113(3):304-312 (in Russian)

58. Viktorov A.G. Diversity of polyploid races in the family Lumbricidae. Soil Biol. Biochem. 1997;29(3-4):217-221. DOI 10.1016/S0038-0717(96)00086-7

59. Vlasenko R.P., Mezhzherin S.V., Garbar A.V., Kotsuba Y. Polyploid races, genetic structure and morphological features of earthworm Aporrectodea rosea (Savigny, 1826) (Oligochaeta, Lumbricidae) in Ukraine. Comp. Cytogenet. 2011;5(2):91. DOI 10.3897/compcytogen.v5i2.968

60. Vsevolodova-Perel T.S. The Earthworms of the Russian Fauna: Cadaster and Key. Moscow: Nauka Publ., 1997 (in Russian)

61. Vsevolodova-Perel T.S. Addition to the fauna of earthworms (Oligochaeta, Lumbricidae) of the Northern Caucasus. Zoologicheskiy Zhurnal. 2003;82(2):275-280 (in Russian)

62. Vsevolodova-Perel T.S., Bulatova N.S. Polyploid races of earthworms (Lumbricidae, Oligochaeta) in the East European plain and Siberia. Biol. Bull. Russ. Acad. Sci. 2008;35(4):385-388. DOI 10.1134/S1062359008040092

63. Vsevolodova-Perel T.S., Leirikh A.N. Distribution and ecology of the earthworm Eisenia nordenskioldi pallida (Oligochaeta, Lumbricidae) dominant in Southern Siberia and the Russian Far East. Zoologicheskiy Zhurnal. 2014;93(1):45-52. DOI 10.7868/S0044513414010206 (in Russian)