Филогеография шерстистого мамонта (Mammuthus primigenius) в Минусинской котловине на Юге Сибири в позднем плейстоцене

К настоящему времени опубликован ряд исследований о филогенетике шерстистых мамонтов (Mammuthus primigenius), начиная с анализа частей митохондриального генома и заканчивая изучением полных ядерных геномов. Однако до сих пор ничего не известно о генетическом разнообразии шерстистых мамонтов на Юге Сибири, в частности в Минусинской котловине. В рамках данной работы были получены библиотеки для высокопроизводительного секвенирования семи костных образцов шерстистых мамонтов, проведены двухраундное обогащение с использованием биотинилированных зондов современной мтДНК Elephas maximus, иммобилизованных на магнитные микросферы, и секвенирование с последующим биоинформационным анализом. Филогенетические реконструкции показали принадлежность всех исследованных нами вариантов мтДНК мамонтов к кладе I, что расширило ее ареал. Расположение митотипов мамонтов Минусинской котловины в разных субкладах внутри клады I может указывать на достаточно высокое разнообразие их генофонда. Филогеографические реконструкции выявили генетическую близость митохондриальных линий позднеплейстоценовых мамонтов Минусинской котловины и других регионов Восточной Сибири и их дивергенцию во временном промежутке от 100 до 150 тыс. лет назад, что свидетельствует об активных миграциях шерстистых мамонтов на обширных территориях Восточной Сибири в конце среднего–начале позднего плейстоцена.

1. Barnes I., Shapiro B., Lister A., Kuznetsova T., Sher A., Guthrie D., Thomas M. Genetic structure and extinction of the woolly mammoth, Mammuthus primigenius. Curr. Biol. 2007;17(12):1072-1075. DOI 10.1016/j.cub.2007.05.035

2. Briggs A.W., Good J.M., Green R.E., Krause J., Maricic T., Stenzel U., Lalueza-Fox C., Rudan P., Brajkovic D., Kucan Z., Gusic I., Schmitz R., Doronichev V.B., Golovanova L.V., Rasilla M., For-tea J., Rosas A., Paabo S. Targeted retrieval and analysis of five neandertal MtDNA genomes. Science. 2009;325(5938):318-321. DOI 10.1126/science.1174462

3. Brotherton P., Endicott P., Sanchez J.J., Beaumont M., Barnett R., Austin J., Cooper A. Novel high-resolution characterization of ancient DNA reveals C > U-type base modification events as the sole cause of post mortem miscoding lesions. Nucleic Acids Res. 2007;35(17): 5717-5128. DOI 10.1093/nar/gkm588

4. Capelli C., MacPhee R.D.E., Roca A.L., Brisighelli F., Georgiadis N., O’Brien S.J., Greenwood A.D. A nuclear DNA phylogeny of the woolly mammoth (Mammuthus primigenius). Mol. Phylogen. Evol. 2006;40(2):620-627. DOI 10.1016/j.ympev.2006.03.015

5. Carpenter M.L., Buenrostro J.D., Valdiosera C., Schroeder H., Allentoft M.E., Sikora M., Rasmussen M., Gravel S., Guillén S., Nekhrizov G., Leshtakov K., Dimitrova D., Theodossiev N., Pettener D., Luiselli D., Sandoval K., Moreno-Estrada A., Li Y., Wang J., Gilbert M.T.P., Willerslev E., Greenleaf W.J., Bustamante C.D. Pulling out the 1 %: whole-genome capture for the targeted enrichment of ancient DNA sequencing libraries. Am. J. Hum. Genet. 2013;93(5): 852-864. DOI 10.1016/j.ajhg.2013.10.002

6. Dabney J., Knapp M., Glocke I., Gansauge M.T., Weihmann A., Nickel B., Valdiosera C., Garcia N., Paabo S., Arsuaga J.L., Meyer M. Complete mitochondrial genome sequence of a middle pleistocene cave bear reconstructed from ultrashort DNA fragments. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013;110(39):15758-15763. DOI 10.1073/pnas.1314445110

7. Debruyne R., Chu G., King C.E., Bos K., Kuch M., Schwarz C., Szpak P., Gröcke D.R., Matheus P., Zazula G., Guthrie D., Froese D., Buigues B., Marliave C., Flemming C., Poinar D., Fisher D., Southon J., Tikhonov A.N., MacPhee R.D.E., Poinar H.N. Out of America: ancient DNA evidence for a new world origin of late quaternary woolly mammoths. Curr. Biol. 2008;18(17):1320-1326. DOI 10.1016/j.cub.2008.07.061

8. Gilbert M.T.P., Tomsho L.P., Rendulic S., Packard M., Drautz D.I., Sher A., Tikhonov A., Dalen L., Kuznetsova T., Kosintsev P., Campos P.F., Higham T., Collins M.J., Wilson A.S., Shidlovskiy F., Buigues B., Ericson P.G.P., Germonpre M., Gotherstrom A., Iacumin P., Nikolaev V., Nowak-Kemp M., Willerslev E., Knight J.R., Irzyk G.P., Perbost C.S., Fredrikson K.M., Harkins T.T., Sheridan S., Miller W., Schuster S.C. Whole-genome shotgun sequencing of mitochondria from ancient hair shafts. Science. 2007;317(5846):1927-1930. DOI 10.1126/science.1146971

9. Greenwood A.D., Capelli С., Possnert G., Paabo S. Nuclear DNA sequences from late Pleistocene megafauna. Mol. Biol. Evol. 1999; 16(11):1466-1473. DOI 10.1093/oxfordjournals.molbev.a026058

10. Horn S. Target enrichment via DNA hybridization capture. In: Shapiro B., Hofreiter M. (Eds.) Ancient DNA. Methods in molecular biology. Vol. 840. Humana Press, 2012;177-188. DOI 10.1007/978-1-61779-516-9_21

11. Krause J., Dear P.H., Pollack J.L., Slatkin M., Spriggs H., Barnes I., Lister A.M., Ebersberger I., Pääbo S., Hofreiter M. Multiplex amplification of the mammoth mitochondrial genome and the evolution of elephantidae. Nature. 2006;439(7077):724-727. DOI 10.1038/nature04432

12. Kusliy M.A., Vorobieva N.V., Tishkin A.A., Makunin A.I., Druzhkova A.S., Trifonov V.A., Iderkhangai T.O., Graphodatsky A.S. Traces of Late Bronze and Early Iron age Mongolian horse mitochondrial lineages in modern populations. Genes. 2021;12(3):412. DOI 10.3390/genes12030412

13. Malikov D.G. Large Mammals of the Middle-Late Neopleistocene of the Minusinsk Depression, Stratigraphic Significance and Palaeozoogeography. Cand. geol. and mineral. sci. diss. Tomsk, 2015 (in Russian)

14. Malikov D.G., Svyatko S.V., Pyryaev A.N., Kolobova K.A., Ovchinnikov I.Yu., Malikova E.L. New data on the distribution and isotopic characteristics of woolly mammoth remains, Mammuthus primigenius (Proboscidea, Elephantidae), in the Late Pleistocene of the Minusinsk Depression (South Siberia). Zoologičeskij Žurnal = Journal of Zoology. 2023;102(8):924-938. DOI 10.31857/S004451342308007X (in Russian)

15. Maricic T., Whitten M., Pääbo S. Multiplexed DNA sequence capture of mitochondrial genomes using PCR products. PLoS One. 2010; 5(11):e14004. DOI 10.1371/journal.pone.0014004

16. Maschenko E.N., Potapova O.R., Vershinina A., Shapiro B., Streletskaya I.D., Vasiliev A.A., Oblogov G.E., Kharlamova A.S., Potapov E., Plicht J., Tikhonov A.N., Serdyuk N.V., Tarasenko K.K. The Zhenya mammoth (Mammuthus primigenius (Blum.)): taphonomy, geology, age, morphology and ancient DNA of a 48,000 year old frozen mummy from western Taimyr, Russia. Quat. Int. 2007;445: 104-134. DOI 10.1016/j.quaint.2017.06.055

17. Meyer M., Kircher M. Illumina sequencing library preparation for highly multiplexed target capture and sequencing. Cold Spring Harb. Protoc. 2010;2010(6):pdb.prot5448-pdb.prot5448

18. Miller W., Drautz D.I., Ratan A., Pusey B., Qi J., Lesk A.M., Tomsho L.P., Packard M.D., Zhao F., Sher A., Tikhonov A., Raney B., Patterson N., Lindblad-Toh K., Lander E.S., Knight J.R., Irzyk G.P., Fredrikson K.M., Harkins T.T., Sheridan S., Pringle T., Schuster S.C. Sequencing the nuclear genome of the extinct woolly mammoth. Nature. 2008;456(7220):387-390. DOI 10.1101/pdb.prot5448

19. Nasimovich A.A. African Elephant. Moscow: Nauka Publ., 1975 (in Russian)

20. Pääbo S., Poinar H., Serre D., Jaenicke-Despres V., Hebler J., Rohland N., Kuch M., Krause J., Vigilant L., Hofreiter M. Genetic analyses from ancient DNA. Annu. Rev. Genet. 2004;38:645-679. DOI 10.1146/annurev.genet.37.110801.143214

21. Palkopouloue E., Mallick S., Skoglund P., Enk J., Rohland N., Li H., Omrak A., Vartanyan S., Poinar H., Götherström A., Reich D., Dalén L. Complete genomes reveal signatures of demographic and genetic declines in the woolly mammoth. Curr. Biol. 2015;25(10): 1395-1400. DOI 10.1016/j.cub.2015.04.007

22. Payne J.L., Finnegan S. The effect of geographic range on extinction risk during background and mass extinction. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007;104(25):10506-10511. DOI 10.1073/pnas.0701257104

23. Poinar H.N., Schwarz C., Qi J., Shapiro B., MacPhee R.D.E., Buigues B., Tikhonov A., Huson D.H., Tomsho L.P., Auch A., Rampp M., Miller W., Schuster S.C. Metagenomics to paleogenomics: large-scale sequencing of mammoth DNA. Science. 2006;311(5759):392-394. DOI 10.1126/science.1123360

24. Reich D., Green R.E., Kircher M., Krause J., Patterson N., Durand E.Y., Viola B., Briggs A.W., Stenzel U., Johnson P.L.F., Maricic T., Good J.M., Marques-Bonet T., Alkan C., Fu Q., Mallick S., Li H., Meyer M., Eichler E.E., Stoneking M., Richards M., Talamo S., Shunkov M.V., Derevianko A.P., Hublin J.J., Kelso J., Slatkin M., Pääbo S. Genetic history of an archaic hominin group from Denisova Cave in Siberia. Nature. 2010;468(7327):1053-1060. DOI 10.1038/nature09710

25. Rogaev E.I., Moliaka Y.K., Malyarchuk B.A., Kondrashov F.A., Derenko M.V., Chumakov I., Grigorenko A.P. Complete mitochondrial genome and phylogeny of pleistocene mammoth Mammuthus primigenius. PLoS Biol. 2006;4(3):e73. DOI 10.1371/journal.pbio.0040073

26. Thalmann O., Shapiro B., Cui P., Schuenemann V.J., Sawyer S.K., Greenfield D.L., Germonpré M.B., Sablin M.V., López-Giráldez F., Domingo-Roura X., Napierala H., Uerpmann H.P., Loponte D.M., Acosta A.A., Giemsch L., Schmitz R.W., Worthington B., Buikstra J.E., Druzhkova A.S., Graphodatsky A.S., Ovodov N.D., Wahlberg N., Freedman A.H., Schweizer R.M., Koepfli K.P., Leonard J.A., Meyer M., Krause J., Pääbo S., Green R.E., Wayne R.K. Complete mitochondrial genomes of ancient canids suggest a European origin of domestic dogs. Science. 2013;342(6160):871-874. DOI 10.1126/science.1243650

27. Van der Valk T., Pečnerová P., Díez-del-Molino D., Bergström A., Oppenheimer J., Hartmann S., Xenikoudakis G., Thomas J.A., Dehasque M., Sağlıcan E., Fidan F.R., Barnes I., Liu S., Somel M., Heintzman P.D., Nikolskiy P., Shapiro B., Skoglund P., Hofreiter M., Lister A.M., Götherström A., Dalén L. Million-year-old DNA sheds light on the genomic history of mammoths. Nature. 2021; 591(7849):265-269. DOI 10.1038/s41586-021-03224-9

28. Vorobieva N.V., Makunin A.I., Druzhkova A.S., Kusliy M.A., Trifonov V.A., Popova K.O., Polosmak N.V., Molodin V.I., Vasiliev S.K., Shunkov M.V., Graphodatsky A.S. High genetic diversity of ancient horses from the Ukok Plateau. Plos One. 2020;15(11):e0241997. DOI 10.1371/journal.pone.0241997

29. Vorontsov A.A. Regularities of the formation of volcanics of the Minusinsk Basin in the Devonian (according to geological and isotopic-geochemical data). In: Proceedings of the All-Russia Meeting “Modern Problems of Geochemistry”. Irkutsk, 2012;36-39 (in Russian)

30. Wall J., Wittemyer G., Klinkenberg B., LeMay V., Douglas-Hamilton I. Characterizing properties and drivers of long distance movements by elephants (Loxodonta africana) in the Gourma, Mali. Biol. Conserv. 2013;157:60-68. DOI 10.1016/j.biocon.2012.07.019

31. Yang H., Golenberg E.M., Shoshani J. Phylogenetic resolution within the Elephantidae using fossil DNA sequence from the American mastodon (Mammut americanum) as an outgroup. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996;93(3):1190-1194. DOI 10.1073/pnas.93.3.1190