Цитогенетика насекомых в эпоху хромосомных сборок полных геномов

За последние несколько лет в цитогенетике произошли серьезные изменения, связанные с разработкой и распространением методов получения высококачественных хромосомных сборок полных геномов. Фактически это привело к появлению нового инструмента для изучения хромосом и хромосомных перестроек, мощность которого многократно превосходит возможности световой микроскопии. Использование этого инструмента революционизировало частную цитогенетику многих групп насекомых, для которых ранее информация о кариотипах, если она была вообще, ограничивалась элементарным подсчетом числа митотических или мейотических хромосом. Цель данного краткого обзора – обобщение достижений сравнительной и эволюционной цитогенетики насекомых, которые были получены на основании биоинформатического анализа хромосомных сборок полных геномов. С помощью этого подхода было показано, что в процессе быстрой хромосомной эволюции у чешуекрылых (отряд Lepidoptera) преобразования хромосомных чисел чаще всего осуществляются наиболее парсимониальным способом: в результате простых слияний и разделений хромосом. Установлено, что эти слияния и разделения не случайны и могут осуществляться в разных филогенетических линиях за счет повторного использования одних и тех же предковых хромосомных точек разрыва. Тенденция к разделениям хромосом скоррелирована с наличием в хромосомах так называемых интерстициальных теломер – теломероподобных структур, расположенных не на концах хромосом, а внутри них. При изучении теломерных регионов выявлено, что у большинства насекомых теломерная ДНК – это не просто набор коротких повторов, а очень длинная последовательность, состоящая из (TTAGG)_n (или других мотивов), регулярно и специфически прерываемая ретротранспозонами, а сами теломерные мотивы чрезвычайно разнообразны по длине и нуклеотидному составу. Число высококачественных хромосомных сборок геномов насекомых, доступных в базе данных GenBank, растет в геометрической прогрессии и уже превышает тысячу видов. Поэтому исключительные перспективы использования хромосомных сборок геномов для анализа кариотипов не вызывают сомнений.

1. BAC Resource Consortium. Integration of cytogenetic landmarks into the draft sequence of the human genome. Nature. 2001;409:953- 958. doi 10.1038/35057192

2. Beliajeff N.K. Die Chromosomenkomplexe und ihre Beziehung zur Phylogenie bei den Lepidopteren. Z Vererbungsl. 1930;14:369-399. doi 10.1007/BF01848966

3. Berner D., Ruffener S., Blattner L.A. Chromosome-level assemblies of the Pieris mannii butterfly genome suggest Z-origin and rapid evolution of the W chromosome. Genome Biol Evol. 2023;15(6):evad111. doi 10.1093/gbe/evad111

4. Biello R., Singh A., Godfrey C.J., Fernández F.F., Mugford S.T., Powell G., Hogenhout S.A., Mathers T.C. Achromosome-level genome assembly of the woolly apple aphid, Eriosoma lanigerum Hausmann (Hemiptera: Aphididae). Mol Ecol Resour. 2021;21(1):316-326. doi 10.1111/1755-0998.13258

5. Biessmann H., Zurovcova M., Yao J.G., Lozovskaya E., Walter M.F. A telomeric satellite in Drosophila virilis and its sibling species. Chromosoma. 2000;109:372-380. doi 10.1007/s004120000094

6. Boman J., Wiklund C., Vila R., Backström N. Meiotic drive against chromosome fusions in butterfly hybrids. Chromosome Res. 2024; 32(2):7. doi 10.1007/s10577-024-09752-0

7. Casacuberta E., Pardue M.L. Transposon telomeres are widely distributed in the Drosophila genus: TART elements in the virilis group. Proc Natl Acad Sci USA. 2003;100:3363-3368. doi 10.1073/pnas.0230353100

8. Chen H., Qiao G., Liang A. Chromosome-level genome assembly of Callitettix versicolor (rice spittlebug). Genome Biol Evol. 2022; 14(9):evac130. doi 10.1093/gbe/evac130

9. Chen X., Wang Z., Zhang C., Hu J., Lu Y., Zhou H., Mei Y., Cong Y., Guo F., Wang Y., He K., Liu Y., Li F. Unraveling the complex evolutionary history of lepidopteran chromosomes through ancestral chromosome reconstruction and novel chromosome nomenclature. BMC Biol. 2023;21:265. doi 10.1186/s12915-023-01762-4

10. Dalla Benetta E., Antoshechkin I., Yang T., Nguyen H.Q.M., Ferree P.M., Akbari O.S. Genome elimination mediated by gene expression from a selfish chromosome. Sci Adv. 2020;6:eaaz9808. doi 10.1126/sciadv.aaz9808

11. Dixon A., Macadam C.R., Natural History Museum Genome Acquisition Lab, Darwin Tree of Life Barcoding collective, Wellcome Sanger Institute Tree of Life programme, Wellcome Sanger Institute Scientific Operations: DNA Pipelines collective, Tree of Life Core Informatics collective, Darwin Tree of Life Consortium. The genome sequence of the spring stonefly, Protonemura montana (Kimmins, 1941) [version 1; peer review: awaiting peer review]. Wellcome Open Res. 2023;8:333. doi 10.12688/wellcomeopenres.19790.1

12. Driscoll T.P., Verhoeve V.I., Gillespie J.J., Johnston J.S., Guillotte M.L., Rennoll-Bankert K.E., Rahman M.S., Hagen D., Elsik C.G., Macaluso K.R., Azad A.F. A chromosome-level assembly of the cat flea genome uncovers rampant gene duplication and genome size plasticity. BMC Biol. 2020;18(1):70. doi 10.1186/s12915-020-00802-7

13. Dudchenko O., Batra S.S., Omer A.D., Nyquist S.K., Hoeger M., Durand N.C., Shamim M.S., Machol I., Lander E.S., Aiden A.P., Aiden E.L. De novo assembly of the Aedes aegypti genome using Hi-C yields chromosome-length scaffolds. Science. 2017;356(6333): 92-95. doi 10.1126/science.aal3327

14. Fajkus P., Adámik M., Nelson A.D.L., Kilar A.M., Franek M., Bubeník M., Frydrychová R.Č., Votavová A., Sýkorová E., Fajkus J., Peška V. Telomerase RNA in Hymenoptera (Insecta) switched to plant/ciliate-like biogenesis. Nucleic Acids Res. 2023;51(1):420- 433. doi 10.1093/nar/gkac1202

15. Farr A., Macadam C.R., Natural History Museum Genome Acquisition Lab; Darwin Tree of Life Barcoding collective; Wellcome Sanger Institute Tree of Life programme; Wellcome Sanger Institute Scientific Operations: DNA Pipelines collective; Tree of Life Core Informatics collective; Darwin Tree of Life Consortium. The genome sequence of the Northern Summer Mayfly, Siphlonurus alternatus (Say, 1824) [version 1; peer review: 2 approved, 3 approved with reservations]. Wellcome Open Res. 2023,8:488. doi 10.12688/wellcomeopenres.20172.1

16. Feng S., Opit G., Deng W., Stejskal V., Li Z. A chromosome-level genome of the booklouse, Liposcelis brunnea, provides insight into louse evolution and environmental stress adaptation. GigaScience. 2022;11:giac062. doi 10.1093/gigascience/giac062

17. Ferguson-Smith M.A., Trifonov V. Mammalian karyotype evolution. Nat Rev Genet. 2007;8(12):950-962. doi 10.1038/nrg2199

18. Fuková I., Nguyen P., Marec F. Codling moth cytogenetics: karyotype, chromosomal location of rDNA, and molecular differentiation of sex chromosomes. Genome. 2005;48(6):1083-1092. doi 10.1139/g05-063

19. Gall J.G., Pardue M.L. Formation and detection of RNA-DNA hybrid molecules in cytological preparations. Proc Natl Acad Sci USA. 1969;63(2):378-383. doi 10.1073/pnas.63.2.378

20. Gauthier J., Meier J., Legeai F., McClure M., Whibley A., Bretaudeau A., Boulain H., Parrinello H., Mugford S.T., Durbin R., Zhou C., McCarthy S., Wheat C.W., Piron-Prunier F., Monsempes C., François M.C., Jay P., Noûs C., Persyn E., Jacquin-Joly E., Meslin C., Montagné N., Lemaitre C., Elias M. First chromosome scale genomes of ithomiine butterflies (Nymphalidae: Ithomiini): comparative models for mimicry genetic studies. Mol Ecol Resour. 2023;23(4):872-885. doi 10.1111/1755-0998.13749

21. Ge X., Peng L., Deng Z., Du J., Sun C., Wang B. Chromosome-scale genome assemblies of Himalopsyche anomala and Eubasilissa splendida (Insecta: Trichoptera). Sci Data. 2024;11(1):267. doi 10.1038/s41597-024-03097-3

22. Graphodatsky A.S., Trifonov V.A., Stanyon R. The genome diversity and karyotype evolution of mammals. Mol Cytogenet. 2011;4:22. doi 10.1186/1755-8166-4-22

23. Heather J.M., Chain B. The sequence of sequencers: the history of sequencing DNA. Genomics. 2016;107(1):1-8. doi 10.1016/j.ygeno.2015.11.003

24. Henking H. Untersuchung über die erster Entwicklungsvorgänge in den Eien der Insekten. I. Das Ei von Pieris brassicae L. nebst Bemerkungen über Samen und Samenbildung. Z Wiss Zool. 1890;49:503-564

25. Höök L., Näsvall K., Vila R., Wiklund C., Backström N. High-density linkage maps and chromosome level genome assemblies unveil direction and frequency of extensive structural rearrangements in wood white butterflies (Leptidea spp.). Chromosome Res. 2023;31(1):2. doi 10.1007/s10577-023-09713-z

26. Höök L., Vila R., Wiklund C., Backström N. Temporal dynamics of faster Neo-Z evolution in butterflies. Evolution. 2024;78:1554-1567. doi 10.1093/evolut/qpae082

27. Huang Q., Sim S.B., Geib S.M., Childers A., Liu J., Wei X., Han W., Posada-Florez F., Xue A.Z., Li Z., Evans J.D. Identification of sex chromosomes and primary sex ratio in the small hive beetle, a worldwide parasite of honey bees. GigaScience. 2022;12:giad056. doi 10.1093/gigascience/giad056

28. Hundsdoerfer A.K., Schell T., Patzold F., Wright C.J., Yoshido A., Marec F., Daneck H., Winkler S., Greve C., Podsiadlowski L., Hiller M., Pippel M. High-quality haploid genomes corroborate 29 chromosomes and highly conserved synteny of genes in Hyles hawkmoths (Lepidoptera: Sphingidae). BMC Genomics. 2023;24(1):443. doi 10.1186/s12864-023-09506-y

29. Jin J., Zhao Y., Zhang G., Pan Z., Zhang F. The first chromosome-level genome assembly of Entomobrya proxima Folsom, 1924 (Collembola: Entomobryidae). Sci Data. 2023;10(1):541. doi 10.1038/s41597-023-02456-w

30. Kiknadze I.I., Shilova A.I., Kerkis I.E., Shobanov N.A., Zelentsov N.I., Grebenyuk L.P., Istomina A.G., Prasolov V.A. Karyotypes and Morphology of Larvae of the Tribe Chironomini. An Atlas. Novosibirsk: Nauka Publ., 1991 (in Russian) Kiknadze I., Istomina A., Golygina V., Gunderina L. Karyotypes of Palearctic and Holarctic Species of the Genus Chironomus. Novosibirsk: Academic Publishing House “Geo”, 2016

31. Krzywinski M., Schein J., Birol I., Connors J., Gascoyne R., Horsman D., Jones S.J., Marra M.A. Circos: an information aesthetic for comparative genomics. Genome Res. 2009;19:1639-1645. doi 10.1101/gr.092759.109

32. Kuznetsova V., Grozeva S., Gokhman V. Telomere structure in insects: a review. J Zool Syst Evol Res. 2020;58:127-158. doi 10.1111/jzs.12332

33. Langer-Safer P.R., Levine M., Ward D.C. Immunological method for mapping genes on drosophila polytene chromosomes. Proc Natl Acad Sci USA. 1982;79(14):4381-4385. doi 10.1073/pnas.79.14.4381

34. Lavanchy G., Brandt A., Bastardot M., Dumas Z., Labédan M., Massy M., Toubiana W., Tran Van P., Luchetti A., Scali V., Mantovani B., Schwander T. Evolution of alternative reproductive systems in Bacillus stick insects. Evolution. 2024;78(6):1109-1120. doi 10.1093/evolut/qpae045

35. Li H. Minimap2: pairwise alignment for nucleotide sequences. Bioinformatics. 2018;34:3094-3100

36. Li R., Qin Y., Rong W., Deng W., Li X. Chromosome-level genome assembly of the pygmy grasshopper Eucriotettix oculatus (Orthoptera: Tetrigoidea). Sci Data. 2024;11:431. doi 10.1038/s41597-024-03276-2

37. Lieberman-Aiden E., van Berkum N.L., Williams L., Imakaev M., Ragoczy T., Telling A., Amit I., Lajoie B.R., Sabo P.J., Dorschner M.O., Sandstrom R., Bernstein B., Bender M.A., Groudine M., Gnirke A., Stamatoyannopoulos J., Mirny L.A., Lander E.S., Dekker J. Comprehensive mapping of long-range interactions reveals folding principles of the human genome. Science. 2009;326(5950):289-293. doi 10.1126/science.1181369

38. Lukhtanov V.A. Diversity and evolution of telomere and subtelomere DNA sequences in insects. bioRxiv. 2022. doi 10.1101/2022.04.08.487650

39. Lukhtanov V.A., Pazhenkova E.A. Diversity and evolution of telomeric motifs and telomere DNA organization in insects. Biol J Linn Soc. 2023;140:536-555. doi 10.1093/biolinnean/blad068

40. Mackintosh A., Laetsch D.R., Baril T., Ebdon S., Jay P., Vila R., Hayward A., Lohse K. The genome sequence of the scarce swallowtail, Iphiclides podalirius. G3 (Bethesda). 2022a;12(9):jkac193. doi 10.1093/g3journal/jkac193

41. Mackintosh A., Laetsch D.R., Baril T., Foster R.G., Dincă V., Vila R., Hayward A., Lohse K. The genome sequence of the lesser marbled fritillary, Brenthis ino, and evidence for a segregating neo-Z chromosome. G3 (Bethesda). 2022b;12(6):jkac069. doi 10.1093/g3journal/jkac069

42. Mandrioli M., Manicardi G.C. Holocentric chromosomes. PLoS Genet. 2020;16(7):e1008918. doi 10.1371/journal.pgen.1008918

43. Mathers T.C., Wouters R.H.M., Mugford S.T., Swarbreck D., van Oosterhout C., Hogenhout S.A. Chromosome-scale genome assemblies of aphids reveal extensively rearranged autosomes and long-term conservation of the X chromosome. Mol Biol Evol. 2021;38(3):856- 875. doi 10.1093/molbev/msaa246

44. Miga K.H., Koren S., Rhie A., Vollger M.R., Gershman A., Bzikadze A., Brooks S., … Pevzner P.A., Gerton J.L., Sullivan B.A., Eichler E.E., Phillippy A.M. Telomere-to-telomere assembly of a complete human X chromosome. Nature. 2020;585(7823):79-84. doi 10.1038/s41586-020-2547-7

45. Näsvall K., Boman J., Höök L., Vila R., Wiklund C., Backström N. Nascent evolution of recombination rate differences as a consequence of chromosomal rearrangements. PLoS Genet. 2023;19(8): e1010717. doi 10.1371/journal.pgen.1010717

46. Pardue M.L., Gall J.G. Chromosomal localization of mouse satellite DNA. Science. 1970;168(3937):1356-1358. doi 10.1126/science.168.3937.1356

47. Patterson C.W., Bonillas-Monge E., Brennan A., Grether G.F., Mendoza-Cuenca L., Tucker R., Vega-Sánchez Y.M., Drury J. A chromosome-level genome assembly for the smoky rubyspot damselfly (Hetaerina titia). J Hered. 2024;115(1):103-111. doi 10.1093/jhered/esad070

48. Pazhenkova E.A., Lukhtanov V.A. Сhromosomal conservatism vs chromosomal megaevolution: enigma of karyotypic evolution in Lepidoptera. Chromosome Res. 2023a;31:16. doi 10.1007/s10577-023-09725-9

49. Pazhenkova E.A., Lukhtanov V.A. Whole-genome analysis reveals the dynamic evolution of holocentric chromosomes in satyrine butterflies. Genes. 2023b;14(2):437. doi 10.3390/genes14020437

50. Peruzzi L., Eroğlu H.E. Karyotype asymmetry: again, how to measure and what to measure? Comp Cytogenet. 2013;7(1):1-9. doi 10.3897/CompCytogen.v7i1.4431

51. Reinhardt J.A., Baker R.H., Zimin A.V., Ladias C., Paczolt K.A., Werren J.H., Hayashi C.Y., Wilkinson G.S. Impacts of sex ratio meiotic drive on genome structure and function in a stalk-eyed fly. Genome Biol Evol. 2023;15(7):evad118. doi 10.1093/gbe/evad118

52. Robinson R. Lepidoptera Genetics. Oxford: Pergamon Press, 1971

53. Schrock E., du Manoir S., Veldman T., Schoell B., Wienberg J., Ferguson-Smith M.A., Ning Y., Ledbetter D.H., Bar-Am I., Soenksen D., Garini Y., Ried T. Multicolor spectral karyotyping of human chromosomes. Science. 1996;273(5274):494-497. doi 10.1126/science.273.5274.494

54. Seabright M. A rapid banding technique for human chromosomes. Lancet. 1971;2(7731):971-972. doi 10.1016/s0140-6736(71)90287-x

55. Seixas F.A., Edelman N.B., Mallet J. Synteny-based genome assembly for 16 species of Heliconius butterflies, and an assessment of structural variation across the genus. Genome Biol Evol. 2021;13(7): evab069. doi 10.1093/gbe/evab069

56. Šíchová J., Voleníková A., Dincă V., Nguyen P., Vila R., Sahara K., Marec F. Dynamic karyotype evolution and unique sex determination systems in Leptidea wood white butterflies. BMC Evol Biol. 2015;15:89. doi 10.1186/s12862-015-0375-4

57. Speicher M.R., Ballard S.G., Ward D.C. Karyotyping human chromosomes by combinatorial multi-fluor FISH. Nat Genet. 1996;12:368- 375. doi 10.1038/ng0496-368

58. Stoianova D., Grozeva S., Golub N.V., Anokhin B.A., Kuznetsova V.G. The first FISH-confirmed non-canonical telomeric motif in Heteroptera: Cimex lectularius Linnaeus, 1758 and C. hemipterus (Fabricius, 1803) (Hemiptera, Cimicidae) have a 10 bp motif (TTAGGGATGG)n. Genes. 2024;15(8):1026. doi 10.3390/genes15081026

59. Sun C., Huang J., WangY., Zhao X., Su L., Thomas G.W.C., Zhao M., … Schaack S., Barribeau S.M., Williams P.H., Waterhouse R.M., Mueller R.L. Genus-wide characterization of bumblebee genomes provides insights into their evolution and variation in ecological and behavioral traits. Mol Biol Evol. 2021;38(2):486-501. doi 10.1093/molbev/msaa240

60. The Darwin Tree of Life Project Consortium. Sequence locally, think globally: The Darwin Tree of Life Project. Proc Natl Acad Sci USA. 2022;119:e2115642118. doi 10.1073/pnas.2115642118

61. Van Dam M.H., Cabras A.A., Henderson J.B., Rominger A.J., Pérez Estrada C., Omer A.D., Dudchenko O., Lieberman Aiden E., LamA.W. The Easter Egg Weevil (Pachyrhynchus) genome reveals syntenic patterns in Coleoptera across 200 million years of evolution. PLoS Genet. 2021;17(8):e1009745. doi 10.1371/journal.pgen.1009745

62. Wallberg A., Bunikis I., Pettersson O.V., Mosbech M.B., Childers A.K., Evans J.D., Mikheyev A.S., Robertson H.M., Robinson G.E., Webster M.T. A hybrid de novo genome assembly of the honeybee, Apis mellifera, with chromosome length scaffolds. BMC Genomics. 2019;20:275. doi 10.1186/s12864-019-5642-0

63. Wang Y., Zhang R., Wang M., Zhang L., Shi C.M., Li J., Fan F., Geng S., Liu X., Yang D. The first chromosome-level genome assembly of a green lacewing Chrysopa pallens and its implication for biological control. Mol Ecol Resour. 2022;22(2):755-767. doi 10.1111/1755-0998.13503

64. Wang Y., Luo Y., Ge Y., Liu S., Liang W., Wu C., Wei S., Zhu J. Chromosome-level genome assembly of the predatory stink bug Arma custos. Sci Data. 2024;11:417. doi 10.1038/s41597-024-03270-8

65. White M.J.D. Animal Cytology and Evolution. Cambridge: Cambridge University Press, 1973 Wright C.J., Stevens L., Mackintosh A., Lawniczak M., Blaxter M. Comparative genomics reveals the dynamics of chromosome evolution in Lepidoptera. Nat Ecol Evol. 2024;8(4):777-790. doi 10.1038/s41559-024-02329-4

66. Yingning L., Shuhua W., Wenting D., Miao M., Ying W., Rong Z., Liping B. Chromosome-level genome assembly of Odontothrips loti Haliday (Thysanoptera: Thripidae). Sci Data. 2024;11(1):451. doi 10.1038/s41597-024-03289-x

67. Yoshido A., Bando H., Yasukochi Y., Sahara K. The Bombyx mori karyotype and the assignment of linkage groups. Genetics. 2005; 170:675-685. doi 10.1534/genetics.104.040352

68. Zamyatin A., Avdeyev P., Liang J., Sharma A., Chen C., Lukyanchikova V., Alexeev N., Tu Z., Alekseyev M.A., Sharakhov I.V. Chromosome-level genome assemblies of the malaria vectors Anopheles coluzzii and Anopheles arabiensis. GigaScience. 2021;10(3): giab017. doi 10.1093/gigascience/giab017

69. Zhang T., Xing W., Wang A., Zhang N., Jia L., Ma S., Xia Q. Comparison of long-read methods for sequencing and assembly of lepidopteran pest genomes. Int J Mol Sci. 2023;24(1):649. doi 10.3390/ijms24010649

70. Zhou Y., Wang Y., Xiong X., Appel A.G., Zhang C., Wang X. Profiles of telomeric repeats in Insecta reveal diverse forms of telomeric motifs in Hymenopterans. Life Sci Alliance. 2022;5:e202101163. doi 10.26508/lsa.202101163