Разнообразие нута, обусловленноe полиморфизмом вставок транспозонов

   Нут – важная зернобобовая культура, которая используется народонаселением разных частей света в пищу в силу высокой ценности. Применение омиксных технологий позволило oхарактеризовать генетическое разнообразие нута, обусловленное однонуклеотидными полиморфизмами, тогда как структурные варианты и инсерции транспозонов выпали из поля зрения исследователей. Поэтому характеристика состава мобилома индивидуальных сортов нута и оценка его влияния на фенотипическую изменчивость и адаптацию актуальны. В фокусе нашего внимания были староместные сорта, собранные до «зеленой революции», поскольку они являются ценным источником видового разнообразия и могут быть использованы для расширения генетической базы современных сортов. Проанализировав 190 геномов нута, мы обнаружили 42 324 сайта инсерции транспозонов 83 семейств. Большинство инсерций (67 %) вызваны мобилизацией ретротранспозонов. Из ДНК-транспозонов наибольшее число инсерций найдено для суперсемейств MuDR, PIF, hAT, CMC и TcMar. Продемонстрирована неравномерность распределения сайтов инсерции вдоль хромосом. Анализ локализации сайтов инсерции транспозонов относительно генов показал, что наибольшее количество вставок у всех суперсемейств транспозонов приходится на интроны, наименьшее – на экзоны. Мы также показали, что сайты встройки транспозонов, которые до недавнего времени находились вне поля зрения популяционной геномики, являются важным фактором, диверсифицирующим фенотипы, что позволяет использовать их в полногеномном поиске ассоциаций в качестве маркеров наряду с однонуклеотидными полиморфизмами. Сравнительный анализ мобиломов сортов из разных географических регионов выявил существенное отличие эфиопских образцов от образцов других групп, собранных в Индии, Узбекистане, Турции, Средиземноморье, на юге России и в Ливане. Совокупность полученных нами данных и результатов – ценный ресурс, который может быть использован в качестве отправной точки для селекции улучшенных сортов нута, адаптированных к различным климатическим условиям.

1. Abbo S., Berger J., Turner N.C. Viewpoint: Evolution of cultivated chickpea: four bottlenecks limit diversity and constrain adaptation. Funct Plant Biol. 2003;30(10):1081­1087. doi: 10.1071/fp03084

2. Aceituno­Valenzuela U., Micol­Ponce R., Ponce M.R. Genome­wide analysis of CCHC­type zinc finger (ZCCHC) proteins in yeast, Arabidopsis, and humans. Cell Mol Life Sci. 2020;77(20):3991-4014. doi: 10.1007/s00018­020­03518­7

3. Akakpo R., Carpentier M., Hsing Y.I., Panaud O. The impact of transposable elements on the structure, evolution and function of the rice genome. New Phytol. 2020;226(1):44­49. doi: 10.1111/nph.16356

4. Alexander D.H., Novembre J., Lange K. Fast model­based estimation of ancestry in unrelated individuals. Genome Res. 2009;19(9):1655-1664. doi: 10.1101/gr.094052.109

5. Alioto T., Alexiou K.G., Bardil A., Barteri F., Castanera R., Cruz F., Dhingra A., Duval H., Fernández i Martí Á., Frias L., Galán B., García J.L., Howad W., Gómez­Garrido J., Gut M., Julca I., Morata J., Puigdomènech P., Ribeca P., Rubio Cabetas M.J., Vlasova A., Wirthensohn M., Garcia­Mas J., Gabaldón T., Casacuberta J.M., Arús P. Transposons played a major role in the diversification between the closely related almond and peach genomes: results from the almond genome sequence. Plant J. 2020;101(2):455-472. doi: 10.1111/tpj.14538

6. Binder B.M. Ethylene signaling in plants. J Biol Chem. 2020;295(22): 7710­7725. doi: 10.1074/jbc.rev120.010854

7. Bourque G., Burns K.H., Gehring M., Gorbunova V., Seluanov A., Hammell M., Imbeault M., Izsvák Z., Levin H.L., Macfarlan T.S., Mager D.L., Feschotte C. Ten things you should know about transposable elements. Genome Biol. 2018;19(1):199. doi: 10.1186/s13059-018-1577-z

8. Cai X., Lin R., Liang J., King G.J., Wu J., Wang X. Transposable element insertion: a hidden major source of domesticated phenotypic variation in Brassica rapa. Plant Biotechnol J. 2022;20(7):1298-1310. doi: 10.1111/pbi.13807

9. Catlin N.S., Josephs E.B. The important contribution of transposable elements to phenotypic variation and evolution. Curr Opin Plant Biol. 2022;65:102140. doi: 10.1016/j.pbi.2021.102140

10. de la Peña T.C., Pueyo J.J. Legumes in the reclamation of marginal soils, from cultivar and inoculant selection to transgenic approaches. Agron Sustain Dev. 2012;32:65­91. doi: 10.1007/s13593­011­0024­2

11. Domínguez M., Dugas E., Benchouaia M., Leduque B., Jiménez­ Gómez J.M., Colot V., Quadrana L. The impact of transposable elements on tomato diversity. Nat Commun. 2020;11(1):4058. doi: 10.1038/s41467­020­17874­2

12. Duk M.A., Kanapin A.A., Bankin M.P., Samsonova M.G. Using the IIIVmrMLM method to confirm and search new genome­wide associations in chickpea. Biofizika = Biophysics. 2024;69(6):1263-1278. doi: 10.31857/S0006302924060126 (in Russian)

13. Hijmans R.J., Cameron S.E., Parra J.L., Jones P.G., Jarvis A. Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. Int J Clim. 2005;25(15):1965­1978. doi: 10.1002/joc.1276

14. Igolkina A.A., Noujdina N.V., Vishnyakova M., Longcore T., von Wett berg E., Nuzhdin S.V., Samsonova M.G. Historical routes for diversification of domesticated chickpea inferred from landrace genomics. Mol Biol Evol. 2023;40:msad110. doi: 10.1093/molbev/msad110

15. Jain M., Misra G., Patel R.K., Priya P., Jhanwar S., Khan A.W., Shah N., Singh V.K., Garg R., Jeena G., Yadav M., Kant C., Sharma P., Yadav G., Bhatia S., Tyagi A.K., Chattopadhyay D. A draft genome sequence of the pulse crop chickpea (Cicer arietinum L.). Plant J. 2013;74(5):715­729. doi: 10.1111/tpj.12173

16. Jiang Z., Wang M., Nicolas M., Ogé L., Pérez­Garcia M.­D., Crespel L., Li G., Ding Y., Le Gourrierec J., Grappin P., Sakr S. Glucose-6-phosphate dehydrogenases: the hidden players of plant physiology. Int J Mol Sci. 2022;23(24):16128. doi: 10.3390/ijms232416128

17. Kaloki P., Devasirvatham V., Tan D.K.Y. Chickpea abiotic stresses: combating drought, heat and cold. In: Abiotic and Biotic Stress in Plants. IntechOpen, 2019. doi: 10.5772/intechopen.83404

18. Kang M., Wu H., Liu H., Liu W., Zhu M., Han Y., Liu W., Song C.C.Y., Tan L., Yin K., Zhao Y., Yan Z., Lou S., Zan Y., Liu J. The pan­ genome and local adaptation of Arabidopsis thaliana. Nat Commun. 2023;14(1):6259. doi: 10.1038/s41467­023­42029­4

19. Kofler R., Pandey R.V., Schlotterer C. PoPoolation2: identifying differentiation between populations using sequencing of pooled DNA samples (Pool-Seq). Bioinformatics. 2011;27(24):3435-3436. doi: 10.1093/bioinformatics/btr589

20. Kofler R., Gómez­Sánchez D., Schlötterer C. PoPoolationTE2: comparative population genomics of transposable elements using Pool-Seq. Mol Biol Evol. 2016;33(10):2759­2764. doi: 10.1093/molbev/msw137

21. Li H., Durbin R. Fast and accurate short read alignment with Burrows–Wheeler transform. Bioinformatics. 2009;25(14):1754-1760. doi: 10.1093/bioinformatics/btp324

22. Li M., Zhang Y.­W., Xiang Y., Liu M.­H., Zhang Y.­M. IIIVmrMLM: the R and C++ tools associated with 3VmrMLM, a comprehensive GWAS method for dissecting quantitative traits. Mol Plant. 2022a; 15(8):1251­1253. doi: 10.1016/j.molp.2022.06.002

23. Li M., Zhang Y.­W., Zhang Z.­C., Xiang Y., Liu M.­H., Zhou Y.­H., Zuo J.­F., Zhang H.­Q., Chen Y., Zhang Y.­M. A compressed variance component mixed model for detecting QTNs and QTN­by­ environment and QTN­by­QTN interactions in genome­wide association studies. Mol Plant. 2022b;15(4):630­650. doi: 10.1016/j.molp.2022.02.012

24. Mann H.B., Whitney D.R. On a test of whether one of two random variables is stochastically larger than the other. Ann Math Statistics. 1947;18(1):50­60. doi: 10.1214/aoms/1177730491

25. Mhiri C., Borges F., Grandbastien M.­A. Specificities and dynamics of transposable elements in land plants. Biology. 2022;11(4):488. doi: 10.3390/biology11040488

26. Mokhtar M.M., Alsamman A.M., Abd-Elhalim H.M., Allali A.E. CicerSpTEdb: a web-based database for high-resolution genome­wide identification of transposable elements in Cicer species. PLoS One. 2021;16(11):e0259540. doi: 10.1371/journal.pone.0259540

27. Niu X.­M., Xu Y.­C., Li Z.­W., Bian Y.­T., Hou X.­H., Chen J.­F., Zou Y.­P., Jiang J., Wu Q., Ge S., Balasubramanian S., Guo Y.­L. Transposable elements drive rapid phenotypic variation in Capsella rubella. Proc Natl Acad Sci USA. 2019;116(14):6908-6913. doi: 10.1073/pnas.1811498116

28. Pulido M., Casacuberta J.M. Transposable element evolution in plant genome ecosystems. Curr Opin Plant Biol. 2023;75:102418. doi: 10.1016/j.pbi.2023.102418

29. Qiu Y., O’Connor C.H., Della Coletta R., Renk J.S., Monnahan P.J., Noshay J.M., Liang Z., Gilbert A., Anderson S.N., McGaugh S.E., Springer N.M., Hirsch C.N. Whole-genome variation of transposable element insertions in a maize diversity panel. G3 (Bethesda). 2021;11(10):jkab238. doi: 10.1093/g3journal/jkab238

30. Quesneville H. Twenty years of transposable element analysis in the Arabidopsis thaliana genome. Mob DNA. 2020;11:28. doi: 10.1186/s13100-020-00223-x

31. Radkova M., Revalska M., Kertikova D., Iantcheva A. Zinc finger CCHC-type protein related with seed size in model legume species Medicago truncatula. Biotechnol Biotechnol Equip. 2019;33(1):278-285. doi: 10.1080/13102818.2019.1568914

32. Schrader L., Schmitz J. The impact of transposable elements in adaptive evolution. Mol Ecol. 2019;28(6):1537­1549. doi: 10.1111/mec.14794

33. Sokolkova A., Bulyntsev S.V., Chang P.L., Carrasquilla-Garcia N., Igolkina A.A., Noujdina N.V., von Wettberg E., Vishnyakova M.A., Cook D.R., Nuzhdin S.V., Samsonova M.G. Genomic analysis of Vavilov’s historic chickpea landraces reveals footprints of environmental and human selection. Int J Mol Sci. 2020;21(11):3952. doi: 10.3390/ijms21113952

34. Sultana T., Zamborlini A., Cristofari G., Lesage P. Integration site selection by retroviruses and transposable elements in eukaryotes. Nat Rev Genet. 2017;18(5):292­308. doi: 10.1038/nrg.2017.7

35. Varshney R., Song C., Saxena R., Azam S., Yu S., Sharpe A.G., Cannon S., … Singh K.B., Datta S.K., Jackson S.A., Wang J., Cook D.R. Draft genome sequence of chickpea (Cicer arietinum) provides a resource for trait improvement. Nat Biotechnol. 2013;31(3):240-246. doi: 10.1038/nbt.2491

36. Varshney R., Thudi M., Roorkiwal M., He W., Upadhyaya H.D., Yang W., Bajaj P., … Sutton T., von Wettberg E., Vigouroux Y., Xu X., Liu X. Resequencing of 429 chickpea accessions from 45 countries provides insights into genome diversity, domestication and agronomic traits. Nat Genet. 2019;51(5):857­864. doi: 10.1038/s41588-019-0401-3

37. Vourlaki I.-T., Castanera R., Ramos-Onsins S.E., Casacuberta J.M., Pérez­Enciso M. Transposable element polymorphisms improve prediction of complex agronomic traits in rice. Theor Appl Genet. 2022;135(9):3211­3222. doi: 10.1007/s00122­022­04180­2

38. Weiß L., Gaelings L., Reiner T., Mergner J., Kuster B., Fehér A., Hensel G., Gahrtz M., Kumlehn J., Engelhardt S., Hückelhoven R. Posttranslational modification of the RHO of plants protein RACB by phosphorylation and cross-kingdom conserved ubiquitination. PLoS One. 2022;17(3):e0258924. doi: 10.1371/journal.pone.0258924

39. Wuriyanghan H., Zhang B., Cao W.­H., Ma B., Lei G., Liu Y.­F., Wei W., Wu H.­J., Chen L.­J., Chen H.­W., Cao Y.­R., He S.­J., Zhang W.­K., Wang X.­J., Chen S.­Y., Zhang J.­S. The ethylene receptor ETR2 delays floral transition and affects starch accumulation in rice. Plant Cell. 2009;21(5):1473­1494. doi: 10.1105/tpc.108.065391

40. Yan H., Haak D.C., Li S., Huang L., Bombarely A. Exploring transposable element-based markers to identify allelic variations underlying agronomic traits in rice. Plant Commun. 2022;3(3):100270. doi: 10.1016/j.xplc.2021.100270

41. Zhao Y., Li X., Xie J., Xu W., Chen S., Zhang X., Liu S., Wu J., El-Kassaby Y.A., Zhang D. Transposable elements: distribution, polymorphism, and climate adaptation in populus. Front Plant Sci. 2022; 13:814718. doi: 10.3389/fpls.2022.814718