Содержание метаболитов и профиль экспрессии генов соответствующих метаболических путей в контрастных по окраске плодах баклажана (Solanum melongena L.)

Баклажан (Solanum melongena L.) занимает пятое место по значимости среди овощных культур семейства Пасленовых, в том числе благодаря антиоксидантным свойствам плода за счет высокого содержания различных фенольных соединений. Наряду с популярными фиолетовоплодными сортами S. melongena имеются сорта, плоды которых синтезируют фенольные соединения, однако характеризуются белой окраской из-за от сутствия биосинтеза антоцианов. Определение количества антоцианов и других фенольных соединений, а также каротиноидов и сахаров входит в оценку качества плодов баклажана коммерческой (технической) спелости. Кроме антиоксидантных и вкусовых качеств, эти метаболиты связаны с устойчивостью плода к различным стрессовым факторам. В данном исследовании проведен сравнительный анализ содержания антоцианов, каротиноидов и растворимых сахаров (сахарозы, глюкозы, фруктозы) в кожице и мякоти плода как технической, так и биологической спелости у фиолетовоплодного (сорт Влас) и белоплодного (сорт Снежный) образцов баклажана отечественной селекции. Кожица и мякоть плода биологической спелости сортов Влас и Снежный были использованы для сравнительного транскриптомного анализа. Показано, что ключевые гены флавоноидного пути, метаболизма каротиноидов, гидролиза сахарозы, а также транспорта растворимых сахаров дифференциально экспрессируются между тканями плода как внутри каждого сорта, так и между сортами. Подтверждена связь фиолетовой окраски кожицы плода сорта Влас с присутствием значительных количеств антоцианов. Определено, что в сравнении с сортом Снежный спелый плод сорта Влас характеризуется существенно более низким уровнем экспрессии генов биосинтеза флавоноидов. Однако у обоих сортов в спелом плоде не выявлены транскрипты генов биосинтеза антоцианов (DFR, ANS, UFGT). Также показано, что в сравнении с белым плодом сорта Снежный фиолетовый плод сорта Влас накапливает больше каротиноидов и сахарозы и меньше глюкозы и фруктозы. Биохимические данные соответствуют профилю дифференциальной экспрессии ключевых генов, кодирующих структурные белки метаболизма и транспорта анализируемых соединений. 

1. Akhbari M., Hamedi S., Aghamiri Z.S. Optimization of total phenol and anthocyanin extraction from the peels of eggplant (Solanum melongena L.) and biological activity of the extracts. J. Food Measure. Character. 2019;13:3183-3197. DOI 10.1007/s11694-019-00241-1

2. Alappat B., Alappat J. Anthocyanin pigments: beyond aesthetics. Molecules. 2020;25(23):5500. DOI 10.3390/molecules25235500

3. Colak N., Kurt-Celebi A., Gruz J., Strnad M., Hayirlioglu-Ayaz S., Choung M.G., Esatbeyoglu T., Ayaz F.A. The phenolics and antioxidant properties of black and purple versus white eggplant cultivars. Molecules. 2022;27(8):2410. DOI 10.3390/molecules27082410

4. Condurache N.N., Croitoru C., Enachi E., Bahrim G.E., Stanciuc N., Rapeanu G. Eggplant peels as a valuable source of anthocyanins: extraction, thermal stability and biological activities. Plants. 2021; 10:577. DOI 10.3390/Plants10030577

5. Fan X.W., Sun J.L., Cai Z., Zhang F., Li Y.Z., Palta J.A. MeSWEET15a/b genes play a role in the resistance of cassava (Manihot esculenta Crantz) to water and salt stress by modulating sugar distribution. Plant Physiol. Biochem. 2023;194:394-405. DOI 10.1016/j.plaphy.2022.11.027

6. Filyushin M.A., Dzhos E.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Dependence of pepper fruit colour on basic pigments ratio and expression pattern of carotenoid and anthocyanin biosynthesis genes. Russ. J. Plant Physiol. 2020;67(6):1054-1062. DOI 10.1134/S1021 443720050040

7. Filyushin M.A., Anisimova O.K., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Genome-wide identification, expression, and response to Fusarium infection of the SWEET gene family in garlic (Allium sativum L.). Int. J. Mol. Sci. 2023a;24(8):7533. DOI 10.3390/ijms24087533

8. Filyushin M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Coexpression of structural and regulatory genes of the flavonoid pathway reveals the characteristics of anthocyanin biosynthesis in eggplant organs (Solanum melongena L.). Russ. J. Plant Physiol. 2023b;70:27. DOI 10.1134/S1021443722603147

9. Filyushin M.A., Slugina M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Differential expression of sugar uniporter genes of the SWEET family in the regulation of qualitative fruit traits in tomato species (Solanum section Lycopersicon). Russ. J. Plant Physiol. 2023c; 70(4):70. DOI 10.1134/S102144372360023X

10. Gürbüz N., Uluişikb S., Frarya A., Fraryc A., Doğanlara S. Health benefits and bioactive compounds of eggplant. Food Chem. 2018; 268:602. DOI 10.1016/j.foodchem.2018.06.093

11. Hedrich R., Sauer N., Neuhaus H.E. Sugar transport across the plant vacuolar membrane: nature and regulation of carrier proteins. Curr. Opin. Plant Biol. 2015;25:63-70. DOI 10.1016/j.pbi.2015.04.008

12. Hirakawa H., Shirasawa K., Miyatake K., Nunome T., Negoro S., Ohyama A., Yamaguchi H., Sato S., Isobe S., Tabata S., Fukuoka H. Draft genome sequence of eggplant (Solanum melongena L.): the representative solanum species indigenous to the old world. DNA Res. 2014;21:649. DOI 10.1093/dnares/dsu027

13. Jiang W., Li N., Zhang D., Meinhardt L., Cao B., Li Y., Song L. Elevated temperature and drought stress significantly affect fruit quality and activity of anthocyanin-related enzymes in jujube (Ziziphus jujuba Mill. cv. ‘Lingwuchangzao’). PLoS One. 2020;15(11):e0241491. DOI 10.1371/journal.pone.0241491

14. Keunen E., Peshev D., Vangronsveld J., Van Den Ende W., Cuypers A. Plant sugars are crucial players in the oxidative challenge during abiotic stress: extending the traditional concept. Plant Cell Environ. 2013;36(7):1242-1255. DOI 10.1111/pce.12061

15. Kulakova A.V., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Expression of carotenoid biosynthesis genes during the long-term cold storage of potato tubers. Russ. J. Genet. 2023;59(8):794-807. DOI 10.1134/S1022795423080094

16. Lelario F., De Maria S., Rivelli A.R., Russo D., Milella L., Bufo S.A., Scrano L. A complete survey of glycoalkaloids using LC-FTICRMS and IRMPD in a commercial variety and a local landrace of eggplant (Solanum melongena L.) and their anticholinesterase and antioxidant activities. Toxins (Basel). 2019;11(4):230. DOI 10.3390/toxins11040230

17. Liu Y.H., Song Y.H., Ruan Y.L. Sugar conundrum in plant-pathogen interactions: roles of invertase and sugar transporters depend on pathosystems. J. Exp. Bot. 2022;73(7):1910-1925. DOI 10.1093/jxb/erab562

18. Martínez-Ispizua E., Calatayud Á., Marsal J.I., Mateos-Fernández R., Díez M.J., Soler S., Valcárcel J.V., Martínez-Cuenca M.R. Phenotyping local eggplant varieties: commitment to biodiversity and nutritional quality preservation. Front. Plant Sci. 2021;12:696272. DOI 10.3389/fpls.2021.696272

19. Pérez-Torres I., Castrejón-Téllez V., Soto M.E., Rubio-Ruiz M.E., Manzano-Pech L., Guarner-Lans V. Oxidative stress, plant natural antioxidants, and obesity. Int. J. Mol. Sci. 2021;22(4):1786. DOI 10.3390/ijms22041786

20. Qian W., Yue C., Wang Y., Cao H., Li N., Wang L., Hao X., Wang X., Xiao B., Yang Y. Identification of the invertase gene family (INVs) in tea plant and their expression analysis under abiotic stress. Plant Cell Rep. 2016;35(11):2269-2283. DOI 10.1007/s00299-016-2033-8

21. Ren R., Wan Z., Chen H., Zhang Z. The effect of inter-varietal variation in sugar hydrolysis and transport on sugar content and photosynthesis in Vitis vinifera L. leaves. Plant Physiol. Biochem. 2022;189: 1-13. DOI 10.1016/j.plaphy.2022.07.031

22. Rosas-Saavedra C., Stange C. Biosynthesis of carotenoids in plants: enzymes and color. Subcell. Biochem. 2016;79:35-69. DOI 10.1007/ 978-3-319-39126-7_2

23. Saha P., Singh J., Bhanushree N., Harisha S.M., Tomar B.S., Rathinasabapathi B. Eggplant (Solanum melongena L.) nutritional and health promoting phytochemicals. In: Kole C. (Ed.). Compendium of Crop Genome Designing for Nutraceuticals. Singapore: Springer Nature Singapore, 2023;1463-1493. DOI 10.1007/978-981-19- 4169-6_53

24. Shi J., Zuo J., Xu D., Gao L., Wang Q. Effect of low-temperature conditioning combined with methyl jasmonate treatment on the chil ling resistance of eggplant (Solanum melongena L.) fruit. J. Food Sci. Technol. 2019;56(10):4658-4666. DOI 10.1007/s13197-019-03917-0

25. Tao T., Hu W., Yang Y., Zou M., Zhou S., Tian S., Wang Y. Transcriptomics reveals the molecular mechanisms of flesh colour differences in eggplant (Solanum melongena). BMC Plant Biol. 2023;23(1):5. DOI 10.1186/s12870-022-04002-z

26. Teribia N., Tijero V., Munné-Bosch S. Linking hormonal profiles with variations in sugar and anthocyanin contents during the natural development and ripening of sweet cherries. Nat. Biotechnol. 2016; 33(6):824-833. DOI 10.1016/j.nbt.2016.07.015

27. Waadt R., Seller C.A., Hsu P.K., Takahashi Y., Munemasa S., Schroeder J.I. Plant hormone regulation of abiotic stress responses. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2022;23(10):680-694. DOI 10.1038/s41580- 022-00479-6

28. Yang G., Li L., Wei M., Li J., Yang F. SmMYB113 is a key transcription factor responsible for compositional variation of anthocyanin and color diversity among eggplant peels. Front. Plant Sci. 2022;13: 843996. DOI 10.3389/fpls.2022.843996

29. You Q., Li H., Wu J., Li T., Wang Y., Sun G., Li Z., Sun B. Mapping and validation of the epistatic D and P genes controlling anthocyanin biosynthesis in the peel of eggplant (Solanum melongena L.) fruit. Hortic. Res. 2022;10(2):uhac268. DOI 10.1093/hr/uhac268

30. Zhang Y., Hu Z., Chu G., Huang C., Tian S., Zhao Z., Chen G. Anthocyanin accumulation and molecular analysis of anthocyanin biosynthesis-associated genes in eggplant (Solanum melongena L.). J. Agric. Food Chem. 2014;62:2906. DOI 10.1021/jf404574c