Механизмы регуляции транскрипции под действием экдизона


https://doi.org/10.18699/VJ19.484

Полный текст:


Аннотация

Механизмы экспрессии экдизон-зависимых генов исследуются на протяжении нескольких десятилетий. Исходно активация транскрипции отдельных генов под воздействием экдизона была исследована на модели политенных хромосом Drosophila melanogaster. Эти работы помогли изучить многочисленные аспекты развития дрозофилы и выявили ценную информацию относительно фундаментальных механизмов, управляющих работой генов. Модель, описывающая процесс активации генов экдизоном, была предложена еще много лет назад и названа по имени ее автора – Ashburner model. Данная модель до сих пор считается прекрасным описанием экдизонового каскада, который реализуется в слюнных железах во время формирования куколки дрозофилы. Однако к настоящему времени сформировалось понимание того, что ответ клеток на экдизон может развиваться разным образом в зависимости от типа клеток. Под воздействием экдизона одни и те же гены могут активироваться или репрессироваться в клетках различного происхождения. Судя по всему, за такую тканеспецифичность отвечают определенные ДНК-связывающие транскрипционные факторы, которые вовлечены в экдизон-зависимый ответ вместе с EcR/Usp гетеродимером. На сегодняшний день описано множество транскрипционных регуляторов, вовлеченных в процесс экдизонового ответа. Среди них несколько комплексов, ответственных за ремоделирование и модификацию хроматина. Различными методами было показано, что экдизон-зависимая активация/репрессия транскрипции генов протекает со значительными структурными изменениями хроматина на регуляторных элементах. Описание молекулярного механизма этого процесса, в частности роли в нем отдельных белков, а также структурных взаимодействий между различными регуляторными элементами, – дело будущего. Целью нашего обзора является обсуждение имеющейся информации относительно регуляторов транскрипции, взаимодействующих с экдизоновым рецептором. Приведено краткое описание механизма участия регулятора в экдизоновом ответе, а также ссылки на соответствующее исследование. Обсуждаются общие аспекты механизма экдизон-зависимой регуляции транскрипции в свете последних исследований и выделены наиболее перспективные моменты, которые кажутся нам интересными для дальнейшего изучения.


Об авторах

М. Ю. Мазина
Институт биологии гена Российской академии наук, группа динамики транскрипционных комплексов.
Россия
Москва.


Н. Е. Воробьева
Институт биологии гена Российской академии наук, группа динамики транскрипционных комплексов.
Россия
Москва.


Список литературы

1. Ables E.T., Drummond-Barbosa D. The steroid hormone ecdysone functions with intrinsic chromatin remodeling factors to control fe¬male germline stem cells in Drosophila. Cell Stem Cell. 2010;7:581- 592. DOI 10.1016/j.stem.2010.10.001.

2. Antoniewski C., Laval M., Lepesant J.-A. Structural features critical to the activity of an ecdysone receptor binding site. Insect Biochem. Mol. Biol. 1993;23:105-114.

3. Ashburner M. Induction of puffs in polytene chromosomes of in vitro cultured salivary glands of Drosophila melanogaster by ecdysone and ecdysone analogues. Nature. New Biol. 1971;230:222-224.

4. Ashburner M. Puffs, genes, and hormones revisited. Cell. 1990;61:1-3.

5. Ashburner M., Chihara C., Meltzer P., Richards G. Temporal control of puffing activity in polytene chromosomes. Cold Spring Harb. Symp. Quant. Biol. 1974;38:655-662.

6. Badenhorst P., Xiao H., Cherbas L., Kwon S.Y., Voas M., Rebay I., Cherbas P., Wu C. The Drosophila nucleosome remodeling factor NURF is required for Ecdysteroid signaling and metamorphosis. Genes Dev. 2005;19:2540-2545. DOI 10.1101/gad.1342605.

7. Bai J., Uehara Y., Montell D.J. Regulation of invasive cell behavior by Taiman, a Drosophila protein related to AIB1, a steroid receptor coactivator amplified in breast cancer. Cell. 2000;103:1047-1058.

8. Baker K.D., Shewchuk L.M., Kozlova T., Makishima M., Hassell A., Wisely B., Caravella J.A., Lambert M.H., Reinking J.L., Krause H., Thummel C.S., Willson T.M., Mangelsdorf D.J. The Drosophila orphan nuclear receptor DHR38 mediates an atypical ecdysteroid signaling pathway. Cell. 2003;113:731-742. DOI 10.1016/S0092- 8674(03)00420-3.

9. Baker K.D., Warren J.T., Thummel C.S., Gilbert L.I., Mangelsdorf D.J. Transcriptional activation of the Drosophila ecdysone receptor by insect and plant ecdysteroids. Insect Biochem. Mol. Biol. 2000;30: 1037-1043. DOI 10.1016/S0965-1748(00)00075-8.

10. Belyaeva E.S., Vlassova I.E., Biyasheva Z.M., Kakpakov V.T., Ri-chards G., Zhimulev I.F. Cytogenetic analysis of the 2B3-4-2B11 re¬gion of the X chromosome of Drosophila melanogaster. II. Changes in 20-OH ecdysone puffing caused by genetic defects of puff 2B5. Chromosoma. 1981;84:207-219.

11. Bernardo T.J., Dubrovskaya V.A., Xie X., Dubrovsky E.B. A view through a chromatin loop: insights into the ecdysone activation of early genes in Drosophila. Nucleic Acids Res. 2014;42:10409- 10424. DOI 10.1093/nar/gku754.

12. Billas I.M.L., Iwema T., Garnier J.-M., Mitschler A., Rochel N., Mo-ras D. Structural adaptability in the ligand-binding pocket of the ec¬dysone hormone receptor. Nature. 2003;426:91-96.

13. Bodai L., Zsindely N., Gaspar R., Kristo I., Komonyi O., Boros I.M. Ecdysone induced gene expression is associated with acetylation of histone H3 lysine 23 in Drosophila melanogaster. PLoS One. 2012;7:e40565. DOI 10.1371/journal.pone.0040565.

14. Brandt T., Corces V.G. The Lawc protein is required for proper tran-scription by RNA polymerase II in Drosophila. Mol. Genet. Geno-mics. 2008;280:385-396. DOI 10.1007/s00438-008-0372-z.

15. Broadus J., McCabe J.R., Endrizzi B., Thummel C.S., Woodard C.T. The Drosophila PFTZ-F1 orphan nuclear receptor provides compe¬tence for stage-specific responses to the steroid hormone ecdysone. Mol. Cell. 1999;3:143-149. DOI 10.1016/S1097-2765(00)80305-6.

16. Browning C., Martin E., Loch C., Wurtz J.-M., Moras D., Stote R.H., Dejaegere A.P., Billas I.M.L. Critical role of desolvation in the bind¬ing of 20-hydroxyecdysone to the ecdysone receptor. J. Biol. Chem. 2007;282:32924-32934. DOI 10.1074/jbc.M705559200.

17. Butenandt A., Karlson P. Uber die Isolierung eines Metamorphose-Hor- mons der Insekten in kristallisierter Form. Z. fur Naturforschung B. 2014;9(6):389-391. DOI 10.1515/znb-1954-0601.

18. Carbonell A., Mazo A., Serras F., Corominas M. Ash2 acts as an ecdy- sone receptor coactivator by stabilizing the histone methyltransfer- ase Trr. Mol. Biol. Cell. 2013;24:361-372.

19. Chihara C.J., Petri W.H., Fristrom J.W., King D.S. The assay of ecdy- sones and juvenile hormones on Drosophila imaginal disks in vitro. J. Insect Physiol. 1972;18:Ш5-П23.

20. Christopherson K.S., Mark M.R., Bajaj V., Godowski PJ. Ecdysteroid- dependent regulation of genes in mammalian cells by a Drosophila ecdysone receptor and chimeric transactivators. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1992;89:6314-6318.

21. Davis M.B., SanGil I., Berry G., Olayokun R., Neves L.H. Identifica-tion of common and cell type specific LXXLL motif EcR cofac-tors using a bioinformatics refined candidate RNAi screen in Dro-sophila melanogaster cell lines. BMC Dev. Biol. 2011;11:66. DOI 10.1186/1471-213X-11-66.

22. Fay A., Misulovin Z., Li J., Schaaf C.A., Gause M., Gilmour D.S., Dorsett D. Cohesin selectively binds and regulates genes with paused RNA polymerase. Curr. Biol. 2011;21:1624-1634. DOI 10.1016/j.cub.2011.08.036.

23. Francis V.A., Zorzano A., Teleman A.A. dDOR is an EcR coactiva¬tor that forms a feed-forward loop connecting insulin and ecdy- sone signaling. Curr. Biol. 2010;20:1799-1808. DOI 10.1016/j.cub. 2010.08.055.

24. Gauthier S.A., VanHaaften E., Cherbas L., Cherbas P., Hewes R.S. Cryptocephal, the Drosophila melanogaster ATF4, is a specific co-activator for ecdysone receptor isoform B2. PLoS Genet. 2012;8: e1002883. DOI 10.1371/journal.pgen.1002883.

25. Gonzy G., Pokholkova G.V., Peronnet F., Mugat B., Demakova O.V., Kotlikova I.V., Lepesant J.-A., Zhimulev I.F. Isolation and charac-terization of novel mutations of the Broad-Complex, a key regula-tory gene of ecdysone induction in Drosophila melanogaster. Insect Biochem. Mol. Biol. 2002;32:121-132.

26. Hall B.L., Thummel C.S. The RXR homolog ultraspiracle is an essen-tial component of the Drosophila ecdysone receptor. Development. 1998;125;4709-4717.

27. Heck B.W., Zhang B., Tong X., Pan Z., Deng W.-M., Tsai C.-C. The transcriptional corepressor SMRTER influences both Notch and ec- dysone signaling during Drosophila development. Biol. Open. 2012; 1:182-196. DOI 10.1242/bio.2012047.

28. Homem C.C.F., Steinmann V., Burkard T.R., Jais A., Esterbauer H., Knoblich J.A. Ecdysone and Mediator change energy metabolism to terminate proliferation in Drosophila neural stem cells. Cell. 2014; 158:874-888. DOI 10.1016/j.cell.2014.06.024.

29. Johnston D.M., Sedkov Y., Petruk S., Riley K.M., Fujioka M., Jaynes J.B., Mazo A. Ecdysone- and NO-mediated gene regula¬tion by competing EcR/Usp and E75A nuclear receptors during Drosophila development. Mol. Cell. 2011;44:51-61. DOI 10.1016/ j.molcel. 2011.07.033.

30. King-Jones K., Thummel C.S. Nuclear receptors - a perspective from Drosophila. Nat. Rev. Genet. 2005;6:311-323.

31. Kirilly D., Wong J.J., Lim E.K., Wang Y., Zhang H., Wang C., Liao Q., Wang H., Liou Y.-C., Wang H., Yu F. Intrinsic epigenetic factors co¬operate with the steroid hormone ecdysone to govern dendrite prun¬ing in Drosophila. Neuron. 2011;72:86-100. DOI 10.1016/j.neuron. 2011.08.003.

32. Koelle M.R., Talbot W.S., Segraves W.A., Bender M.T., Cherbas P., Hogness D.S. The drosophila EcR gene encodes an ecdysone re-ceptor, a new member of the steroid receptor superfamily. Cell. 1991;67:59-77. DOI 10.1016/0092-8674(91)90572-G.

33. Kreher J., Kovac K., Bouazoune K., Macinkovic I., Ernst A.L., Enge- len E., Pahl R., Finkernagel F., Murawska M., Ullah I., Brehm A. EcR recruits dMi-2 and increases efficiency of dMi-2-mediated re-modelling to constrain transcription of hormone-regulated genes. Nat. Commun. 2017;8:14806. DOI 10.1038/ncomms14806.

34. Kugler S.J., Gehring E.-M., Wallkamm V., Kruger V, Nagel A.C. The Putzig-NURF nucleosome remodeling complex is required for ec- dysone receptor signaling and innate immunity in Drosophila mela- nogaster. Genetics. 2011;188:127-139. DOI 10.1534/genetics.111. 127795.

35. Lee C., Li X., Hechmer A., Eisen M., Biggin M.D., Venters B.J., Jiang C., Li J., Pugh B.F., Gilmour D.S. NELF and GAGA factor are linked to promoter-proximal pausing at many genes in Dro-sophila. Mol. Cell. Biol. 2008;28:3290-3300. DOI 10.1128/MCB. 02224-07.

36. Mazina M.Y., Kovalenko E.V., Derevyanko P.K., Nikolenko J.V., Krasnov A.N., Vorobyeva N.E. One signal stimulates different tran¬scriptional activation mechanisms. Biochim. Biophys. Acta (BBA) - Gene Regul. Mech. 2018;1861:178-189. DOI 10.1016/j.bbagrm. 2018.01.016.

37. Mazina M.Y., Nikolenko J.V., Fursova N.A., Nedil’ko P.N., Krasnov A.N., Vorobyeva N.E. Early-late genes of the ecdysone cascade as models for transcriptional studies. Cell Cycle Georget. Tex. 2015; 14:3593-3601. DOI 10.1080/15384101.2015.1100772.

38. No D., Yao T.P., Evans R.M. Ecdysone-inducible gene expression in mammalian cells and transgenic mice. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996;93:3346-3351.

39. Pascual-Garcia P., Debo B., Aleman J.R., Talamas J.A., Lan Y., Ngu-yen N.H., Won K.J., Capelson M. Metazoan nuclear pores provide a scaffold for poised genes and mediate induced enhancer-pro-moter contacts. Mol. Cell. 2017;66:63-76. DOI 10.1016/j.molcel. 2017.02.020.

40. Sawatsubashi S., Murata T., Lim J., Fujiki R., Ito S., Suzuki E., Ta- nabe M., Zhao Y., Kimura S., Fujiyama S., Ueda T., Umetsu D., Ito T., Takeyama K.-i., Kato S. A histone chaperone, DEK, transcrip¬tionally coactivates a nuclear receptor. Genes Dev. 2010;24:159- 170. DOI 0.1101/gad.1857410.

41. Sedkov Y., Cho E., Petruk S., Cherbas L., Smith S.T., Jones R.S., Cherbas P., Canaani E., Jaynes J.B., Mazo A. Methylation at lysine 4 of histone H3 in ecdysone-dependent development of Drosophila. Nature. 2003;426:78-83.

42. Shlyueva D., Stelzer C., Gerlach D., Yanez-Cuna J.O., Rath M., Boryn L.M., Arnold C.D., Stark A. Hormone-responsive enhanc¬er-activity maps reveal predictive motifs, indirect repression, and targeting of closed chromatin. Mol. Cell. 2014;54:180-192. DOI 10.1016/j.molcel.2014.02.026.

43. Stoiber M., Celniker S., Cherbas L., Brown B., Cherbas P. Diverse hormone response networks in 41 independent Drosophila cell lines. G3: Genes Genomes Genetics. 2016;6:683-694. DOI 10.1534/g3. 115.023366.

44. Thummel C.S. Ecdysone-regulated puff genes 2000. Insect Biochem. Mol. Biol. 2002;32:113-120. DOI 10.1016/S0965-1748(01)00112-6.

45. Tsai C.C., Kao H.Y., Yao T.P., McKeown M., Evans R.M. SMRTER, a Drosophila nuclear receptor coregulator, reveals that EcR-mediated repression is critical for development. Mol. Cell. 1999;4:175-186. DOI 10.1016/S1097-2765(00)80365-2.

46. Uyehara C.M., Nystrom S.L., Niederhuber M.J., Leatham-Jensen M., Ma Y., Buttitta L.A., McKay D.J. Hormone-dependent control of developmental timing through regulation of chromatin accessibility. Genes Dev. 2017;31:862-875. DOI 10.1101/gad.298182.117.

47. Vorobyeva N.E., Nikolenko J.V., Krasnov A.N., Kuzmina J.L., Panov V.V., Nabirochkina E.N., Georgieva S.G., Shidlovskii Y.V. SAYP interacts with DHR3 nuclear receptor and participates in ecdy- sone-dependent transcription regulation. Cell. Cycle. 2011;10:1821- 1827. DOI 10.4161/cc.10.11.15727.

48. Vorobyeva N.E., Nikolenko J.V., Nabirochkina E.N., Krasnov A.N., Shidlovskii Y.V., Georgieva S.G. SAYP and Brahma are important for ‘repressive’ and ‘transient’ Pol II pausing. Nucleic Acids Res. 2012;40:7319-7331. DOI 10.1093/nar/gks472.

49. Weeks J.R., Hardin S.E., Shen J., Lee J.M., Greenleaf A.L. Locus- specific variation in phosphorylation state of RNA polymerase II in vivo: correlations with gene activity and transcript processing. Genes Dev. 1993;7:2329-2344.

50. Woodard C.T., Baehrecke E.H., Thummel C.S. A molecular mechanism for the stage specificity of the Drosophila prepupal genetic response to ecdysone. Cell. 1994;79:607-615.

51. Xie X.-J., Hsu F.-N., Gao X., Xu W., Ni J.-Q., Xing Y., Huang L., Hsiao H.-C., Zheng H., Wang C., Zheng Y., Xiaoli A.M., Yang F., Bondos S.E., Ji J.Y. CDK8-Cyclin C mediates nutritional regula-tion of developmental transitions through the ecdysone receptor in Drosophila. PLoS Biol. 2015;13:e1002207. DOI 10.1371/journal. pbio.1002207.

52. Yao T.-P., Forman B.M., Jiang Z., Cherbas L., Chen J.-D., McKe- own M., Cherbas P., Evans R.M. Functional ecdysone receptor is the product of EcR and Ultraspiracle genes. Nature. 1993;366:476- 479.

53. Zhang C., Robinson B.S., Xu W., Yang L., Yao B., Zhao H., Byun P.K., Jin P., Veraksa A., Moberg K.H. The ecdysone receptor coactiva¬tor Taiman links Yorkie to transcriptional control of germline stem cell factors in somatic tissue. Dev. Cell. 2015;34:168-180. DOI 10.1016/j.devcel.2015.05.010.

54. Zhimulev I.F., Belyaeva E.S., Semeshin V.F., Koryakov D.E., Dema- kov S.A., Demakova O.V., Pokholkova G.V., Andreyeva E.N. Poly- tene chromosomes: 70 years of genetic research. Int. Rev. Cytol. 2004;241:203-275.

55. Zraly C.B., Dingwall A.K. The chromatin remodeling and mRNA splicing functions of the Brahma (SWI/SNF) complex are mediated by the SNR1/SNF5 regulatory subunit. Nucleic Acids Res. 2012; 40:5975-5987. DOI 10.1093/nar/gks288.

56. Zraly C.B., Middleton F.A., Dingwall A.K. Hormone-response genes are direct in vivo regulatory targets of Brahma (SWI/SNF) complex function. J. Biol. Chem. 2006;281:35305-35315. DOI 10.1074/jbc. M607806200.


Дополнительные файлы

Просмотров: 45

Обратные ссылки

  • Обратные ссылки не определены.


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2500-0462 (Print)
ISSN 2500-3259 (Online)