Особенности мейоза у экспериментальных гибридов слепушонок (Ellobius tancrei, Mammalia, Rodentia)

Хромосомные перестройки могут приводить к формированию новых устойчивых кариотипов, изменяя при этом архитектонику ядра. Различия в локализации хромосом, вероятно, обусловливают неслучайность робертсоновских (Rb) транслокаций и влияют на мейотический драйв как в пользу измененных хромосом, так и против них. Мы предположили, что благодаря гибридизации и мейотическому драйву могут возникать новые хромосомные формы у слепушонок Ellobius tancrei. Был поставлен эксперимент по гибридизации двух форм с одинаковым 2n = 50, но с разными робертсоновскими метацентриками. За десять лет инбредных скрещиваний (сестра – брат) получено девять поколений гибридов (262 помета, 578 животных). У гибридов первого поколения сохранялось диплоидное число 2n = 50, но в силу неполной (монобрахиальной) гомологии в профазе мейоза I помимо 20 бивалентов были выявлены два тривалента и один тетравалент. Гибриды первого поколения имели более низкую плодовитость по сравнению с родительскими формами. Начиная с третьего поколения плодовитость повышалась. Вместо возвращения к родительским кариотипам гибриды второго и последующих поколений получили новые наборы хромосом, отличающиеся диплоидным числом (48, 49, 51, 52) и комбинациями робертсоновских метацентриков. Анализ мейоза у гибридов F4, F7 и F9 показал, что гомологичный синапсис хромосом может быть затруднен из-за наличия гетерозигот и монобрахиальной гомологии, однако некоторые клетки успешно проходят мейоз, что приводит к формированию жизнеспособных гамет и рождению гибридов. Проведенный нами эксперимент воспроизводит процессы, происходящие в естественных условиях, и дает основания считать мейотический драйв основным механизмом, обеспечивающим диверсификацию и быструю фиксацию возникающих хромосомных форм в природе.

робертсоновские транслокации, синаптонемный комплекс, гибридизация, мейотический драйв, видообразование,

1. Baker R.J., Bickham J.W. Speciation by monobrachial centric fusions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1986;83:8245-8248. DOI 10.1073/pnas.83.21.8245.

2. Bakloushinskaya I., Matveevsky S. Unusual ways to lost Y chromo-some and survive with changed autosomes: a story of mole voles Ellobius (Mammalia, Rodentia). OBM Genetics. 2018;2(3). DOI 10.21926/obm.genet.1803023.

3. Bakloushinskaya I.Yu., Romanenko S.A., Graphodatsky A.S., Mat- veevsky S.N., Lyapunova E.A., Kolomiets O.L. The role of chromo¬some rearrangements in the evolution of mole voles of the genus Ellobius (Rodentia, Mammalia). Russ. J. Genetics. 2010;46:1143- 1145. DOI 10.1134/S1022795410090346.

4. Bakloushinskaya I., Romanenko S.A., Serdukova N.A., Grapho-datsky A.S., Lyapunova E.A. A new form of the mole vole Ellobius tancrei Blasius, 1884 (Mammalia, Rodentia) with the lowest chro¬mosome number. Comp. Cytogenet. 2013;7:163-169. DOI 10.3897/ CompCytogen.v7i2.5350.

5. Berrios S., Fernandez-Donoso R., Ayarza E. Synaptic configuration of quadrivalents and their association with the XY bivalent in sper¬matocytes of Robertsonian heterozygotes of Mus domesticus. Biol. Res. 2017;50(1):38. DOI 10.1186/s40659-017-0143-6.

6. Bogdanov Yu.F., Kolomiets O.L. Synaptonemal Complex - Indicator of the Dynamics of Meiosis and Chromosome Variation. Moscow: KMK Scientific Press, 2007. (in Russian)

7. Castiglia R., Capanna E. Contact zones between chromosomal races of Mus musculus domesticus. 2. Fertility and segregation in laboratory- reared and wild mice multiple heterozygous for Robertsonian rear¬rangements. Heredity. 2000;85:147-157. DOI 10.1046/j.1365-2540. 2000.00743.x.

8. Cremer T., Cremer C. Chromosome territories, nuclear architecture and gene regulation in mammalian cells. Nat. Rev. Genet. 2001;2(4):292- 301. DOI10.1038/35066075.

9. de la Fuente R., Parra M.T., Viera A., Calvente A., Gomez R., Suja J.A., Rufas J.S., Page J. Meiotic pairing and segregation of achiasmate sex chromosomes in eutherian mammals: the role of SYCP3 protein. PLoS Genet. 2007;3(11):e198. DOI 10.1371/journal.pgen.0030198.

10. de Villena F.P., Sapienza C. Female meiosis drives karyotypic evolution in mammals. Genetics. 2001;159:1179-1189.

11. Dobigny G., Britton-Davidian J., Robinson T.J. Chromosomal poly-morphism in mammals: an evolutionary perspective. Biol. Rev. 2017;92(1):1-21. DOI 10.1111/brv.12213.

12. Faria R., Navarro A. Chromosomal speciation revisited: rearranging theory with pieces of evidence. Trends Ecol. Evol. 2010;25:660-669. DOI 10.1016/j.tree.2010.07.008.

13. Ford C.E., Hamerton J.L. A colchicine, hypotonic citrate, squash se-quence for mammalian chromosomes. Stain Techn. 1956;31:247- 251. DOI 10.3109/10520295609113814.

14. Graphodatsky A.S., Radjabli S.I. Chromosomes of Farm and Labora-tory Mammals. Atlas. Novosibirsk: Nauka Publ., 1988. (in Russian)

15. Graphodatsky A.S., Stanyon R., Trifonov V.A. The genome diversity and karyotype evolution of mammals. Mol. Cytogenet. 2011;4:22. DOI 10.1186/1755-8166-4-22.

16. King M. Species Evolution. The Role of Chromosome Change. Cam-bridge: Univ. Press, 1993.

17. Kolomiets O.L., Matveevsky S.N., Bakloushinskaya I.Yu. Sexual di-morphism in prophase I of meiosis in mole vole (Ellobius talpinus Pallas) with isomorphic (XX) chromosomes in males and females. Comp. Cytogenet. 2010;4:55-66. DOI 10.3897/compcytogen.v4i1.25.

18. Lindholm A.K., Dyer K.A., Firman R.C., Fishman L., Forstmeier W., Holman L., Johannesson H., Knief U., Kokko H., Larracuente A.M., Manser A., Montchamp-Moreau C., Petrosyan V.G., Pomiankow- ski A., Presgraves D.C., Safronova L.D., Sutter A., Unckless R.L., Verspoor R.L., Wedell N., Wilkinson G.S., Price T.A.R. The eco¬logy and evolutionary dynamics of meiotic drive. Trends Ecol. Evol. 2016;31:315-326. DOI 10.1016/j.tree.2016.02.001.

19. Lyapunova E.A., Bakloushinskaya I.Y., Saidov A.S., Saidov K.K. Dynamics of chromosome variation in mole voles Ellobius tan- crei (Mammalia, Rodentia) in Pamiro-Alay in the period from 1982 to 2008. Russ J. Genetics. 2010;46:566-571. DOI 10.1134/ S1022795410050091.

20. Lyapunova E.A., Ivnitskii S.B., Korablev V.P., Yanina I.Yu. Complete Robertsonian fan of the chromosomal forms in the mole-vole su¬perspecies Ellobius talpinus. Doklady Akademii Nauk SSSR = Pro¬ceedings of the Academy of Sciences of the USSR. 1984;274:1209- 1213. (in Russian)

21. Matveevsky S., Bakloushinskaya I., Kolomiets O. Unique sex chro-mosome systems in Ellobius: How do male XX chromosomes re-combine and undergo pachytene chromatin inactivation? Sci. Rep. 2016;6,29949. DOI 10.1038/srep29949.

22. Matveevsky S., Bakloushinskaya I., Tambovtseva V, Romanenko S., Kolomiets O. Analysis of meiotic chromosome structure and be-havior in Robertsonian heterozygotes of Ellobius tancrei: a case of monobrachial homology. Comp. Cytogenet. 2015;9(4):691-706. DOI 10.3897/CompCytogen.v9i4.5674.

23. Matveevsky S.N., Kolomiets O.L. Synaptonemal complex configura-tions in Robertsonian heterozygotes. Tsitologia. 2016;58(4):309-314.

24. Matveevsky S., Kolomiets O., Bogdanov A., Hakhverdyan M., Bak-loushinskaya I. Chromosomal evolution in mole voles Ellobius (Cri- cetidae, Rodentia): Bizarre sex chromosomes, variable autosomes and meiosis. Genes. 2017;8(11):306. DOI 10.3390/genes8110306.

25. Nunes A.C., Catalan J., Lopez J., da Graja Ramalhinho M., da Luz Mathias M., Britton-Davidian J. Fertility assessment in hybrids be¬tween monobrachially homologous Rb races of the house mouse from the island of Madeira: implications for modes of chromosomal evolution. Heredity. 2011;106:348-356. DOI 10.1038/hdy.2010.74.

26. Peters A.H., Plug A.W., van Vugt M.J., De Boer P. A drying-down technique for the spreading of mammalian meiocytes from the male and female germline. Chromosome Res. 1997;5(1):66-68.

27. Potter S., Bragg J.G., Blom M.P., Deakin J.E., Kirkpatrick M., El- dridge M.D., Moritz C. Chromosomal speciation in the genomics era: disentangling phylogenetic evolution of Rock-wallabies. Front. Genet. 2017;8:10. DOI 10.3389/fgene.2017.00010.

28. Qumsiyeh M.B. Structure and function of the nucleus: anatomy and physiology of chromatin. Cell. Mol. Life Sci. 1999;55:1129-1140.

29. Ratomponirina C., Brun B., Rumpler Y. Synaptonemal complexes in Robertsonian translocation heterozygous in lemurs. In: Brand- ham P.E. (Ed). Kew Chromosome Conference 3. London: HMSO, 1988;65-73.

30. Romanenko S.A., Serdyukova N.A., Perelman P.L., Trifonov V.A., Golenishchev F.N., Bulatova N.S., Stanyon R., Graphodatsky A.S. Multiple intrasyntenic rearrangements and rapid speciation in voles. Sci. Rep. 2018;8:14980. DOI 10.1038/s41598-018-33300-6.

31. Sandler L., Novitski E. Meiotic drive as an evolutionary force. Am. Nat. 1957;91:105-110.

32. Seabright M. A rapid banding technique for human chromosomes. Lancet. 1971;2:971-972. DOI 10.1016/S0140-6736(71)90287-X.

33. Searle J.B., Wojcik J.M. Chromosomal evolution: the case of Sorex araneus In: Wojcik J.M., Wolsan M. (Eds.). Evolution of Shrews. Bialowieza: Mammal Research Institute PAS, 1998;219-268.

34. Shapiro J.A. Genome organization and reorganization in evolution: formatting for computation and function. Ann. N. Y. Acad. Sci. 2002;981:111-134. DOI 10.1111/j.1749-6632.2002.tb04915.x.

35. Vorontsov N.N., Lyapunova E.A., Borissov Y.M., Dovgal V.E. Variabi¬lity of sex chromosomes in mammals. Genetica. 1980;52/53:361-372