Новые аргументы в дискуссии о природе пикобирнавирусов

Пикобирнавирусы (ПБВ) из семейства Picobirnaviridae находят у самых разных хозяев – высших и низших эукариот, а также в грибах и бактериях. Однако среди ученых в отношении ПБВ на сегодняшний день нет однозначного понимания, кто является их истинным хозяином. Принадлежность ПБВ к вирусам высших эукариот не доказана, поскольку не подобраны ни культура животных клеток для их размножения, ни животное-гнотобионт. В связи с обнаружением прокариотических участков (мотивов) в сегментах генома ПБВ было высказано предположение о прокариотической природе их хозяев. Однако и это открытие не закрепило одного конкретного хозяина за ПБВ, так как затем были обнаружены ПБВ-подобные геномы, не характерные для изученных штаммов ПБВ, – с митохондриальным генетическим кодом, свойственным низшим эукариотам (плесени и беспозвоночным). А недавно появилась новая версия происхождения ПБВ от вирусов позвоночных и грибов, отрицающая их фаговую природу. Для понимания природы генетически разнородных штаммов ПБВ, обнаруженных у разных организмов, исследователи руководствовались информацией о присутствии специфических для вирусного семейства мотивов в геноме, используемом генетическом коде и способе распространения. Существующая в настоящее время информация вселяет уверенность в скором завершении продолжающейся дискуссии о возможных хозяевах ПБВ. В частности, недавно появилась гипотеза, демонстрирующая вероятный механизм замены генетического кода у РНК-вирусов, которая позволяет объяснить происхождение форм ПБВ с митохондриальным генетическим кодом, способных к репродукции в клетках низших эукариот на примере фагов. Однако еще не представлена эволюционно детерминированная модель, демонстрирующая путь формирования ПБВ с генетическим кодом клеток плесени и беспозвоночных. Этот эволюционный путь в представлении авторов данного обзора обусловлен эндосимбиотическими отношениями между предполагаемыми хозяевами ПБВ, способствующими горизонтальному распространению вируса. Цель нашей статьи – попытка описания возможного пути формирования из предковой формы ПБВ ее производных эволюционных форм, одни из которых унаследовали геном с прокариотическим мотивом и стандартным генетическим кодом, а другие обрели нестандартную форму генома с кодом низших эукариот. В статье делается акцент на ведущей роли горизонтальной передачи в формировании нестандартных промежуточных форм пикобирнавирусов.

1. Adriaenssens E.M., Farkas K., Harrison C., Jones D.L., Allison H.E., McCarthy A.J. Viromic analysis of wastewater input to a river catchment reveals a diverse assemblage of RNA viruses. mSystems. 2018;3(3):e00025-18. doi 10.1128/mSystems.00025-18

2. Al-Shayeb B., Sachdeva R., Chen L.X., Ward F., Munk P., Devoto A., Castelle C.J., … Lehours A.C., Warren L., Cate J.H.D., Santini J.M., Banfield J.F. Clades of huge phages from across Earth’s ecosystems. Nature. 2020;578(7795):425-431. doi 10.1038/s41586-020-2007-4

3. Bell N., Khamrin P., Kumthip K., Rojjanadumrongkul K., Nantachit N., Maneekarn N. Molecular detection and characterization of picobirnavirus in environmental water in Thailand. Clin Lab. 2020;66(5): 855-858. doi 10.7754/Clin.Lab.2019.191013

4. Bender A., Hajieva P., Moosmann B. Adaptive antioxidant methionine accumulation in respiratory chain complexes explains the use of a deviant genetic code in mitochondria. Proc Natl Acad Sci USA. 2008;105(43):16496-16501. doi 10.1073/pnas.0802779105

5. Bichet M.C., Adderley J., Avellaneda-Franco L., Magnin-Bougma I., Torriero-Smith N., Gearing L.J., Deffrasnes C., … Lin R.C., Patwa R., Moseley G.W., Doerig C., Barr J.J. Mammalian cells internalize bacteriophages and use them as a resource to enhance cellular growth and survival. PLoS Biol. 2023;21(10):e3002341. doi 10.1371/journal.pbio.3002341

6. Boros Á., Polgár B., Pankovics P., Fenyvesi H., Engelmann P., Phan T.G., Delwart E., Reuter G. Multiple divergent picobirnaviruses with functional prokaryotic Shine–Dalgarno ribosome binding sites present in cloacal sample of a diarrheic chicken. Virology. 2018; 525:62-72. doi 10.1016/j.virol.2018.09.008

7. Bruto M., Prigent-Combaret C., Luis P., Moënne-Loccoz Y., Muller D. Frequent, independent transfers of a catabolic gene from bacteria to contrasted filamentous eukaryotes. Proc Biol Sci. 2014;281(1789): 20140848. doi 10.1098/rspb.2014.0848

8. Cai X., Tian F., Teng L., Liu H., Tong Y., Le S., Zhang T. Cultivation of a lytic double-stranded RNA bacteriophage infecting Microvirgula aerodenitrificans reveals a mutualistic parasitic lifestyle. J Virol. 2021;95(17):e0039921. doi 10.1128/jvi.00399-21

9. Chen Y.-M., Sadiq S., Tian J.-H., Chen X., Lin X.-D., Shen J.-J., Chen H., … Xu Q.-Y., Wang W., Gao W.-H., Holmes E.C., Zhang Y.-Z. RNA virome composition is shaped by sampling ecotype. SSRN Electron J. 2021. doi 10.2139/ssrn.3934022

10. Dabrowska K., Switała-Jelen K., Opolski A., Weber-Dabrowska B., Gorski A. Bacteriophage penetration in vertebrates. J Appl Microbiol. 2005;98(1):7-13. doi 10.1111/j.1365-2672.2004.02422.x

11. Delmas B., Attoui H., Ghosh S., Malik Y.S., Mundt E., Vakharia V.N. ICTV virus taxonomy profile: Picobirnaviridae. J Gen Virol. 2019; 100(2):133-134. doi 10.1099/jgv.0.001186

12. Dolja V.V., Koonin E.V. Metagenomics reshapes the concepts of RNA virus evolution by revealing extensive horizontal virus transfer. Virus Res. 2018;244:36-52. doi 10.1016/j.virusres.2017.10.020

13. Duraisamy R., Akiana J., Davoust B., Mediannikov O., Michelle C., Robert C., Parra H.-J., Raoult D., Biagini P., Desnues C. Detection of novel RNA viruses from free-living gorillas, Republic of the Congo: genetic diversity of picobirnaviruses. Virus Genes. 2018;54(2):256- 271. doi 10.1007/s11262-018-1543-6

14. Gan T., Wang D. Picobirnaviruses encode proteins that are functional bacterial lysins. Proc Natl Acad Sci USA. 2023;120(37): e2309647120. doi 10.1073/pnas.2309647120

15. Ghosh S., Malik Y.S. The true host/s of picobirnaviruses. Front Vet Sci. 2021;7:615293. doi 10.3389/fvets.2020.615293

16. Górski A., Kniotek M., Perkowska-Ptasińska A., Mróz A., Przerwa A., Gorczyca W., Dabrowska K., Weber-Dabrowska B., Nowaczyk M. Bacteriophages and transplantation tolerance. Transplant Proc. 2006;38(1):331-333. doi 10.1016/j.transproceed.2005.12.073

17. Guajardo-Leiva S., Chnaiderman J., Gaggero A., Díez B. Metagenomic insights into the sewage RNA virosphere of a large city. Viruses. 2020;12(9):1050. doi 10.3390/v12091050

18. Kashnikov A.Yu., Epifanova N.V., Novikova N.A. On the nature of picobirnaviruses. Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov J Genet Breed. 2023;27(3):264-275. doi 10.18699/VJGB-23-32

19. Kleymann A., Becker A.A.M.J., Malik Y.S., Kobayashi N., Ghosh S. Detection and molecular characterization of picobirnaviruses (PBVs) in the mongoose: identification of a novel PBV using an alternative genetic code. Viruses. 2020;12(1):99. doi 10.3390/v12010099

20. Knox M.A., Wierenga J., Biggs P.J., Gedye K., Almeida V., Hall R., Kalema-Zikusoka G., Rubanga S., Ngabirano A., Valdivia-Granda W., Hayman D.T.S. Abundant dsRNA picobirnaviruses show little geographic or host association in terrestrial systems. Infect Genet Evol. 2023;112:105456. doi 10.1016/j.meegid.2023.105456

21. Kollmar M., Mühlhausen S. Nuclear codon reassignments in the genomics era and mechanisms behind their evolution. BioEssays. 2017;39(5):1600221. doi 10.1002/bies.201600221

22. Koonin E.V., Dolja V.V., Krupovic M. Origins and evolution of viruses of eukaryotes: the ultimate modularity. Virology. 2015;479-480: 2-25. doi 10.1016/j.virol.2015.02.039

23. Koonin E.V., Dolja V.V., Krupovic M., Varsani A., Wolf Y.I., Yutin N., Zerbini F.M., Kuhn J.H. Global organization and proposed megataxonomy of the virus world. Microbiol Mol Biol Rev. 2020;84(2): e00061-19. doi 10.1128/MMBR.00061-19

24. Korkmaz G., Holm M., Wiens T., Sanyal S. Comprehensive analysis of stop codon usage in bacteria and its correlation with release factor abundance. J Biol Chem. 2014;289(44):30334-30342. doi 10.1074/jbc.M114.606632

25. Krishnamurthy S.R., Wang D. Extensive conservation of prokaryotic ribosomal binding sites in known and novel picobirnaviruses. Virology. 2018;516:108-114. doi 10.1016/j.virol.2018.01.006

26. Kumar N., Mascarenhas J.D.A.P., Ghosh S., Masachessi G., da Silva Bandeira R., Nates S.V., Dhama K., Singh R.K., Malik Y.S. Picobirnavirus. In: Malik Y.S., Singh R.K., Dhama K. (Eds) Animal-Origin Viral Zoonoses. Singapore: Springer, 2020;291-312. doi 10.1007/978-981-15-2651-0_13

27. Le Lay C., Shi M., Buček A., Bourguignon T., Lo N., Holmes E.C. Unmapped RNA virus diversity in termites and their symbionts. Viruses. 2020;12(10):1145. doi 10.3390/v12101145

28. Li H., Miao M.X., Jia C.L., Cao Y.B., Yan T.H., Jiang Y.Y., Yang F. Interactions between Candida albicans and the resident microbiota. Front Microbiol. 2022;13:930495. doi 10.3389/fmicb.2022.930495

29. Luo X.L., Lu S., Jin D., Yang J., Wu S.S., Xu J. Marmota himalayana in the Qinghai-Tibetan plateau as a special host for bi-segmented and unsegmented picobirnaviruses. Emerg Microbes Infect. 2018; 7(1):20. doi 10.1038/s41426-018-0020-6

30. Luque D., Mata C.P., Suzuki N., Ghabrial S.A., Castón J.R. Capsid structure of dsRNA fungal viruses. Viruses. 2018;10(9):481. doi 10.3390/v10090481

31. Mahar J.E., Shi M., Hall R.N., Strive T., Holmes E.C. Comparative analysis of RNA virome composition in rabbits and associated ectoparasites. J Virol. 2020;94(11):e02119-19. doi 10.1128/JVI.02119-19

32. Malik Y.S., Kumar N., Sharma K., Dhama K., Shabbir M.Z., Ganesh B., Kobayashi N., Banyai K. Epidemiology, phylogeny and evolution of emerging enteric Picobirnaviruses of animal origin and their relationship to human strains. Biomed Res Int. 2014;2014:780752. doi 10.1155/2014/780752

33. McCutcheon J.P., Moran N.A. Extreme genome reduction in symbiotic bacteria. Nat Rev Microbiol. 2011;10(1):13-26. doi 10.1038/nrmicro2670

34. Neri U., Wolf Y.I., Roux S., Camargo A.P., Lee B., Kazlauskas D., Chen I.M., … Krupovic M., Dolja V.V., Kyrpides N.C., Koonin E.V., Gophna U. Expansion of the global RNA virome reveals diverse clades of bacteriophages. Cell. 2022;185(21):4023-4037.e18. doi 10.1016/j.cell.2022.08.023

35. Novikova N.A., Epifanova N.V., Fedorova O.F., Golitsyna L.N., Kupriianova N.V. The detection of picobirnavirus by RNA electrophoresis in polyacrylamide gel. Voprosy Virusologii = Problems of Virology. 2003;48(6):41-43 (in Russian)

36. Pearson M.N., Beever R.E., Boine B., Arthur K. Mycoviruses of filamentous fungi and their relevance to plant pathology. Mol Plant Pathol. 2009;10(1):115-128. doi 10.1111/j.1364-3703.2008.00503.x

37. Pereira H.G., Fialho A.M., Flewett T.H., Teixeira J.M.S., Andrade Z.P. Novel viruses in human faeces. Lancet. 1988;332(8602):103-104. doi 10.1016/S0140-6736(88)90032-3

38. Perez L.J., Cloherty G.A., Berg M.G. Parallel evolution of picobirnaviruses from distinct ancestral origins. Microbiol Spectr. 2023;11(6): e02693-23. doi 10.1128/spectrum.02693-23

39. Peters S.L., Borges A.L., Giannone R.J., Morowitz M.J., Banfield J.F., Hettich R.L. Experimental validation that human microbiome phages use alternative genetic coding. Nat Commun. 2022;13(1): 5710. doi 10.1038/s41467-022-32979-6

40. Reddy M.V., Gupta V., Nayak A., Tiwari S.P. Picobirnaviruses in animals: a review. Mol Biol Rep. 2023;50(2):1785-1797. doi 10.1007/s11033-022-08133-2

41. Sadiq S., Chen Y.M., Zhang Y.Z., Holmes E.C. Resolving deep evolutionary relationships within the RNA virus phylum Lenarviricota. Virus Evol. 2022;8(1):veac055. doi 10.1093/ve/veac055

42. Sadiq S., Holmes E.C., Mahar J.E. Genomic and phylogenetic features of the Picobirnaviridae suggest microbial rather than animal hosts. Virus Evol. 2024;10(1):veae033. doi 10.1093/ve/veae033

43. Shackelton L.A., Holmes E.C. The role of alternative genetic codes in viral evolution and emergence. J Theor Biol. 2008;254(1):128-134. doi 10.1016/j.jtbi.2008.05.024

44. Shi M., Lin X.D., Tian J.H., Chen L.J., Chen X., Li C.X., Qin X.C., … Buchmann J., Wang W., Xu J., Holmes E.C., Zhang Y.-Z. Redefining the invertebrate RNA virosphere. Nature. 2016;540(7634):539-543. doi 10.1038/nature 20167

45. Shi M., Lin X.D., Chen X., Tian J.H., Chen L.J., Li K., Wang W., Eden J.S., Shen J.J., Liu L., Holmes E.C., Zhang Y.Z. The evolutionary history of vertebrate RNA viruses. Nature. 2018;556(7700): 197-202. doi 10.1038/s41586-018-0012-7

46. Shulgina Y., Eddy S.R. A computational screen for alternative genetic codes in over 250,000 genomes. eLife. 2021;10:e71402. doi 10.7554/eLife.71402

47. Son M., Yu J., Kim K.-H. Five questions about Mycoviruses. PLoS Pathog. 2015;11(11):e1005172. doi 10.1371/journal.ppat.1005172

48. Taggart N.T., Crabtree A.M., Creagh J.W., Bizarria R. Jr., Li S., de la Higuera I., Barnes J.E., Shipley M.A., Boyer J.M., Stedman K.M., Ytreberg F.M., Rowley P.A. Novel viruses of the family Partitiviridae discovered in Saccharomyces cerevisiae. PLoS Pathog. 2023; 19(6):e1011418. doi 10.1371/journal.ppat.1011418

49. Ullah K., Mehmood A., Chen X., Dar M.A., Yang S., Zhang W. Detection and molecular characterization of picobirnaviruses in the wild birds: identification of a novel picobirnavirus possessing yeast mitochondrial genetic code. Virus Res. 2022;308:198624. doi 10.1016/j.virusres.2021.198624

50. Vainio E.J., Chiba S., Ghabrial S.A., Maiss E., Roossinck M., Sabanadzovic S., Suzuki N., Xie J., Nibert M. ICTV virus taxonomy profile: Partitiviridae. J Gen Virol. 2018;99(1):17-18. doi 10.1099/jgv.0.000985

51. Wang D. The enigma of picobirnaviruses: viruses of animals, fungi, or bacteria? Curr Opin Virol. 2022;54:101232. doi 10.1016/j.coviro.2022.101232

52. Wolf Y.I., Kazlauskas D., Iranzo J., Lucía-Sanz A., Kuhn J.H., Krupovic M., Dolja V.V., Koonin E.V. Origins and evolution of the global RNA virome. MBio. 2018;9(6):e02329-18. doi 10.1128/mBio.02329-18

53. Woo P.C.Y., Teng J.L.L., Bai R., Tang Y., Wong A.Y.P., Li K.S.M., Lam C.S.F., Fan R.Y.Y., Lau S.K.P., Yuen K.-Y. Novel picobirnaviruses in respiratory and alimentary tracts of cattle and monkeys with large intra- and inter-host diversity. Viruses. 2019;11(6):574. doi 10.3390/v11060574

54. Yinda C.K., Ghogomu S.M., Conceição-Neto N., Beller L., DeboutteW., Vanhulle E., Maes P., Van Ranst M., Matthijnssens J. Cameroonian fruit bats harbor divergent viruses, including rotavirus H, bastroviruses, and picobirnaviruses using an alternative genetic code. Virus Evol. 2018;4(1):vey008. doi 10.1093/ve/vey008

55. Yutin N., Benler S., Shmakov S.A., Wolf Y.I., Tolstoy I., Rayko M., Antipov D., Pevzner P.A., Koonin E.V. Analysis of metagenomeassembled viral genomes from the human gut reveals diverse putative CrAss-like phages with unique genomic features. Nat Commun. 2021;12(1):1044. doi 10.1038/s41467-021-21350-w