К генетической структуре и происхождению малого суслика Spermophilus pygmaeus (Pallas, 1778) на Северном Кавказе

Малый суслик Spermophilus pygmaeus (Pallas, 1778) – политипический вид, представляющий существенный интерес для изучения таксономического разнообразия, генетической структуры, потока генов и генетического разнообразия. Несмотря на длительную историю изучения, систематика представителей рода Spermophilus на Северном Кавказе остается слабо разработанной. Неразрешенным вопросом остаются и филогенетические отношения между «горными» и «равнинными» сусликами Северного Кавказа. Не менее важным аспектом работы является оценка генетического разнообразия малого суслика, поскольку вид считается неотъемлемым компонентом степных и пустынных экосистем, обеспечивая их важнейшие биоценотические функции. На основании анализа фрагмента гена cyt b мтДНК длиной 840 п. н. получены новые данные по генетической изменчивости Spermophilus рygmaeus восточной оконечности Западного Кавказа. В отличие от ранее проведенных работ, показавших обитание в горах Кавказа так называемого горного суслика, в настоящей работе на исследованных территориях на высоте 1400–1700 м над ур. моря выявлены две гаплогруппы S. pygmaeus, одна из которых близка к равнинным (восточно-кавказским), а вторая – к горным (центрально-кавказским) группировкам малого суслика. Генетическая дистанция между двумя гаплогруппами составила 1.54 %. Разный эволюционный возраст трех выявленных группировок S. pygmaeus на Северном Кавказе (A1, A2 и B), скорее всего, связан с многоэтапным заселением исследуемой территории малым сусликом. Данные молекулярного датирования позволяют предположить, что западная гаплогруппа проникла сплошной полосой на Центральный, Восточный Кавказ и восточную оконечность Западного Кавказа через Ставропольскую возвышенность и Прикаспийскую низменность менее 400 тыс. лет назад. В процессе первой волны расселения суслика с Русской равнины вид закрепился в восточной оконечности Западного Кавказа в районе с. Хасаут, а на Восточном Кавказе – на севере Ногайской степи (Сухокумск) и в южных окраинах Прикаспийской низменности (долина Кар-Кар 1). Более молодой возраст гаплогруппы A2 (менее 300 тыс. лет), также происходящей с Восточного Кавказа (Хумтоп, Зеленоморск, Львовский 13, Кар-Кар 2), вероятнее всего, обусловлен повторным заселением сусликом Прикаспийской низменности, регулярно затапливаемой водами Каспия в историческое время. Отсутствие сплошного пояса лесов на Центральном Кавказе, в частности в Кабардино-Балкарии, позволило позже, менее 200 тыс. лет назад, проникнуть S. pygmaeus в горы по трем ущельям: Черекскому, Баксанскому и Малкинскому. Более вероятно, что в субальпику Западного Кавказа (Хурзука и Учкулана) вид проник уже с Центрального Кавказа, о чем свидетельствует один и тот же эволюционный возраст животных Западного (Учкулан, Хурзук) и Центрального Кавказа. Касательно таксономического статуса кавказского горного суслика считаем преждевременным делать какие-либо выводы, так как не все территории Кавказа были охвачены исследованиями.

1. Abramson N.I. Phylogeography: results, issues and perspectives. Informatsionnyy Vestnik VOGiS = The Herald of Vavilov Society for Geneticists and Breeders. 2007;11(2):307-331 (in Russian)

2. Avise J.C. Phylogeography: the history and formation of species. Cambridge, Mass: Harvard Univ. Press, 2000. doi 10.2307/j.ctv1nzfgj7 Baker R.J., Brandley R.D. Speciation in mammals and the genetic species concept. J Mammalogy. 2006;87(4):643-662. doi 10.1644/06-MAMM-F-038R2.1

3. Bandelt H.J., Forster P., Röhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies. Mol Biol Evol. 1999;16(1):37-48. doi 10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036

4. Bannikova A.A. Molecular markers and modern phylogenetics of mammals. Zhurnal Obshchey Biologii = Journal of General Biology. 2004;65(4):278-305 (in Russian)

5. Brandt I.F. Observations sur les differentes especes de sousliks de Russie, suivies de remarques sur l’arrangement et la distribution geographique du genre Spermophilus, anse que sur la classification de la familie des ecureuils (Sciurina) en general. Bulletin Scientifique l’Academie Imperiale des Sciences de Saint-Petersbourg. 1843;2:357-381

6. Dyatlov A.I., Petrov P.A., Golubev P.D., Trufanov G.V. On the structure of the range of small gophers (Citellus pygmaeus Pall., 1778) in the Elbrus region. Ekologiya = Ecology. 1980;5:77-83 (in Russian)

7. Ermakov O.A., Titov S.V., Savinetskii A.B., Surin V.L., Zborov­ sky S.S., Lyapunova E.A., Brandler O.V., Formozov N.A. Molecular-genetic and paleoecological arguments for conspecificity of little (Spermophilus pygmaeus) and Caucasian mountain (S. musicus) ground squirrels. Zoologičeskij Zhurnal = Zoological Journal (Moscow). 2006;85(12):1474-1483 (in Russian)

8. Ermakov O.A., Simonov E.P., Surin V.L., Titov S.V. Intraspecific polymorphism of the mitochondrial DNA control region and phylogeography of little ground squirrel (Spermophilus pygmaeus, Sciuridae, Rodentia). Russ J Genet. 2018;54(11):1332-1341. doi 10.1134/S1022795418110042

9. Ermakov O.A., Brandler O.V., Ivanov A.Yu., Ivanovа A.D., Ke­ syan A.A., Khalidov A.Kh., Lotiev K.Yu., Lukonina S.A., Tsapko V., Titov S.V. Riverine barriers and geographic variation in little ground squirrel (Spermophilus pygmaeus, Sciuridae, Rodentia) based on mitochondrial cytochrome b gene sequences. Russ J Theriol. 2023:22(1):24-31. doi 10.15298/rusjtheriol.22.1.03

10. Excoffier L., Lischer H. Arlequin suite ver 3.5: a new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows. Mol Ecol Resources. 2010;10(3):564-567. doi 10.1111/j.1755-0998.2010.02847.x

11. Fauna of the USSR. Mammals. Vol. 3. Ground Squirrels (Marmotinae). Moscow; Leningrad: Nauka Publ., 1965 (in Russian)

12. Frisman L.V., Korablev V.P., Tsvirka M.V., Brandler O.V., Lyapunova E.A. Expeditions of the 1990s as a contribution to research of genetic differentiation of Palaearctic ground squirrels. Zoologičeskij Zhurnal = Zoological Journal (Moscow). 2014;93(7):939-950. doi 10.7868/S0044513414070071 (in Russian)

13. Fu Y. New statistical test of neutrality for DNA sample from a population. Genetics. 1996;143(1):557-570. doi 10.1093/genetics/143. 1.557

14. Gitzendanner M.A., Soltis P.S. Patterns of genetic variation in rare and widespread congeners. Am J Bot. 2000;87(6):783-792. doi 10.2307/2656886

15. Gromov I.M., Baranova G.I. Catalogue of Mammals of the USSR (Pliocene–Recent). Leningrad: Nauka Publ., 1981 (in Russian)

16. Gromov I.M., Erbaeva M.A. Mammals of the Fauna of Russia and Adjacent Territories. Hares and Rodents. St. Petersburg, 1995 (in Russian)

17. Gündüz İ., Jaarola M., Tez C., Yeniyurt C., Polly P.D., Searle J.B. Multigenic and morphometric differentiation of ground squirrels (Spermophilus, Scuiridae, Rodentia) in Turkey, with a description of a new species. Mol Phylogenet Evol. 2007;43(3):916-935. doi 10.1016/j.ympev.2007.02.021

18. Gür H., Perktaş U., Gür M.K. Do climate-driven altitudinal range shifts explain the intraspecific diversification of a narrow ranging montane mammal, Taurus ground squirrels? Mamm Res. 2017;63(2):197-211. doi 10.1007/s13364-017-0347-8

19. Hall T.A. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symp Ser. 1999;41:95-98

20. Harrison R.G., Bogdanowicz S.M., Hoffmann R.S., Yensen E., Sherman P.W. Phylogeny and evolutionary history of the ground squirrels (Rodentia: Marmotinae). J Mamm Evol. 1993;10(3):249-276. doi 10.1023/B:JOMM.0000015105.96065.f0

21. Hoffmann R.S. Order Lagomorpha. In: Mammal Species of the World. Washington–London: Smithsonian Institution Press, 1993;807-827

22. Ioff I.G. On the geographical distribution of gopher fleas in connection with the history of settlement of gophers. In: Parasitological Collection of the Zoological Institute of the USSR Academy of Sciences. Leningrad: AN USSR Publ., 1936;6:313-361 (in Russian)

23. Ivanov I.V. Small ground squirrel of the North Caucasus. In: Fauna, Ecology and Protection of Animals of the North Caucasus. Iss. 3. Nalchik, 1976;36-88 (in Russian)

24. Kalabukhov N.I. Ground squirrel population density in plague regions of the North Caucasus region and the possibility of total extermination of ground squirrels. Works on Plant Protection. 1933;4(2): 65-86 (in Russian)

25. Karaseva E.V., Telitsina A.Yu. The Methods of Studying Rodents in the Wild Nature. Moscow: Nauka Publ., 1996 (in Russian)

26. Kholodova M.V. Use of modern and ancient DNA for studying ecosystem dynamics. In: Dynamics of Modern Ecosystems in the Holocene. Moscow: Sci. Publ. House KMK, 2006;261-266 (in Russian)

27. Kholodova M.V. Comparative phylogeography: molecular methods, ecological interpretation. Mol Biol. 2009;43(5):847-854. doi 10.1134/S002689330905015X

28. Kimura M. A simple method for estimating evolutionary rates of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences. J Mol Evol. 1980;16(2):111-120. doi 10.1007/BF01731581

29. Korablev V.P. Cytogenetic differences between the mountain and little ground squirrels. In: Population Variability of Species and Problems of Protecting the Gene Pool of Mammals. Moscow, 1983; 91-92 (in Russian)

30. Lukashov V.V. Molecular Evolution and Phylogenetic Analysis. Moscow: Binom Publ., 2009 (in Russian)

31. Mammalian Fauna of the USSR. Moscow; Leningrad: Nauka Publ., 1963 (in Russian)

32. Menetries E. Catalogue raisonne des objets de zoologie recueillis dans un voyage au Caucase et jusqu’aux frontieres actuelles de la perse Entrepris par ordre de S.M. Lempereur. St. Petersbourg: Academie Impériale des Sciences, 1832 Naumov N.P. Mechanisms of interaction of populations (some mammals and birds taken as an example). Russian Journal of Ornithology. 2010;19(576):1003-1024 (in Russian)

33. Nikol’skii A.A., Ermakov O.V., Titov S.V. Geographical variability of the little ground squirrel (Spermophilus pygmaeus): a bioacoustic analysis. Zoologičeskij Zhurnal = Zoological Journal (Moscow). 2007;86(11):1379-1388 (in Russian)

34. Obolenskii S.I. A preliminary review of the palaearctic sousliks (Citellus and Spermophilopsis). Doklady Akademii Nauk SSSR = Proceeding of the USSR Academy of Sciences. 1927;188-193 (in Russian)

35. Ognev S.I. Genus Citellus Oken. Animals of the USSR and Adjacent Countries. Vol. 5. Moscow; Leningrad, 1947;11-215 (in Russian)

36. Orlov V.N., Rodova M.A., Kotenkova E.V. Chromosome differentiation of the ground squirrels subgenus Citellus. In: Mammals: Evolution, Karyology, Taxonomy, Fauna. Novosibirsk, 1969;48-49 (in Russian)

37. Pastukhov B.N. Epizootological state of natural plague foci in the USSR in 1954–1956 and analysis of the measures taken. In: Natural Foci and Epidemiology of Especially Dangerous Infections. Saratov, 1959;5-17 (in Russian)

38. Pavlinov I.Ya., Lisovsky A.A. The Mammals of Russia: A Taxonomic and Geographic Reference. Moscow: KMK Scientific Press Ltd, 2012 (in Russian)

39. Rambaut A., Drummond A.J., Xie D., Baele G., Suchard M.A. Posterior summarization in Bayesian phylogenetics using Tracer 1.7. Syst Biol. 2018:67(5):901-904. doi 10.1093/sysbio/syy032

40. Ray N., Currat M., Excoffier L. Intra-deme molecular diversity in spatially expanding populations. Mol Biol Evol. 2003;20(1):76-86. doi 10.1093/molbev/msg009

41. Red Book of the Kabardino-Balkarian Republic. Nalchik: Pechatnyi Dvor Publ., 2018 (in Russian)

42. Rogers A.R., Harpending H. Population growth makes waves in the distribution of pairwise genetic differences. Mol Biol Evol. 1992;9(3): 552-569. doi 10.1093/oxfordjournals.molbev.a040727

43. Ronquist F., Huelsenbeck J.P. MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics. 2003;19(12):1572- 1574. doi 10.1093/bioinformatics/btg180

44. Satunin K.A. Mammals of northeastern Ciscaucasia according to the collection of the expedition of the Caucasian Museum in the summer of 1906. Izvestiya Kavkazskogo Muzeya = Proceedings of the Caucasian Museum. 1907;3(2-3):94-142 (in Russian)

45. Shilova S.A. Abundance control and conservation of sousliks in Russia (g. Spermophilus). Arid Ecosyst. 2011;1(4):267-272. doi 10.1134/S2079096111040147

46. Simonov E., Lopatina N.V., Titov S.V., Ivanova A.D., Brandler O.V., Surin V.L., Matrosova V.A., Dvilis A.E., Oreshkova N.V., Kapustina S.Yu., Golenishchev F.N., Ermakov O.A. Traditional multilocus phylogeny fails to fully resolve Palearctic ground squirrels (Spermophilus) relationships but reveals a new species endemic to West Siberia. Mol Phylogenet Evol. 2024;195:108057. doi 10.2139/ssrn.4609201

47. Steppan S.J., Akhverdyan M.R., Lyapunova E.A., Fraser D.G., Vorontsov N.N., Hoffmann R.S., Braun M.J. Molecular phylogeny of the marmots (Rodentia: Sciuridae): tests of evolutionary and biogeographic hypotheses. Syst Biol. 1999;48(4):715-734. doi 10.1080/106351599259988

48. Sviridenko P.A. Prevalence of ground squirrels in the North Caucasus region and some considerations on the origin of the fauna of Ciscaucasian and Kalmyk steppes. Izvestiya Severo-Kavkazskoy Krayevoy Stantsii Zashchity Rasteniy = Proceedings of the North-Caucasian Plant Protection Unit. 1927;3:123-171 (in Russian)

49. Sviridenko P.A. The greater Caucasus ground squirrel Citellus musicus Menet. and the origin of the mountain steppe. Zoologičeskij Zhurnal = Zoological Journal (Moscow). 1937;16(3):448-482 (in Russian)

50. Suchard M.A., Lemey P., Baele G., Ayres D.L., Drummond A.J., Rambaut A. Bayesian phylogenetic and phylodynamic data integration using BEAST 1.10. Virus Evol. 2018;4(1):vey016. doi 10.1093/ve/vey016

51. Tajima F. Statistical method for testing the neutral mutation hypothesis by DNA polymorphism. Genetics. 1989;123(3):585-595. doi 10.1093/genetics/123.3.585

52. Tembotov A.K., Ivanov V.G., Ivanov I.V., Tembotova E.Zh. On the distribution and geographical variability of the little ground squirrel of the Northern Caucasus. Byulleten MOIP = Bulletin of Moscow Society of Naturalists. Biological Series. 1969;74(5):28-41 (in Russian)

53. Tembotova F.A., Kononenko E.P. Mammals of steppe ecosystems under threat of extinction in the North Caucasus. Izvestiya Samarskogo Nauchnogo Tsentra RAN = Izvestia of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences. 2017;19(5/2):253-259 (in Russian)

54. Tembotova F.A., Gudova M.S., Amshokova A.Kh., Khalidov A.Kh. Genetic diversity of the little ground squirrel Spermophilus pygmaeus Pallas, 1779 (Sciuridae, Rodentia) in the Northern Caucasus. Russ J Genet. 2024;60(7):908-919. doi 10.1134/S1022795424700340

55. Tsvirka M.V., Korablev V.P. A case of chromosomal speciation in little suslik (Spermophilus pygmaeus (Pallas 1832)) and Caucasian mountain suslik (Spermophilus musicus (Menetries 1832)) (Rodentia, Sciuridae). Zoologičeskij Zhurnal = Zoological Journal (Moscow). 2014;93(7):917-925. doi 10.7868/S0044513414070150 (in Russian)

56. Tsvirka M.V., Korablev V.P., Chelomina G.N. Genetic differentiation of closely related ground squirrel species Spermophilus musicus, S. pygmaeus, and S. suslicus (Rodentia, Sciuridae). In: Systematics, Phylogeny and Paleontology of Small Mammals. St. Petersburg, 2003;228-230 (in Russian)

57. Varshavskii S.N. The age of little souslik settlements in different landscape zones in connection with the dissemination and history of the species range. Byulleten MOIP = Bulletin of Moscow Society of Naturalists. Biological Series. 1963;68(5):3-14 (in Russian)

58. Vereshchagin N.K. The Mammals of the Caucasus. A History of the Evolution of the Fauna. Moscow; Leningrad, 1959 (in Russian)

59. Vinogradov B.S., Argiropulo A.I. Guide to Rodents. Fauna of the USSR. Mammals. Moscow: Nauka Publ., 1941 (in Russian)

60. Vorontsov N.N., Lyapunova E.A. Chromosomes of Palaearctic ground squirrels (Citellus, Marmotinae, Sciuridae, Rodentia). In: Mammals: Evolution, Karyology, Faunistics, Systematics. Novosibirsk, 1969;41-47 (in Russian)

61. Willi Y., Van Buskirk J., Hoffmann A.A. Limits to the adaptive potential of small populations. Annu Rev Ecol Evol Syst. 2006;37(1): 433-458. doi 10.1146/annurev.ecolsys.37.091305.110145

62. Yin Y., Jiang W., Zhang Z., Li Y., Twenke B., Turghan M., Yang W., Liu B. The divergence of small mammals in Xinjiang, China, as revealed by phylogentic analyses of COI and Cytb. Anim Biol. 2014; 64(2):163-176. doi 10.1163/15707563-00002435