Генетическое разнообразие видов комплекса Aporrectodea caliginosa на территории России

Дождевые черви комплекса Aporrectodea caliginosa – обычные обитатели многих антропогенных и естественных биотопов, нередко доминанты сообществ. Считается, что на территории России встречаются два подвида: A. c. caliginosa и A. c. trapezoides. В последнее время к этому комплексу относят и вид Aporrectodea longa. В статье сделана попытка обобщения полученных материалов о генетическом разнообразии названных таксонов червей, собранных нами в России, а также в некоторых точках Беларуси и Казахстана. Подвид A. c. caliginosa на территории России представлен двумя филогенетическими линиями – второй и третьей, при этом последняя доминирует (около 73 % образцов). Кроме того, линии имеют различную распространенность: вторая обнаружена практически на всей исследуемой территории, третья встречалась в небольшом количестве точек на периферии обследованной территории. Генетическая изменчивость червей второй линии заметно выше, чем третьей, а время дивергенции почти в три раза больше. Часть образцов, определенных по степени пигментации как A. c. caliginosa, имела гаплотип cox1 A. c. trapezoides; результаты анализа ядерных последовательностей подтвердили диагноз. Таким образом, степень пигментации у названного подвида может значительно варьировать. Кроме того, два образца A. longa имели последовательности, идентичные последовательностям филогенетической линии 1 этого вида, известной с севера Западной Европы. Это первые случаи выявления в Западной Сибири A. c. trapezoides и A. longa. Приведенные данные свидетельствуют о том, что в ряду A. c. caliginosa – линия 2 – A. c. caliginosa – линия 3 – A. c. trapezoides и A. longa наблюдается снижение и генетической изменчивости и встречаемости.

дождевые черви, виды-космополиты, Lumbricidae, Россия, cox1, цитохромоксидаза

1. Bely A.E., Wray G.A. Molecular phylogeny of naidid worms (Annelida: Clitellata) based on cytochrome oxidase I. Mol. Phylogenet. Evol. 2004;30:50-63. DOI 10.1016/S10557903(03)00180-5.

2. Blakemore R.J. Cosmopolitan earthworms – a global and historical perspective. Annelids in Modern Biology. Ed. D.H. Shain. 2009;257283. DOI 10.1002/9780470455203.ch14.

3. Blakemore R.J. Cosmopolitan Earthworms – an Eco-taxonomic Guide to the Peregrine Species of the World. Yokohama. VermEcology, 2012.

4. Colgan D.J., Mclauchlan A., Wilson G.D.F., Livingston S.P., Edgecombe G.D., Macaranas J., Cassis G., Gray M.R. Histone H3 and U2 snRNA DNA sequences and arthropod molecular evolution. Aust. J. Zool. 1998;46:419-437. DOI 10.1071/zo98048.

5. Excoffier L., Laval G., Schneider S. Arlequin ver. 3.0: An integrated software package for population genetics data analysis. Evol. Bioinform. Online. 2005;1:47-50.

6. Fernández R., Almodóvar A., Novo M., Gutiérrez M., Díaz Cosín D.J. A vagrant clone in a peregrine species: phylogeography, high clonal diversity and geographical distribution in the earthworm Aporrectodea trapezoides (Dugès, 1828). Soil Biol. Biochem. 2011a;43:20852093. DOI 10.1016/j.soilbio.2011.06.007.

7. Fernández R., Bergmann P., Almodóvar A., Cosín D.J.D., Heethoff M. Ultrastructural and molecular insights into three populations of Aporrectodea trapezoides (Dugés, 1828) (Oligochaeta, Lumbricidae) with different reproductive modes. Pedobiologia. 2011b;54:281290. DOI 10.1016/j.pedobi.2011.04.003.

8. Fernández R., Almodóvar A., Novo M., Simancas B., Díaz Cosín D.J. Adding complexity to the complex: New insights into the phylogeny, diversification and origin of parthenogenesis in the Aporrectodea caliginosa species complex (Oligochaeta, Lumbricidae). Mol. Phylogenet. Evol. 2012;64(2):368-379. DOI 10.1016/j.ympev.2012.04.011.

9. Fernández R., Almodóvar A., Novo M., Gutiérrez M., Díaz Cosín D.J. Earthworms, good indicators for palaeogeographical studies? Testing the genetic structure and demographic history in the peregrine earthworm Aporrectodea trapezoides (Dugès, 1828) in southern Europe. Soil Biol. Biochem. 2013;58:127-135. DOI 10.1016/j.soilbio.2012.10.021.

10. Folmer O., Black M., Hoeh W., Lutz R., Vrijenhoek R. DNA primers for amplification of mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I from diverse metazoan invertebrates. Mol. Mar. Biol. Biotech. 1994;3:294-299.

11. Garbar A.V., Vlasenko R.P., Mezhzherin S.V. The comparative morphological analysis of diploid Aporrectodea caliginosa and triploid A. trapezoides earthworm species (Oligochaeta, Lumbricidae) in Ukraine. Vestnik Zoologii = Herald of Zoology. 2007;41:423-432. (in Russian)

12. Giska I., Sechi P., Babik W. Deeply divergent sympatric mitochondrial lineages of the earthworm Lumbricus rubellus are not reproductively isolated. BMC Evol. Biol. 2015;15:217. DOI 10.1186/s12862-015-0488-9.

13. Hendrix P.F., Baker G.H., Callaham M.A., Damoff G.A., Fragoso C., Gonzalez G., James S.W., Lachnicht S.L., Winsome T., Zou X. Invasion of exotic earthworms into ecosystems inhabited by native earthworms. Biol. Invasions. 2006;8:1287-1300. DOI 10.1007/s10530006-9022-8.

14. Hendrix P.F., Callaham M.A., Drake J.M., Huang C.-Y., James S.W., Snyder B.A., Zhang W. Pandora’s box contained bait: the global problem of introduced earthworms. Ann. Rev. Ecol. Evol. Syst. 2008;39:593-613. DOI 10.1146/annurev.ecolsys.39.110707.173426.

15. King R.A., Tibble A.L., Symondson W.O.C. Opening a can of worms: unprecedented sympatric cryptic diversity within British lumbricid earthworms. Mol. Ecol. 2008;17(21):4684-4698. DOI 10.1111/j.1365-294X.2008.03931.x.

16. Martinsson S., Cui Y., Martin P.J., Pinder A., Quinlan K., Wetzel M.J., Erséus C. DNA-barcoding of invasive European earthworms (Clitellata: Lumbricidae) in south-western Australia. Biol. Invasions. 2015; 17:2527. DOI 10.1007/s10530-015-0910-7.

17. Martinsson S., Rhodén C., Erséus C. Barcoding gap, but no support for cryptic speciation in the earthworm Aporrectodea longa (Clitellata: Lumbricidae). Mitochondrial DNA. 2016. DOI 10.3109/19401736.2015.1115487.

18. Michaelsen W. Die geographische Verbreitung der Oligochaeten. Berlin: Friedländer & Sohn, 1903.

19. Omodeo P. Cariologia dei Lumbricidae. Caryologia. 1952;4:173-275.

20. Perel T.S. Rasprostranennost’ i zakonomernosti raspredeleniya dozhdevykh chervey fauny SSSR [Range and regularities in the distribution of earthworms in the USSR]. Moscow: Nauka Publ., 1979. (in Russian)

21. Pérez-Losada M., Ricoy M., Marshall J.C., Domínguez J. Phylogenetic assessment of the earthworm Aporrectodea caliginosa species complex (Oligochaeta: Lumbricidae) based on mitochondrial and nuclear DNA sequences. Mol. Phylogenet. Evol. 2009;52:293-302. DOI 10.1016/j.ympev.2009.04.003.

22. Porco D., Decaёns T., Deharveng L., James S.W., Skarzynski D., Erséus C., Butt K.R., Richard B., Hebert P.D.N. Biological invasions in soil: DNA barcoding as a monitoring tool in a multiple taxa survey targeting European earthworms and springtails in North America. Biol. Invasions. 2013;15:899-910. DOI 10.1007/s10530-012-0338-2.

23. Shashkov M.P. Population demographic approaches to studies of earthworms in the forests of Kaluga Oblast. Lesovedenie = Russian Journal of Forest Science. 2016;1:55-64. (in Russian)

24. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Peltek S.E. Invasive lumbricid earthworms of Kamchatka (Oligochaeta). Zoological Studies. 2014a;53:52. DOI 10.1186/s40555-014-0052-0.

25. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Peltek S.E. Genetic diversity of the earthworm Octolasion tyrtaeum (Lumbricidae, Annelida). Pedobiologia. 2014b;57:245-250. http://dx.doi.org/10.1016/j.pedobi.2014.09.002.

26. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Peltek S.E. Different dispersal histories of lineages of the earthworm Aporrectodea caliginosa (Lumbricidae, Annelida) in the Palearctic. Biol. Invasions. 2016a;18:751761. DOI 10.1007/s10530-015-1045-6.

27. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Peltek S.E. Cryptic genetic lineages in Eisenia nordenskioldi pallida (Oligochaeta, Lumbricidae) Eur. J. Soil Biol. 2016b;75:151-156 DOI 10.1016/j.ejsobi.2016.06.004.

28. Tiunov A.V., Hale C.M., Holdsworth H.M., Vsevolodova-Perel T.S. Invasion patterns of Lumbricidae into the previously earthworm-free areas of northeastern Europe and the western Great Lakes region of North America. Biol. Invasions. 2006;8:1223-1234. DOI 10.1007/s10530-006-9018-4.

29. Vsevolodova-Perel T.S. Dozhdevye chervi Rossii: kadastr i opredelitel’ [The earthworms of the fauna of Russia: cadaster and key]. Moscow: Nauka Publ., 1997. (in Russian)