Анализ генной сети Neurogenesis:Prepattern, контролирующей первый этап формирования щетиночного узора у Drosophila melanogaster


https://doi.org/10.18699/VJ16.199

Полный текст:


Аннотация

Хитиновый покров насекомых не способен реагировать на раздражители, и приемниками сигналов из окружающей среды для них служат специализированные рецепторы. Дрозофила воспринимает тактильные стимулы посредством внешних сенсорных органов – микро- и макрохет, расположенных на голове и спинке (нотуме). Микрохеты многочисленны и образуют правильные ряды, ориентированные вдоль тела. Число макрохет относительно невелико, и их расположение на голове и нотуме строго определено. Макрохеты выполняют функцию механорецепторов, обеспечивающих мухе сохранение равновесия в полете. Набор макрохет называют щетиночным узором. Полноценный щетиночный узор взрослой Drosophila melanogaster складывается в результате многоступенчатого процесса. Основополагающая его стадия состоит в создании прообраза расположения будущих макрохет – препаттерна (предструктуры), представленного пронейральными кластерами. Пронейральные кластеры обособляются из массы клеток крыловых имагинальных дисков на стадии личинки третьего возраста и ранней предкуколки под действием факторов предструктуры, отождествляемых с транскрипционными факторами, направленно регулирующими экспрессию своих генов-мишеней в соответствующих районах. В статье впервые приведены результаты реконструкции и анализа генной сети, обеспечивающей процесс становления предструктуры, рассмотрены принципы ее организации и функционирования. Сеть насчитывает 80 объектов, связанных 109 регуляторными взаимодействиями. Ключевыми объектами сети, показывающими наибольшую связность с другими ее компонентами, являются пронейральные белки ASC, кодируемые генами achaete и scute, а также белки Decapentaplegic (Dpp) и Wingless (Wg). Структура сети характеризуется иерархической организацией и имеет по крайней мере три уровня управления. Функционирование сети как ансамбля генов в целом достигается координированной работой регуляторных контуров, осуществляющих как внутри-, так и межуровневый контроль активности генов. Результирующий эффект действия сети состоит в активации пронейральных генов комплекса AS-C, экспрессия которых отличает клетки пронейрального кластера от окружающих клеток эктодермы.


Об авторах

Д. П. Фурман
Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук» Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования «Новосибирский национальный исследовательский государственный университет»
Россия
Новосибирск, Россия


Т. А. Бухарина
Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук»
Россия
Новосибирск, Россия


Список литературы

1. Affolter M., Basler K. The Decapentaplegic morphogen gradient: from pattern formation to growth regulation. Nat. Rev. Genet. 2007;8(9): 663-674.

2. Akiyama T., Gibson M.C. Decapentaplegic and growth control in the developing Drosophila wing. Nature. 2015;527(7578):375-8. DOI 10.1038/nature15730.

3. Aldaz S., Morata G., Azpiazu N. The Pax-homeobox gene eyegone is involved in the subdivision of the thorax of Drosophila. Development. 2003;130:4473-4482.

4. Ayyar S., Negre B., Simpson P., Stollewerk A. An arthropod cis-regulatory element functioning in sensory organ precursor development dates back to the Cambria. BMC Biol. 2010;24:127. DOI 10.1186/1741-7007-8-127.

5. Ayyar S., Pistillo D., Calleja M., Brookfield A., Gittins K., Goldstone C., Simpson P. NF-κB/Rel- mediated regulation of the neural fate in Drosophila. PLoS One. 2007;2:e1178.

6. Bronstein R., Levkovitz L., Yosef N., Yanku M., Ruppin E., Sharan R., Westphal H., Oliver B., Segal D. Transcriptional regulation by CHIP/LDB complexes. PLoS Genetics. 2010;6:e1001063. DOI 10.1371/journal.pgen.1001063.

7. Bukharina T.A., Furman D.P. Genetical control of mechanoreceptors formation in Drosophila melanogaster – the description in database “Neurogenesis”. Informatsionnyy vestnik VOGiS = The Herald of Vavilov Society for Geneticists and Breeders. 2009;13(1):186-193 (in Russian).

8. Calleja M., Herranz H., Estella C., Casal J., Lawrence P., Simpson P., Morata G. Generation of medial and lateral dorsal body domains by the pannier gene of Drosophila. Development. 2000;127:3971-3980.

9. Calleja M., Renaud O., Usui K., Pistillo D., Morata G., Simpson P. How to pattern an epithelium: lessons from achaete-scute regulation on the notum of Drosophila. Gene. 2002;292(1-2):1-12.

10. Campbell G., Tomlinson A. Transducing the Dpp morphogen gradient in the wing of Drosophila: regulation of Dpp targets by brinker. Cell. 1999;96(4):553-562.

11. Cubadda Y., Heitzler P., Ray R.P., Bourouis M., Ramain P., Gelbart W., Simpson P., Haenlin M. u-shaped encodes a zinc finger protein that regulates the proneural genes achaete and scute during the formation of bristles in Drosophila. Genes Dev. 1997;11:3085-3095.

12. Cubas P., de Celis J.F., Campuzano S., Modolell J. Proneural clusters of achaete-scute expression and the generation of sensory organs in the Drosophila imaginal wing disc. Genes Dev. 1991;5:996-1008.

13. de Celis J.F., Barrio R., Kafatos F.C. Regulation of the spalt/spalt-related gene complex and its function during sensory organ development in the Drosophila thorax. Development. 1999;126:2653-2662.

14. de Navascués J., Modolell J. tailup, a LIM-HD gene, and Iro-C cooperate in Drosophila dorsal mesothorax specification. Development. 2007;134:1779-1788.

15. de Navascués J., Modolell J. The pronotum LIM-HD gene tailup is both a positive and a negative regulator of the proneural genes achaete and scute of Drosophila. Mech. Development. 2010;127:393-406. DOI 10.1016/j.mod.2010.05.001.

16. Fromental-Ramain C., Taquet N., Ramain P. Transcriptional interactions between the pannier isoforms and the cofactor U-shaped during neural development in Drosophila. Mech. Development. 2010;127:442-457. DOI 10.1016/j.mod.2010.08.002.

17. Fromental-Ramain C., Vanolst L., Delaporte C., Ramain P. pannier encodes two structurally related isoforms that are differentially expressed during Drosophila development and display distinct functions during thorax patterning. Mech. Development. 2008;125:43- 57.

18. Furman D.P., Bukharina T.A. Genetic сontrol of macrochaetae development in Drosophila melanogaster. Rus. J. Dev. Biol. 2008;39(4): 195-206.

19. Gómez-Skarmeta J.L., Campuzano S., Modolell J. Half a century of neural prepatterning: the story of a few bristles and many genes. Nat. Rev. Neurosci. 2003;4:587-598.

20. Gómez-Skarmeta J.L., Diez del Corral R., de la Calle-Mustienes E., Ferrés-Marcó D., Modolell J. araucan and caupolican, two members of the novel iroquois complex, encode homeoproteins that control proneural and vein-forming genes. Cell. 1996;85:95-105.

21. Gómez-Skarmeta J.L., Rodriguez I., Martinez C., Culi J., Ferrés-Marcó D., Beamonte D., Modolell J. Cis-regulation of achaete and scute: shared enhancer-like elements drive their coexpression in proneural clusters of the imaginal discs. Genes Dev. 1995;9:2598-2608.

22. Haenlin M., Cubadda Y., Blondeau F., Heitzler P., Lutz Y., Simpson P., Ramain P. Transcriptional activity of pannier is regulated negatively by heterodimerization of the GATA DNA-binding domain with a cofactor encoded by the u-shaped gene of Drosophila. Genes Dev. 1997;11:3096-3108.

23. Hainaut M., Sagnier T., Berenger H., Pradel J., Graba Y., Miotto B. The MYST-containing protein Chameau is required for proper sensory organ specification during Drosophila thorax morphogenesis. PLoS One. 2012;7(3):e32882. DOI 10.1371/journal.pone.0032882.

24. Hannon R., Evans T., Felsenfeld G., Gould H. Structure and promoter activity of the gene for the erythroid transcription factor GATA-1. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1991;88:3004-3008.

25. Heitzler P., Vanolst L., Biryukova I., Ramain P. Enhancer-promoter communication mediated by Chip during Pannier-driven proneural patterning is regulated by Osa. Genes Dev. 2003;17:591-596.

26. Heslip T.R., Theisen H., Walker H., Marsh J.L. SHAGGY and DISHEVELLED exert opposite effects on wingless and decapentaplegic expression and on positional identity in imaginal discs. Development. 1997;124:1069-1078.

27. Ikmi A., Netter S., Coen D. Prepatterning the Drosophila notum: the three genes of the iroquois complex play intrinsically distinct roles. Dev. Biol. 2008;317:634-648.

28. Joshi M., Buchanan K.T., Shroff S., Orenic T.V. Delta and Hairy establish a periodic prepattern that positions sensory bristles in Drosophila legs. Dev. Biol. 2006;293:64-76.

29. Kolchanov N.A., Ananko E.A., Kolpakov F.A., Podkolodnaya O.A., Ignatieva E.V., Goryachkovskaya T.N., Stepanenko I.L. Gene Networks. Molekulyarnaya biologiya = Molecular Biology (Moscow). 2000;34(4):533-544 (in Russian).

30. Komiya Y., Habas R. Wnt signal transduction pathways. Organogenesis. 2008;4(2):68-75.

31. Lai E.C., Orgogozo V. A hidden program in Drosophila peripheral neurogenesis revealed: fundamental principles underlying sensory organ diversity. Dev. Biol. 2004;269(1):1-17.

32. Layalle S., Volovitch M., Mugat B., Bonneaud N., Parmentier M.L., Prochiantz A., Joliot A., Maschat F. Engrailed homeoprotein acts as a signaling molecule in the developing fly. Development. 2011;138: 2315-2323. DOI 10.1242/dev.057059.

33. Leyns L., Gómez-Skarmeta J.L., Dambly-Chaudière C. iroquois: a prepattern gene that controls the formation of bristles on the thorax of Drosophila. Mech. Development. 1996;59(1):63-72.

34. Martín F.A., Pérez-Garijo A., Moreno E., Morata G. The brinker gradient controls wing growth in Drosophila. Development. 2004; 131(20):4921-4930.

35. Matthews J.M., Visvader J.E. LIM-domain-binding protein 1: a multifunctional cofactor that interacts with diverse proteins. EMBO Rep. 2003;4:1132-1137.

36. Nakagawa T., Ikehara T., Doiguchi M., Imamura Y., Higashi M., Yoneda M., Ito T. Enhancer of Acetyltransferase Chameau (EAChm) is a novel transcriptional co-activator. PLoS One. 2015;10(11):e0142305. DOI 10.1371/journal.pone.0142305.

37. Penton A., Hoffmann F.M. Decapentaplegic restricts the domain of wingless during Drosophila limb patterning. Nature. 1996;382:162-165.

38. Ramain P., Heitzler P., Haenlin M., Simpson P. pannier, a negative regulator of achaete and scute in Drosophila, encodes a zinc finger protein with homology to the vertebrate transcription factor GATA- 1. Development. 1993;119:1277-1291.

39. Ramain P., Khechumian R., Khechumian K. Arbogast N., Ackermann C., Heitzler P. Interactions between Chip and the Achaete/Scute-Daughterless heterodimers are required for pannier-driven proneural patterning. Mol. Cell. 2000;6:781-790.

40. Reeves N., Posakony J.W. Genetic programs activated by proneural proteins in the developing Drosophila PNS. Dev. Cell. 2005;8:413-425.

41. Romani S., Campuzano S., Macagno E.R., Modolell J. Expression of achaete and scute genes in Drosophila imaginal discs and their function in sensory organ development. Genes Dev. 1989;3: 997-1007.

42. Ruiz-Gómez M., Modolell J. Deletion analysis of the achaete-scute locus of Drosophila melanogaster. Genes Dev. 1987;1:1238-1246.

43. Sato M., Kojima T., Michiue T., Saigo K. Bar homeobox genes are latitudinal prepattern genes in the developing Drosophila notum whose expression is regulated by the concerted functions of decapentaplegic and wingless. Development. 1999;26(7):1457-1466.

44. Sato M., Saigo K. Involvement of pannier and u-shaped in regulation of Decapentaplegic- dependent wingless expression in developing Drosophila notum. Mech. Development. 2000;93(1-2):127-138.

45. Serebrovsky A.S., Dubinin N.P., The artificial production of mutations and the gene problem. Uspekhi eksperimentalnoy biologii = Adventures of Experimental Biology. 1929;4:235-247 (in Russian).

46. Serrano N., O’Farrell P.H. Limb morphogenesis: connections between patterning and growth. Curr. Biol. 1997;7(3):R186-195.

47. Shilo B.Z. Signaling by the Drosophila epidermal growth factor receptor pathway during development. Exp. Cell Res. 2003;284:140-149.

48. Skeath J.B., Carroll S.B. Regulation of achaete-scute gene expression and sensory organ pattern formation in the Drosophila wing. Genes Dev. 1991;5:984-995.

49. Stern C. Two or three bristles. Am. Sci. 1954;42:213-247.

50. Tsai S.F., Strauss E., Orkin S.H. Functional analysis and in vivo footprinting implicate the erythroid transcription factor GATA-1 as a positive regulator of its own promoter. Genes Dev. 1991;5:919-931.

51. Vanolst L., Fromental-Ramain C., Ramain P. Toutatis, a TIP5-related protein, positively regulates Pannier function during Drosophila neural development. Development. 2005;132:4327-4338.

52. Yang M., Hatton-Ellis E., Simpson P. The kinase Sgg modulates temporal development of macrochaetes in Drosophila by phosphorylation of Scute and Pannier. Development. 2012;139:325-334. DOI 10.1242/dev.074260.

53. Zecca M., Basler K., Struhl G. Sequential organizing activities of engrailed, hedgehog and decapentaplegic in the Drosophila wing. Development. 1995;121:2265-2278.


Дополнительные файлы

Просмотров: 73

Обратные ссылки

  • Обратные ссылки не определены.


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2500-0462 (Print)
ISSN 2500-3259 (Online)