Новый молекулярный маркер для филогенетических исследований стрекоз (Insecta, Odonata), включающий части консервативных генов гистонов Н3 и Н4 и спейсер между ними, применимый и к другим организмам

Несмотря на значительный прогресс в геномных исследованиях, до сих пор существует потребность в молекулярных маркерах, удобных для секвенирования по Сэнгеру и позволяющих делать филогенетические реконструкции на коротких эволюционных дистанциях. Предложен новый молекулярный маркер, район генов гистонов Н3 и Н4, содержащий части кодирующих последовательностей генов гистонов Н3 и Н4 и некодирующий спейсер между ними. Он может быть удобен для молекулярно-филогенетических исследований на родовом, видовом и даже внутривидовом уровне у насекомых и некоторых других групп, в том числе из других типов. Высококонсервативные кодирующие последовательности гистоновых генов обеспечивают универсальность праймеров и однозначность первичного выравнивания, тогда как вариабельный некодирующий спейсер содержит достаточно изменчивости для анализа на коротких эволюционных дистанциях. У насекомых гены гистонов находятся в гистоновом повторе, тандемно повторенном в десятках или сотнях копий в так называемом гистоновом кластере. Это обеспечивает высокую концентрацию матрицы для нового маркера в препаратах геномной ДНК. Однако порядок и ориентация конкретных генов у разных отрядов изменчива, что налагает определенные ограничения на использование предлагаемого маркера. В нашей работе эффективность маркера продемонстрирована на материале отряда стрекоз (Odonata), где он хорошо разрешил семейства, роды и виды. Новый маркер также выявил интересный паттерн взаимоотношения двух видов рода Sympetrum, S. croceolum и S. uniforme, показав последовательности последнего в качестве ветви среди последовательностей первого. Та же комбинация разработанных нами оригинальных праймеров будет работать и в отряде двукрылых (Diptera).

1. Avise J.C. Phylogeography: retrospect and prospect. J Biogeogr. 2009; 36:3-15. doi 10.1111/j.1365-2699.2008.02032.x Ballard J.W.O., Whitlock M.C. The incomplete natural history of mitochondria. Mol Ecol. 2004;13:729-744. doi 10.1046/j.1365-294x. 2003.02063.x

2. Berdnikov V.A. Evolution and Progress. Sofia; Moscow: Pensoft, 1999 Bybee S.M., Kalkman V.J., Erickson R.J., Frandsen P.B., Breinholt J.W., Suvorov A., Dijkstra K.B., … Abbott J.C., Sanchez Herrera M., Lemmon A.R., Moriarty Lemmon E., Ware J.L. Phylogeny and classification of Odonata using targeted genomics. Mol Phyl Evol. 2021;160:107115. doi 10.1016/j.ympev.2021.107115

3. Carle F.L., Kjer K.M., May M.L. A molecular phylogeny and classification of Anisoptera. Arthropod Syst Phylo. 2015;73(2):281-301. doi 10.3897/asp.73.e31805

4. Cheng Y.-C., Chen M.-Y., Wang J.-F., Liang A.P., Lin C.-P. Some mitochondrial genes perform better for damselfly phylogenetics: species- and population-level analyses of four complete mitogenomes of Euphaea sibling species. Syst Entomol. 2018;43(4):702-715. doi 10.1111/syen.12299

5. Cheng Z., Li Q., Deng J., Liu Q., Huang X. The devil is in the details: Problems in DNA barcoding practices indicated by systematic evaluation of insect barcodes. Front Ecol Evol. 2023;11:1149839. doi 10.3389/fevo.2023.1149839

6. Chevreux B., Wetter T., Suhai S. Genome sequence assembly using trace signals and additional sequence information. In: Computer Science and Biology: Proceedings of the German Conference on Bioinformatics (GCB). 1999;99:45-56

7. Deng J., Assandri G., Chauhan P., Futahashi R., Galimberti A., Hansson B., Lancaster L.T., Takahashi Y., Svensson E.I., Douploy A. Wolbachia-driven selective sweep in a range expanding insect species. BMC Ecol Evol. 2021;21:181. doi 10.1186/s12862-021-01906-6

8. Dijkstra K.D.B., Bechly G., Bybee S.M., Dow R.A., Dumont H.J., Fleck G., Garrison R.W., … Theischinger G., Trueman J.W.H., Van Tol J., Von Ellenrieder N., Ware J. The classification and diversity of dragonflies and damselflies (Odonata). Zootaxa. 2013;3703(1): 36-45. doi 10.11646/zootaxa.3703.1.9

9. Dijkstra J.P., Kalkman V. Taxonomy. In: Boudot J.P., Kalkman V.J. (Eds). Atlas of the European dragonflies and damselflies. The Netherlands: KNNNV Publishing, 2015;15-25 Doenecke D., Albig V., Bode C., Drabent B., Franke K., Gavenis K., Witt O. Histones: genetic diversity and tissue-specific gene expression. Histochem Cell Biol. 1997;107:1-10. doi 10.1007/s0041800 50083

10. Dow R.A., Butler S.G., Reels G.T., Steinhoff O.M., Stokvis F., Unggang L. Previously unpublished Odonata records from Sarawak, Borneo, part IV: Bintulu Division including the Planted Forest Project and Similajau National Park. J Int Dragonfly Fund. 2019;27: 1-66

11. Dubatolov V.V., Kosterin O.E. Nemoral species of Lepidoptera (Insecta) in Siberia: a novel view on their history and the timing of their range disjunctions. Entomol Fennica. 2000;11(3):141-166. doi 10.33338/ef.84061

12. Dumont H.J., Vierstraete A., Vanfleteren J.R. Molecular phylogeny of the Odonata (Insecta). Syst Entomol. 2010;35(1):6-18. doi 10.1111/ j.1365-3113.2009.00489.x

13. Eirín-López J.M., González-Romero R., Dryhurst D., Méndez J., Ausio J. Long-term evolution of histone families: old notions and new insights into their mechanisms of diversification across euka­ ryotes. In: Pontarotti P. (Ed.). Evolutionary Biology: Concept, Modeling, and Application. Heidelberg: Springer, 2009;139-162. doi 10.1007/978-3-642-00952-5_8

14. Eldredge N., Gould S.L. Punctuated equilibria: an alternative to phyletic gradualism. In: Schopf T.J.M. (Ed.). Models in Palaeobiology. San Francisco: Freeman, Cooper & Co., 1972;82-115

15. Ferreira S., Lorenzo-Carballa M.O., Torres-Cambas Y., Cordero-Rivera A., Thompson D.J., Watts P.C. New EPIC nuclear DNA sequence markers to improve the resolution of phylogeographic studies of coenagrionids and other odonates. Int J Odonatol. 2014;17(2-3): 135-147. doi 10.1080/13887890.2014.950698

16. Ferreira S., Boudot J.-P., El Haissoufi M., Alves P.C., Thompson D.J., Watts P.C. Genetic distinctiveness of the damselfly Coenagrion puella in North Africa: an overlooked and endangered taxon. Conserv Genet. 2016;17:985-991. doi 10.1007/s10592-016-0826-5

17. Futahashi R., Kawahara-Miki R., Kinoshita M., Yoshitake K., Yajima S., Arikawa K., Fukatsu T. Extraordinary diversity of visual opsin genes in dragonflies. Proc Natl Acad Sci USA. 2015;112(11): E1247-E1256. doi 10.1073/pnas.1424670112

18. Galimberti A., Assandri G., Maggioni D., Ramazotti F., Baroni D., Bazzi G., Chiandetti I., … Ramellini S., Santinelli R., Soldato G., Surdo S., Casiraghi M. Italian odonates in the Pandora’s box: a comprehensive DNA barcoding inventory shows taxonomic warnings at the Holarctic scale. Mol Ecol Resour. 2021;21(1):183-200. doi 10.1111/1755-0998.13235

19. Geiger M., Koblmüller S., Assandri G., Chovanec A., Ekrem T., Fischer I., Galimberti A., … Sittenthaler M., Stur E., Tończyk G., Zangl L., Moriniere J. Coverage and quality of DNA barcode references for Central and Northern European Odonata. PeerJ. 2021; 9:e11192. doi 10.7717/peerj.11192

20. Goodenough U. Genetics. Hong Kong: CBS College Publishing, 1984 Gurdon C., Svab Z., Feng Y., Kumar D., Maliga P. Cell-to-cell movement of mitochondria in plants. Proc Natl Acad Sci USA. 2016; 113(12):3395-3400. doi 10.1073/pnas.1518644113

21. Hovmöller R., Johansson F. A phylogenetic perspective on larval spine morphology in Leucorrhinia (Odonata: Libellulidae) based on ITS1, 5.8s and ITS2 rDNA sequences. Mol Phyl Evol. 2004;30(3): 653-662. doi 10.1016/S1055-7903(03)00226-4

22. Karube H., Futahashi R., Sasamoto A., Kawashima I. Taxonomic revision of Japanese Odonata species, based on nuclear and and mitochondrial gene genealogies and morphological comparison with allied species. Part I. Tombo. 2012;54:75-106

23. Kohli M., Letsch H., Greve C., Bethoux O., Deregnaucourt I., Liu S., Zhou X., … Rust J., Wappler T., Yu X., Misof B., Ware J. Evolutionary history and divergence times of Odonata (dragonflies and damselflies) revealed through transcriptomics. iScience 2021;24(11): 103324. doi 10.1016/j.isci.2021.103324

24. Kosterin O.E. Discovery of East-Asiatic dragonfly (Odonata, Libellulidae) at the Manzherock Lake (Altay). In: Cherepanov A.I. (Ed.). Nasekomye, kleshchi i gel’minty. Novye i maloizvestnye vidy fauny Sibiri. Novosibirsk: Nauka, 1987;57-63 [in Russian]

25. Kosterin O.E. Western range limits and isolates of eastern odonate species in Siberia and their putative origins. Odonatologica. 2002; 34(3):219-242

26. Larkin M.A., Blackshields G., Brown N.P., Chenna R., McGettigan P.A., McWilliam H., Valentin F., Wallace I.M., Wilm A., Lopez R., Thompson J.D., Gibson T.J., Higgins D.G. Clustal W and Clustal X version 2.0. Bioinformatics. 2007;23(21):2947-2948. doi 10.1093/bioinformatics/btm404

27. Lorenzo-Carballa M.O., Sanmartín-Villar I., Cordero-Rivera A. Molecular and morphological analyses support different taxonomic units for Asian and Australo-Pacific forms of Ischnura aurora (Odonata, Coenagrionidae). Diversity. 2022;14(8):606. doi 10.3390/d14080606

28. Lowe C.D., Harvey I.F., Thompson D.J., Watts P.C. Strong genetic divergence indicates that congeneric damselflies Coenagrion puella and C. pulchellum (Odonata: Zygoptera: Coenagrionidae) do not hybridise. Hydrobiologia. 2008;605:55-63. doi 10.1007/s10750-008-9300-9

29. Mayr E. Zoological species and evolution. Cambridge, Massachusetts: The Belknap Press of Harward University Press, 1963 Needham J.G., Fischer E. The nymphs of North American libelluline dragonflies. Trans Am Entomol Soc. 1936;62(2):107-116

30. Onishko V., Kosterin O. Dragonflies of Russia. Illustrated Photo Guide. Moscow: Phyton XXI, 2021 [in Russian] Ožana S., Dolný A., Pánek T. Nuclear copies of mitochondrial DNA as a potential problem for phylogenetic and population genetic studies of Odonata. Syst Entomol. 2022;47(4):591-602. doi 10.1111/syen. 12550

31. Pilgrim E.M., von Dohlen C.D. Phylogeny of the dragonfly genus Sympetrum (Odonata: Libellulidae). Org Divers Evol. 2012;12:281- 295. doi 10.1007/s13127-012-0081-7

32. Popova O.N., Haritonov A.Y. On the distribution of Sympetrum croceolum in the Russian part of its range (Odonata: Libellulidae). Odonatologica. 2020;49(1/2):29-49. doi 10.5281/zenodo.3823325

33. Schmidt E. Generic reclassification of some Westpalearctic Odonata taxa in view of their Nearctic affinities. Adv Odonatol. 1987;3(1): 135-145

34. Schneider T., Vierstraete A., Kosterin O.E, Ikemeyer D., Hu F.-S., Snegovaya N., Dumont H.J. Molecular phylogeny of Holarctic Aeshnidae with a focus on the West Palaearctic and some remarks on its genera worldwide (Aeshnidae, Odonata). Diversity. 2023;15(9): 950. doi 10.3390/d15090950

35. Solovyev V.I., Bogdanova V.S., Dubatolov V.V., Kosterin O.E. Range of a Palearctic uraniid moth Eversmannia exornata (Lepidoptera: Uraniidae: Epipleminae) was split in the Holocene, as evaluated using histone H1 and COI genes with reference to the Beringian disjunction in the genus Oreta (Lepidoptera: Drepanidae). Org Divers Evol. 2015;15(2):285-300. doi 10.1007/s13127-014-0195-1

36. Solovyev V.I., Dubatolov V.V., Vavilova V.Y., Kosterin O.E. Estimating range disjunction time of the Palaearctic Admirals (Limenitis L.) with COI and histone H1 genes. Org Divers Evol. 2022;22:975- 1002. doi 10.1007/s13127-022-00565-9

37. Staden R., Judge D.P., Bonfield J.K. Managing sequencing projects in the GAP4 environment. In: Krawetz S.A., Womble D.D. (Eds). Introduction to Bioinformatics. Human Press Inc., 2023;327-224. doi 10.1007/978-1-59259-335-4_20

38. Stein G.S., Stein J.L., Marzluff W.F. (Eds). Histone Genes: Structure, Organization, and Regulation. New York: Willey, 1984 Tamura K., Stecher G., Peterson D., Kumar S. MEGA6: molecular evolutionary genetics analysis version 6.0. Mol Biol Evol. 2013;30: 2725-2729. doi 10.1093/molbev/mst197