Preview

Вавиловский журнал генетики и селекции

Расширенный поиск

Macrostomum lignano как модельный объект для исследования генетики и геномики паразитических плоских червей

https://doi.org/10.18699/VJ21.013

Полный текст:

Аннотация

Инфекциям различных видов паразитических плоских червей подвержены сотни миллионов человек по всему миру. Как острые, так и хронические инфекции в отсутствие лечения с высокой частотой приводят к развитию тяжелых патологий и даже к смерти. Данные о снижении эффективности некоторых важных противогельминтных лекарственных препаратов и развитии резистентности к ним вынуждают исследователей искать альтернативные соединения. Паразитические плоские черви обладают сложным жизненным циклом, трудоемки и дорогостоящи в разведении, а также имеют ряд приспособлений, осложняющих работу с ними стандартными молекулярно-биологическими методами. Напротив, эволюционно близкородственные паразитическим плоским червям свободноживущие виды плоских червей лишены вышеописанных трудностей, что делает их перспективными альтернативными модельными объектами для поиска и исследования гомологичных генов. В этом обзоре мы описываем применение базального свободноживущего плоского червя Macrostomum lignano в качестве такой модели. M. lignano обладает большим набором удобных биологических и экспериментальных особенностей, таких как быстрое время репродукции, дешевизна и легкость в лабораторном разведении, оптическая прозрачность тела, облигатное половое размножение, аннотированные геномные и транскриптомные сборки, а также доступность современных молекулярных методов исследования, включая трансгенез, генный нокдаун с помощью РНК-интерференции и гибридизацию in situ. Все это делает M. lignano пригодным для применения самых современных подходов «прямой» и «обратной» генетики, таких как транспозонный инсерционный мутагенез и методы направленного редактирования генома с использованием системы CRISPR/Cas9. Благодаря растущему количеству доступных сборок геномов и транскриптомов различных видов паразитических плоских червей новые знания, полученные в исследованиях на M. lignano, могут быть легко транслированы на паразитических плоских червей с применением современных биоинформационных подходов сравнительной геномики и транскриптомики. В подтверждение этому мы приводим результаты нашего биоинформационного поиска и анализа гомологичных генов M. lignano и паразитических плоских червей, которые позволили определить список перспективных генов-мишеней для дальнейшего исследования.

Об авторах

К. В. Устьянцев
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия
Новосибирск


В. Ю. Вавилова
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия
Новосибирск


А. Г. Блинов
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия
Новосибирск


Е. В. Березиков
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия
Новосибирск


Список литературы

1. Albadri S., Del Bene F., Revenu C. Genome editing using CRISPR/ Cas9-based knock-in approaches in zebrafish. Methods. 2017;121122:77-85. DOI 10.1016/j.ymeth.2017.03.005.

2. Andrade Z.A. Schistosomiasis and liver fibrosis. Parasite Immunol. 2009;31:656-663. DOI 10.1111/j.1365-3024.2009.01157.x.

3. Anzalone A.V., Koblan L.W., Liu D.R. Genome editing with CRISPRCas nucleases, base editors, transposases and prime editors. Nat. Biotechnol. 2020;38:824-844. DOI 10.1038/s41587-020-0561-9.

4. Artegiani B., Hendriks D., Beumer J., Kok R., Zheng X., Joore I., Chuva de Sousa Lopes S., van Zon J., Tans S., Clevers H. Fast and efficient generation of knock-in human organoids using homologyindependent CRISPR-Cas9 precision genome editing. Nat. Cell Biol. 2020;22:321-331. DOI 10.1038/s41556-020-0472-5.

5. Beckmann S., Grevelding C.G. Paving the way for transgenic schistosomes. Parasitology. 2012;139:651-668. DOI 10.1017/S0031182011001466.

6. Berriman M., Haas B.J., LoVerde P.T., Wilson R.A., Dillon G.P., Cerqueira G.C., Mashiyama S.T., Al-Lazikani B., Andrade L.F., Ashton P.D., Aslett M.A., Bartholomeu D.C., Blandin G., Caffrey C.R., Coghlan A., Coulson R., Day T.A., Delcher A., DeMarco R., Djikeng A., Eyre T., Gamble J.A., Ghedin E., Gu Y., Hertz-Fowler C., Hirai H., Hirai Y., Houston R., Ivens A., Johnston D.A., Lacerda D., Macedo C.D., McVeigh P., Ning Z., Oliveira G., Overington J.P., Parkhill J., Pertea M., Pierce R.J., Protasio A.V., Quail M.A., Rajandream M.-A., Rogers J., Sajid M., Salzberg S.L., Stanke M., Tivey A.R., White O., Williams D.L., Wortman J., Wu W., Zamanian M., Zerlotini A., Fraser-Liggett C.M., Barrell B.G., ElSayed N.M. The genome of the blood fluke Schistosoma mansoni. Nature. 2009;460:352-358. DOI 10.1038/nature08160.

7. Biryukov M., Berezikov E., Ustyantsev K. Classification of LTR retrotransposons in the flatworm Macrostomum lignano. Pisma v Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Letters to Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2020;6(2):54-59. DOI 10.18699/Letters2020-6-12.

8. Bonin C.P., Mann R.S. A piggyBac transposon gene trap for the analysis of gene expression and function in Drosophila. Genetics. 2004; 167:1801-1811. DOI 10.1534/genetics.104.027557.

9. Botros S.S., Bennett J.L. Praziquantel resistance. Expert Opin. Drug Discov. 2007;S35-S40. DOI 10.1517/17460441.2.S1.S35.

10. Brehm K. Echinococcus multilocularis as an experimental model in stem cell research and molecular host-parasite interaction. Parasitology. 2010;137:537-555. DOI 10.1017/S0031182009991727.

11. Budke C.M., White A.C., Jr., Garcia H.H. Zoonotic Larval cestode infections: neglected, neglected tropical diseases? PLoS Negl. Trop. Dis. 2009;3:e319. DOI 10.1371/journal.pntd.0000319.

12. Casandra D., Oberstaller J., Jiang R.H.Y., Bronner I.F., Adams J.H., Rayner J.C., Brown J., Mayho M., Swanson J., Otto T.D., Li S., Zhang M., Liao X., Wang C., Udenze K., Adapa S.R. Uncovering the essential genes of the human malaria parasite Plasmodium falciparum by saturation mutagenesis. Science. 2018;360:eaap7847. DOI 10.1126/science.aap7847.

13. Chai J.-Y. Praziquantel treatment in trematode and cestode infections: an update. Infect. Chemother. 2013;45:32-43. DOI 10.3947/ic.2013.45.1.32.

14. Chang H., Pan Y., Landrette S., Ding S., Yang D., Liu L., Tian L., Chai H., Li P., Li D.-M., Xu T. Efficient genome-wide first-generation phenotypic screening system in mice using the piggyBac transposon. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019;116:18507-18516. DOI 10.1073/pnas.1906354116.

15. Chen X., Xu F., Zhu C., Ji J., Zhou X., Feng X., Guang S. Dual sgRNA-directed gene knockout using CRISPR/Cas9 technology in Caenorhabditis elegans. Sci. Rep. 2014;4:7581. DOI 10.1038/srep07581.

16. Chuai G., Wang Q.-L., Liu Q. In silico meets in vivo: towards computational CRISPR-based sgRNA design. Trends Biotechnol. 2017;35: 12-21. DOI 10.1016/j.tibtech.2016.06.008.

17. Cogswell A.A., Collins J.J., Newmark P.A., Williams D.L. Whole mount in situ hybridization methodology for Schistosoma mansoni. Mol. Biochem. Parasitol. 2011;178:46-50. DOI 10.1016/j.molbiopara.2011.03.001.

18. Collins J.J., Newmark P.A. It’s no fluke: the planarian as a model for understanding schistosomes. PLoS Pathog. 2013;9:e1003396. DOI 10.1371/journal.ppat.1003396.

19. Collins J.J., Wang B., Lambrus B.G., Tharp M., Iyer H., Newmark P.A. Adult somatic stem cells in the human parasite, Schistosoma mansoni. Nature. 2013;494:476-479. DOI 10.1038/nature11924.

20. Couthier A., Smith J., McGarr P., Craig B., Gilleard J.S. Ectopic expression of a Haemonchus contortus GATA transcription factor in Caenorhabditis elegans reveals conserved function in spite of extensive sequence divergence. Mol. Biochem. Parasitol. 2004;133:241-253.

21. Cully D.F., Vassilatis D.K., Liu K.K., Paress P.S., Van der Ploeg L.H.T., Schaeffer J.M., Arena J.P. Cloning of an avermectin-sensitive glutamate-gated chloride channel from Caenorhabditis elegans. Nature. 1994;371:707-711. DOI 10.1038/371707a0.

22. Cwiklinski K., Dalton J.P., Dufresne P.J., La Course J., Williams D.J., Hodgkinson J., Paterson S. The Fasciola hepatica genome: gene duplication and polymorphism reveals adaptation to the host environment and the capacity for rapid evolution. Genome Biol. 2015; 16:71. DOI 10.1186/s13059-015-0632-2.

23. Da’dara A.A., Skelly P.J. Gene suppression in schistosomes using RNAi. In: Peacock C. (Ed.). Parasite Genomics Protocols, Methods in Molecular Biology. New York: Springer, 2015;143-164. DOI 10.1007/978-1-4939-1438-8_8.

24. Egger B., Ladurner P., Nimeth K., Gschwentner R., Rieger R. The regeneration capacity of the flatworm Macrostomum lignano – on repeated regeneration, rejuvenation, and the minimal size needed for regeneration. Dev. Genes Evol. 2006;216:565-577. DOI 10.1007/s00427-006-0069-4.

25. Egger B., Lapraz F., Tomiczek B., Müller S., Dessimoz C., Girstmair J., Škunca N., Rawlinson K.A., Cameron C.B., Beli E., Todaro M.A., Gammoudi M., Noreña C., Telford M.J. A transcriptomic-phylogenomic analysis of the evolutionary relationships of flatworms. Curr. Biol. 2015;25:1347-1353. DOI 10.1016/j.cub.2015.03.034.

26. Ershov N.I., Mordvinov V.A., Prokhortchouk E.B., Pakharukova M.Y., Gunbin K.V., Ustyantsev K., Genaev M.A., Blinov A.G., Mazur A., Boulygina E., Tsygankova S., Khrameeva E., Chekanov N., Fan G., Xiao A., Zhang H., Xu X., Yang H., Solovyev V., Lee S.M.-Y., Liu X., Afonnikov D.A., Skryabin K.G. New insights from Opisthorchis felineus genome: update on genomics of the epidemiologically important liver flukes. BMC Genomics. 2019;20:399. DOI 10.1186/s12864-019-5752-8.

27. Frøkjær-Jensen C., Davis M.W., Ailion M., Jorgensen E.M. Improved Mos1-mediated transgenesis in C. elegans. Nat. Methods. 2012;9: 117-118. DOI 10.1038/nmeth.1865.

28. Grohme M.A., Schloissnig S., Rozanski A., Pippel M., Young G.R., Winkler S., Brandl H., Henry I., Dahl A., Powell S., Hiller M., Myers E., Rink J.C. The genome of Schmidtea mediterranea and the evolution of core cellular mechanisms. Nature. 2018;554:56-61. DOI 10.1038/nature25473.

29. Grudniewska M., Mouton S., Grelling M., Wolters A.H.G., Kuipers J., Giepmans B.N.G., Berezikov E. A novel flatworm-specific gene implicated in reproduction in Macrostomum lignano. Sci. Rep. 2018;8: 1-10. DOI 10.1038/s41598-018-21107-4.

30. Grudniewska M., Mouton S., Simanov D., Beltman F., Grelling M., de Mulder K., Arindrarto W., Weissert P.M., van der Elst S., Berezikov E. Transcriptional signatures of somatic neoblasts and germline cells in Macrostomum lignano. eLife. 2016;5:e20607. DOI 10.7554/eLife.20607.

31. Guest M., Bull K., Walker R.J., Amliwala K., O’Connor V., Harder A., Holden-Dye L., Hopper N.A. The calcium-activated potassium channel, SLO-1, is required for the action of the novel cyclo-octadepsipeptide anthelmintic, emodepside, in Caenorhabditis elegans. Int. J. Parasitol. 2007;37:1577-1588. DOI 10.1016/j.ijpara.2007.05.006.

32. Hsu P.D., Lander E.S., Zhang F. Development and applications of CRISPR-Cas9 for genome engineering. Cell. 2014;157:1262-1278. DOI 10.1016/j.cell.2014.05.010.

33. Ivankovic M., Haneckova R., Thommen A., Grohme M.A., Vila-Farré M., Werner S., Rink J.C. Model systems for regeneration: planarians. Development. 2019;146. DOI 10.1242/dev.167684.

34. Jesudoss Chelladurai J., Kifleyohannes T., Scott J., Brewer M.T. Praziquantel resistance in the zoonotic cestode Dipylidium caninum. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2018;99:1201-1205. DOI 10.4269/ajtmh.18-0533.

35. Kaewpitoon N., Kaewpitoon S.J., Pengsaa P., Sripa B. Opisthorchis viverrini: The carcinogenic human liver fluke. World J. Gastroenterol. 2008;14:666-674. DOI 10.3748/wjg.14.666.

36. Kalendar R., Shustov A.V., Seppänen M.M., Schulman A.H., Stoddard F.L. Palindromic sequence-targeted (PST) PCR: a rapid and efficient method for high-throughput gene characterization and genome walking. Sci. Rep. 2019;9:1-11. DOI 10.1038/s41598-019-54168-0.

37. Kim S., Kim D., Cho S.W., Kim J., Kim J.-S. Highly efficient RNAguided genome editing in human cells via delivery of purified Cas9 ribonucleoproteins. Genome Res. 2014;24:1012-1019. DOI 10.1101/gr.171322.113.

38. Ladurner P., Egger B., De Mulder K., Pfister D., Kuales G., Salvenmoser W., Schärer L. The stem cell system of the basal flatworm Macrostomum lignano. In: Bosch T.C.G. (Ed.). Stem Cells: From Hydra to Man. Dordrecht: Springer, 2008;75-94. DOI 10.1007/978-1-4020-8274-0_5.

39. Ladurner P., Schärer L., Salvenmoser W., Rieger R.M. A new model organism among the lower Bilateria and the use of digital microscopy in taxonomy of meiobenthic Platyhelminthes: Macrostomum lignano, n. sp. (Rhabditophora, Macrostomorpha). J. Zool. Syst. Evol. Res. 2005;43:114-126. DOI 10.1111/j.1439-0469.2005.00299.x.

40. Laing S.T., Ivens A., Laing R., Ravikumar S., Butler V., Woods D.J., Gilleard J.S. Characterization of the xenobiotic response of Caenorhabditis elegans to the anthelmintic drug albendazole and the identification of novel drug glucoside metabolites. Biochem. J. 2010;432:505-516. DOI 10.1042/BJ20101346.

41. Lengerer B., Wunderer J., Pjeta R., Carta G., Kao D., Aboobaker A., Beisel C., Berezikov E., Salvenmoser W., Ladurner P. Organ specific gene expression in the regenerating tail of Macrostomum lignano. Dev. Biol. 2018;433(2):448-460. DOI 10.1016/j.ydbio.2017.07.021.

42. Leria L., Vila-Farré M., Solà E., Riutort M. Outstanding intraindividual genetic diversity in fissiparous planarians (Dugesia, Platyhelminthes) with facultative sex. BMC Evol. Biol. 2019;19:130. DOI 10.1186/s12862-019-1440-1.

43. McCusker P., McVeigh P., Rathinasamy V., Toet H., McCammick E., O’Connor A., Marks N.J., Mousley A., Brennan G.P., Halton D.W., Spithill T.W., Maule A.G. Stimulating neoblast-like cell proliferation in juvenile Fasciola hepatica supports growth and progression towards the adult phenotype in vitro. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016;10:e0004994. DOI 10.1371/journal.pntd.0004994.

44. McGonigle L., Mousley A., Marks N.J., Brennan G.P., Dalton J.P., Spithill T.W., Day T.A., Maule A.G. The silencing of cysteine proteases in Fasciola hepatica newly excysted juveniles using RNA interference reduces gut penetration. Int. J. Parasitol. 2008;38:149-155. DOI 10.1016/j.ijpara.2007.10.007.

45. Moguel B., Moreno-Mendoza N., Bobes R.J., Carrero J.C., ChimalMonroy J., Díaz-Hernández M.E., Herrera-Estrella L., Laclette J.P. Transient transgenesis of the tapeworm Taenia crassiceps. SpringerPlus. 2015;4:496. DOI 10.1186/s40064-015-1278-y.

46. Morand S., Robert F., Connors V.A. Complexity in parasite life cycles: population biology of cestodes in fish. J. Anim. Ecol. 1995;64:256-264. DOI 10.2307/5760.

47. Mouton S., Grudniewska M., Glazenburg L., Guryev V., Berezikov E. Resilience to aging in the regeneration-capable flatworm Macrostomum lignano. Aging Cell. 2018;17:e12739. DOI 10.1111/acel.12739.

48. Mwangi I.N., Sanchez M.C., Mkoji G.M., Agola L.E., Runo S.M., Cupit P.M., Cunningham C. Praziquantel sensitivity of Kenyan Schistosoma mansoni isolates and the generation of a laboratory strain with reduced susceptibility to the drug. Int. J. Parasitol. Drugs Drug Resist. 2014;4:296-300. DOI 10.1016/j.ijpddr.2014.09.006.

49. Nimeth K., Ladurner P., Gschwentner R., Salvenmoser W., Rieger R. Cell renewal and apoptosis in Macrostomum sp. [Lignano]. Cell Biol. Int. 2002;26:801-815. DOI 10.1006/cbir.2002.0950.

50. Pakharukova M.Y., Shilov A.G., Pirozhkova D.S., Katokhin A.V., Mordvinov V.A. The first comprehensive study of praziquantel effects in vivo and in vitro on European liver fluke Opisthorchis felineus (Trematoda). Int. J. Antimicrob. Agents. 2015;46:94-100. DOI 10.1016/j.ijantimicag.2015.02.012.

51. Pareek A., Arora A., Dhankher O.P. Stepping forward and taking reverse as we move ahead in genetics. Ind. J. Plant Physiol. 2018;23: 609-611. DOI 10.1007/s40502-018-0428-y.

52. Park J.-K., Kim K.-H., Kang S., Kim W., Eom K.S., Littlewood D. A common origin of complex life cycles in parasitic flatworms: evidence from the complete mitochondrial genome of Microcotyle sebastis (Monogenea: Platyhelminthes). BMC Evol. Biol. 2007;7:11. DOI 10.1186/1471-2148-7-11.

53. Pfister D., De Mulder K., Philipp I., Kuales G., Hrouda M., Eichberger P., Borgonie G., Hartenstein V., Ladurner P. The exceptional stem cell system of Macrostomum lignano: Screening for gene expression and studying cell proliferation by hydroxyurea treatment and irradiation. Front. Zool. 2007;4:9. DOI 10.1186/1742-9994-4-9.

54. Pierson L., Mousley A., Devine L., Marks N.J., Day T.A., Maule A.G. RNA interference in a cestode reveals specific silencing of selected highly expressed gene transcripts. Int. J. Parasitol. 2010;40:605-615. DOI 10.1016/j.ijpara.2009.10.012.

55. Pomaznoy M.Y., Logacheva M.D., Young N.D., Penin A.A., Ershov N.I., Katokhin A.V., Mordvinov V.A. Whole transcriptome profiling of adult and infective stages of the trematode Opisthorchis felineus. Parasitol. Int. 2016;65:12-19. DOI 10.1016/j.parint.2015.09.002.

56. Potter C.J., Luo L. Splinkerette PCR for mapping transposable elements in Drosophila. PLoS One. 2010;5:e10168. DOI 10.1371/journal.pone.0010168.

57. Poulin R., Cribb T.H. Trematode life cycles: Short is sweet? Trends Parasitol. 2002;18:176-183. DOI 10.1016/S1471-4922(02)02262-6.

58. Richards C.S. Genetic studies on variation in infectivity of Schistosoma mansoni. J. Parasitol. 1975;61:233-236. DOI 10.2307/3278999.

59. Rivera-Ingraham G.A., Bickmeyer U., Abele D. The physiological response of the marine platyhelminth Macrostomum lignano to different environmental oxygen concentrations. J. Exp. Biol. 2013;216: 2741-2751. DOI 10.1242/jeb.081984.

60. Rivera-Ingraham G.A., Nommick A., Blondeau-Bidet E., Ladurner P., Lignot J.-H. Salinity stress from the perspective of the energy-redox axis: Lessons from a marine intertidal flatworm. Redox Biol. 2016; 10:53-64. DOI 10.1016/j.redox.2016.09.012.

61. Rouhana L., Weiss J.A., Forsthoefel D.J., Lee H., King R.S., Inoue T., Shibata N., Agata K., Newmark P.A. RNA interference by feeding in vitro-synthesized double-stranded RNA to planarians: methodology and dynamics. Dev. Dyn. 2013;242:718-730. DOI 10.1002/dvdy.23950.

62. Schärer L., Ladurner P. Phenotypically plastic adjustment of sex allocation in a simultaneous hermaphrodite. Proc. Biol. Sci. 2003;270: 935-941. DOI 10.1098/rspb.2002.2323.

63. Schwartz C., Fallon P.G. Schistosoma “eggs-iting” the host: granuloma formation and egg excretion. Front. Immunol. 2018;9. DOI 10.3389/fimmu.2018.02492.

64. Siqueira L.D.P., Fontes D.A.F., Aguilera C.S.B., Timoteo T.R.R., Angelos M.A., Silva L.C.P.B.B., de Melo C.G., Rolim L.A., da Silva R.M.F., Neto P.J.R. Schistosomiasis: Drugs used and treatment strategies. Acta Trop. 2017;176:179-187. DOI 10.1016/j.actatropica.2017.08.002.

65. Skromne I., Prince V.E. Current perspectives in zebrafish reverse genetics: moving forward. Dev. Dyn. 2008;237:861-882. DOI 10.1002/dvdy.21484.

66. Song G., Li Q., Long Y., Gu Q., Hackett P.B., Cui Z. Effective gene trapping mediated by sleeping beauty transposon. PLoS One. 2012; 7:e44123. DOI 10.1371/journal.pone.0044123.

67. Stefano B., Patrizia B., Matteo C., Massimo G. Inverse PCR and quantitative PCR as alternative methods to southern blotting analysis to assess transgene copy number and characterize the integration site in transgenic woody plants. Biochem. Genet. 2016;54:291-305. DOI 10.1007/s10528-016-9719-z.

68. Wagner D.E., Wang I.E., Reddien P.W. Clonogenic neoblasts are pluripotent adult stem cells that underlie planarian regeneration. Science. 2011;332:811-816. DOI 10.1126/science.1203983.

69. Waikagul J., Kobayashi J., Pongvongsa T., Sato M.O., Adsakwattana P., Fontanilla I.K.C., Sato M., Fornillos R.J.C. Odds, challenges and new approaches in the control of helminthiasis, an Asian study. Parasite Epidemiol. Control. 2018;4:e00083. DOI 10.1016/j.parepi.2018.e00083.

70. Wang W., Wang L., Liang Y.-S. Susceptibility or resistance of praziquantel in human schistosomiasis: a review. Parasitol. Res. 2012; 111:1871-1877. DOI 10.1007/s00436-012-3151-z.

71. Wasik K., Gurtowski J., Zhou X., Ramos O.M., Delás M.J., Battistoni G., Demerdash O.E., Falciatori I., Vizoso D.B., Smith A.D., Ladurner P., Schärer L., McCombie W.R., Hannon G.J., Schatz M. Genome and transcriptome of the regeneration-competent flatworm, Macrostomum lignano. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015;112:1246212467. DOI 10.1073/pnas.1516718112.

72. Wongratanacheewin S., Sermswan R.W., Sirisinha S. Immunology and molecular biology of Opisthorchis viverrini infection. Acta Trop. 2003;88:195-207. DOI 10.1016/j.actatropica.2003.02.002.

73. Wudarski J., Egger B., Ramm S.A., Schärer L., Ladurner P., Zadesenets K.S., Rubtsov N.B., Mouton S., Berezikov E. The free-living flatworm Macrostomum lignano. EvoDevo. 2020;11:5. DOI 10.1186/s13227-020-00150-1.

74. Wudarski J., Simanov D., Ustyantsev K., de Mulder K., Grelling M., Grudniewska M., Beltman F., Glazenburg L., Demircan T., Wunderer J., Qi W., Vizoso D.B., Weissert P.M., Olivieri D., Mouton S., Guryev V., Aboobaker A., Schärer L., Ladurner P., Berezikov E. Efficient transgenesis and annotated genome sequence of the regenerative flatworm model Macrostomum lignano. Nat. Commun. 2017;8: 2120. DOI 10.1038/s41467-017-02214-8.

75. Wudarski J., Ustyantsev K.V., Berezikov E.V. Approaches to efficient genome editing in the regenerating free-living flatworm Macrostomum lignano. In: Methods for Editing Genes and Genomes. Novosibirsk, 2020;101-115. (in Russian)

76. Wudarski J., Ustyantsev K., Glazenburg L., Berezikov E. Influence of temperature on development, reproduction and regeneration in the flatworm model organism, Macrostomum lignano. Zool. Lett. 2019; 5:7. DOI 10.1186/s40851-019-0122-6.

77. Zheng H., Zhang W., Zhang L., Zhang Z., Li J., Lu G., Zhu Y., Wang Y., Huang Y., Liu J., Kang H., Chen J., Wang L., Chen A., Yu S., Gao Z., Jin L., Gu W., Wang Z., Zhao L., Shi B., Wen H., Lin R., Jones M.K., Brejova B., Vinar T., Zhao G., McManus D.P., Chen Z., Zhou Y., Wang S. The genome of the hydatid tapeworm Echinococcus granulosus. Nat. Genet. 2013;45:1168-1175. DOI 10.1038/ng.2757.


Просмотров: 62


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2500-0462 (Print)
ISSN 2500-3259 (Online)