Дифференциальный профиль экспрессии генов транскрипционных факторов подсемейства DREB2 в динамике солевого стресса и послестрессового восстановления растений томата

В ответ на стрессовое воздействие в геноме растения происходят эпигенетические модификации, вместе формирующие стрессовую память, которая может наследоваться и повышает эффективность защитной реакции растения на повторные стрессовые события. Гены, чья экспрессия становится мишенью эпигенетических модификаций, служат биомаркерами стрессовой памяти. Их характерными признаками считаются профиль экспрессии, различающийся между ответами на первичное и повторное стрессовые события, а также длительное удерживание изменений после отмены стресса. Томат (Solanum lycopersicum L.) – важная овощная культура, урожайность которой снижается при засолении почв. К генам, индуцируемым солевым стрессом, относятся гены транскрипционных факторов подсемейства DREB2 (DEHYDRATION-RESPONSIVE ELEMENT-BINDING PROTEIN 2). В настоящей работе проведена оценка генов SlDREB2 томата как возможных генов-маркеров памяти о солевом стрессе. Для этого в листьях растений двух сортов, Гном и Отрадный, с разной степенью солеустойчивости была определена экспрессия генов SlDREB16, 20, 22, 24, 43, 44 и 46 в ответ на 24-ч воздействие NaCl и в динамике продолжительного (14 дней) послестрессового периода восстановления. Выявлены значительные генотип специфичные колебания уровней транскриптов генов как в контроле, так и в подвергнутых стрессу растениях. Показано, что в процессе длительной фазы памяти экспрессия генов возвращается к контрольным показателям либо временно (SlDREB24, 44 и 46 у среднеустойчивого сорта Гном через 7 дней; через 14 дней экспрессия снова меняется), либо медленно (SlDREB16 и 43 у высокоустойчивого сорта Отрадный через 14 дней восстановления). Было определено, что только два гена, SlDREB22 и 46, имеют сходный между сортами паттерн колебаний экспрессии в динамике стресса и восстановления, а ген SlDREB20 не экспрессируется ни в контроле, ни в опыте. Полученные данные позволили предположить, что гены подсемейства SlDREB2, кроме SlDREB20, участвуют в ответе S. lycopersicum на солевой стресс генотип-специфичным образом и могут служить маркерами стрессовой памяти, сцепленными с эпигенетической регуляцией адаптации томата к солевому стрессу. Гены SlDREB16, 28, 43 и 44 могут вносить вклад в определение различий в механизме регуляции ответа растений на солевой стресс между солеустойчивыми генотипами S. lycopersicum. Полученные результаты могут стать основой для дальнейших исследований роли генов SlDREB2 в эпигенетической регуляции адаптации растений томата к солевому стрессу, что может быть использовано в селекции солеустойчивых сортов.

1. Aina O., Bakare O.O., Fadaka A.O., Keyster M., Klein A. Plant bio markers as early detection tools in stress management in food crops: A review. Planta. 2024;259(3):60. doi 10.1007/s00425-024-04333-1

2. Akbudak M.A., Filiz E., Kontbay K. DREB2 (dehydration-responsive element-binding protein 2) type transcription factor in sorghum (Sorghum bicolor): genome-wide identification, characterization and expression profiles under cadmium and salt stresses. 3 Biotech. 2018;8(10):426. doi 10.1007/s13205-018-1454-1

3. Anisimova O.K., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z., Filyushin M.A. Identification of chalcone synthase genes from garlic (Allium sati vum L.) and their expression levels in response to stress factors. Acta Nat. 2025;17(2):4-14. doi 10.32607/actanaturae.27639

4. Bai Y., Sunarti S., Kissoudis C., Visser R.G.F., van der Linden C.G. The role of tomato WRKY genes in plant responses to combined abio tic and biotic stresses. Front Plant Sci. 2018;9:801. doi 10.3389/fpls.2018.00801

5. Baillo E.H., Kimotho R.N., Zhang Z., Xu P. Transcription factors asso ciated with abiotic and biotic stress tolerance and their potential for crops improvement. Genes (Basel). 2019;10(10):771. doi 10.3390/genes10100771

6. Bäurle I., Trindade I. Chromatin regulation of somatic abiotic stress memory. J Exp Bot. 2020;71(17):5269-5279. doi 10.1093/jxb/eraa098

7. Borsani O., Cuartero J., Fernández J.A., Valpuesta V., Botella M.A. Identification of two loci in tomato reveals distinct mechanisms for salt tolerance. Plant Cell. 2001;13(4):873-887. doi 10.1105/tpc.13.4.873

8. Calone R., Mircea D.M., González-Orenga S., Boscaiu M., Zuzunaga Rosas J., Barbanti L., Vicente O. Effect of recurrent salt and drought stress treatments on the endangered halophyte Limonium anguste bracteatum Erben. Plants (Basel). 2023;12(1):191. doi 10.3390/plants12010191

9. Chen Y., Li C., Yi J., Yang Y., Lei C., Gong M. Transcriptome response to drought, rehydration and re-dehydration in potato. Int J Mol Sci. 2019;21(1):159. doi 10.3390/ijms21010159

10. Ding Y., Liu N., Virlouvet L., Riethoven J.J., Fromm M., Avramova Z. Four distinct types of dehydration stress memory genes in Arabi dopsis thaliana. BMC Plant Biol. 2013;13:229. doi 10.1186/14712229-13-229

11. Ding Y., Virlouvet L., Liu N., Riethoven J.J., Fromm M., Avramova Z. Dehydration stress memory genes of Zea mays; comparison with Arabidopsis thaliana. BMC Plant Biol. 2014;14:141. doi 10.1186/ 1471-2229-14-141

12. Dubouzet J.G., Sakuma Y., Ito Y., Kasuga M., Dubouzet E.G., Miura S., Seki M., Shinozaki K., Yamaguchi-Shinozaki K. OsDREB genes in rice, Oryza sativa L., encode transcription activators that function in drought-, high-salt- and cold-responsive gene expression. Plant J. 2003;33(4):751-763. doi 10.1046/j.1365-313x.2003.01661.x

13. Efremov G.I., Slugina M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Dif ferential regulation of phytoene synthase PSY1 during fruit caro tenogenesis in cultivated and wild tomato species (Solanum section Lycopersicon). Plants (Basel). 2020;9(9):1169 doi 10.3390/plants9091169

14. Filyushin M.A., Shagdarova B.T., Shchennikova A.V., Il’ina A.V., Kochieva E.Z., Varlamov V.P. Pretreatment with chitosan prevents Fusarium infection and induces the expression of chitinases and β-1,3-glucanases in garlic (Allium sativum L.). Horticulturae. 2022; 8(5):383. doi 10.3390/horticulturae8050383

15. Filyushin M.A., Anisimova O.K., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. DREB1 and DREB2 genes in garlic (Allium sativum L.): Genome wide identification, characterization, and stress response. Plants (Basel). 2023;12(13):2538. doi 10.3390/plants12132538

16. Friedrich T., Faivre L., Bäurle I., Schubert D. Chromatin-based mecha nisms of temperature memory in plants. Plant Cell Environ. 2019; 42(3):762-770. doi 10.1111/pce.13373

17. Gallusci P., Agius D.R., Moschou P.N., Dobránszki J., Kaiserli E., Mar tinelli F. Deep inside the epigenetic memories of stressed plants. Trends Plant Sci. 2023;28(2):142-153. doi 10.1016/j.tplants.2022.09.004 Guo M., Wang X.S., Guo H.D., Bai S.Y., Khan A., Wang X.M., Gao Y.M., Li J.S. Tomato salt tolerance mechanisms and their po tential applications for fighting salinity: A review. Front Plant Sci. 2022;13:949541. doi 10.3389/fpls.2022.949541

18. Hassan S., Berk K., Aronsson H. Evolution and identification of DREB transcription factors in the wheat genome: modeling, docking and simulation of DREB proteins associated with salt stress. J Biomol Struct Dyn. 2022;40(16):7191-7204. doi 10.1080/07391102.2021.1894980

19. Ismail A.M., Horie T. Genomics, physiology, and molecular breeding approaches for improving salt tolerance. Annu Rev Plant Biol. 2017; 68:405-434. doi 10.1146/annurev-arplant-042916-040936 Jacques C., Salon C., Barnard R.L., Vernoud V., Prudent M. Drought stress memory at the plant cycle level: A review. Plants (Basel). 2021;10(9):1873. doi 10.3390/plants10091873

20. Kudo M., Kidokoro S., Yoshida T., Mizoi J., Todaka D., Fernie A.R., Shinozaki K., Yamaguchi-Shinozaki K. Double overexpression of DREB and PIF transcription factors improves drought stress toler ance and cell elongation in transgenic plants. Plant Biotechnol J. 2017;15(4):458-471. doi 10.1111/pbi.12644

21. Maqsood H., Munir F., Amir R., Gul A. Genome-wide identification, comprehensive characterization of transcription factors, cis-regu latory elements, protein homology, and protein interaction network of DREB gene family in Solanum lycopersicum. Front Plant Sci. 2022;13:1031679. doi10.3389/fpls.2022.1031679

22. Matsukura S., Mizoi J., Yoshida T., Todaka D., Ito Y., Maruyama K., Shinozaki K., Yamaguchi-Shinozaki K. Comprehensive analysis of rice DREB2-type genes that encode transcription factors involved in the expression of abiotic stress-responsive genes. Mol Genet Genomics. 2010;283(2):185-196. doi 10.1007/s00438-009-0506-y

23. Shi Y., Ding Y., Yang S. Molecular regulation of CBF signaling in cold acclimation. Trends Plant Sci. 2018;23(7):623-637. doi 10.1016/j.tplants.2018.04.002

24. Sun N., Sun X., Zhou J., Zhou X., Gao Z., Zhu X., Xu X., Liu Y., Li D., Zhan R., Wang L., Zhang H. Genome-wide characterization of pep per DREB family members and biological function of CaDREB32 in response to salt and osmotic stresses. Plant Physiol Biochem. 2025;222:109736. doi 10.1016/j.plaphy.2025.109736

25. Villagómez-Aranda A.L., Feregrino-Pérez A.A., García-Ortega L.F., González-Chavira M.M., Torres-Pacheco I., Guevara-González R.G. Activating stress memory: eustressors as potential tools for plant breeding. Plant Cell Rep. 2022;41(7):1481-1498. doi 10.1007/s00299-022-02858-x

26. Virlouvet L., Avenson T.J., Du Q., Zhang C., Liu N., Fromm M., Avramova Z., Russo S.E. Dehydration stress memory: gene networks linked to physiological responses during repeated stresses of Zea mays. Front Plant Sci. 2018;9:1058. doi 10.3389/fpls.2018.01058

27. Zhu Z., Dai Y., Yu G., Zhang X., Chen Q., Kou X., Mehareb E.M., Raza G., Zhang B., Wang B., Wang K., Han J. Dynamic physiological and transcriptomic changes reveal memory effects of salt stress in maize. BMC Genomics. 2023;24(1):726. doi 10.1186/s12864023-09845-w

28. Zuo D.D., Ahammed G.J., Guo D.L. Plant transcriptional memory and associated mechanism of abiotic stress tolerance. Plant Physiol Bio chem. 2023;201:107917. doi 10.1016/j.plaphy.2023.107917