Вироид веретеновидности клубней картофеля

Вироиды, небольшие кольцевые молекулы РНК, которые вызывают патогенез у растений, остаются одним из самых необычных биологических объектов, привлекающих внимание не только фитопатологов, но и специалистов в области молекулярной эволюции. В статье приведен обзор последних литературных данных о генетике вироида веретеновидности клубней картофеля (ВВКК) и генетических механизмах формирования патологических состояний у растений-хозяев. ВВКК способен передаваться вертикально (через генеративные клетки зараженного растения), но, в отличие от некоторых других вироидов, не передается через пыльцу от зараженного растения. Большой интерес у исследователей вызывает структура геномной РНК вироида размером 359 нуклеотидов: хорошо известно, что особенности 3D конформации определяют основные параметры взаимодействия с клеточными факторами на стадии репликации, транспорта между различными тканями в процессе системной инфекции, а также степень выраженности симптомов заболевания. При репликации геномной РНК вироидов часто происходят ошибки, приводящие к появлению гетерогенной популяции молекул РНК в тканях зараженного растения. Примечательно, что через 7 дней после инокуляции только 25 % молекул геномной РНК ВВКК соответствовали исходной матрице, использованной для инокуляции, однако эта доля увеличилась до 70 % через 14 дней и далее оставалась на том же уровне. По-видимому, при сохранении у мутантных вариантов геномной РНК способности к репликации вироид обладает высоким потенциалом к отбору эффективных инфекционных форм. ВВКК вызывает у пораженных растений развитие иммунного ответа, механизмы индукции которого недостаточно изучены. Известны сильно- и слабопатогенные штаммы ВВКК, вызывающие разные проявления болезни, фенотипические проявления от которых у пораженных растений в значительной мере различны. Сама по себе репликация вироида не обязательно приводит к выраженным фенотипическим проявлениям, в случае ВВКК они могут быть связаны с участками гомологии между геномной РНК и мРНК некоторых регуляторных генов, например транскрипционного фактора StTCP23 картофеля, участвующего в регуляторном контуре гиббереллиновой кислоты и в контроле морфогенеза клубня. Другой пример – индукция РНК-интерференции против мРНК гена FRIGIDA-like protein 3 у томата, что приводит к раннему цветению. В связи с этим обсуждаются потенциальные способы борьбы с вироидом, основанные на удалении из генома растений таких участков гомологии, расположенных в нетранслируемых областях мРНК и не выполняющих каких-либо функций. В целом вироиды представляют собой уникальную модель для исследования основ организации живых систем, многие из которых возникли на ранних этапах эволюции и остаются до сих пор не выявленными.

1. Adkar-Purushothama C.R., Bolduc F., Bru P., Perreault J.-P. Insights into potato spindle tuber viroid quasi-species from infection to disease. Front. Microbiol. 2020;11:1235. DOI 10.3389/fmicb.2020.01235.

2. Adkar-Purushothama C.R., Perreault J.-P. Alterations of the viroid regions that interact with the host defense genes attenuate viroid infection in host plant. RNA Biol. 2018;15(7): 955-966. DOI 10.1080/15476286.2018.1462653.

3. Adkar-Purushothama C.R., Sano T., Perreault J.-P. Viroid-derived small RNA induces early flowering in tomato plants by RNA silencing. Mol. Plant Pathol. 2018;19(11):2446-2458. DOI 10.1111/mpp.12721.

4. Altschul S.F., Madden T.L., Schäffer A.A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D.J. Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucleic Acids Res. 1997;25(17):3389-3402. DOI 10.1093/nar/25.17.3389.

5. Annenkov B.G. Problems and prospects of the influence of curative measures on the potato industry performance in the Russian Far East. In: Topical Issues of Crop Immunity, Sanitation, and Protection in the Russian Amur Region. Khabarovsk, 2000;26-42. (in Russian)

6. Bagherian S.A.A., Hamzehzarghani H., Izadpanah K., Djavaheri M. Effects of potato spindle tuber viroid infection on tomato metabolic prof ile. J. Plant Physiol. 2016;201:42-53. DOI 10.1016/j.jplph.2016.06.014. Epub 2016 Jun 30. PMID: 27393919.

7. BankevichA., Nurk S., Antipov D., GurevichA.A., Dvorkin M., Kulikov A.S., Lesin V.M., Nikolenko S.I., Pham S., Prjibelski A.D., Pyshkin A.V., Sirotkin A.V., Vyahhi N., Tesler G., Alekseyev M.A., Pevzner P.A. SPAdes: a new genome assembly algorithm and its applications to single-cell sequencing. J. Comput. Biol. 2012;19(5):455-477. DOI 10.1089/cmb.2012.0021.

8. Bao S., Owens R.A., Sun Q., Song H., Liu Y., Eamens A.L., Feng H., Tian H., Wang M.-B., Zhang R. Silencing of transcription factor encoding gene StTCP23 by small RNAs derived from the virulence modulating region of potato spindle tuber viroid is associated with symptom development in potato. PLoS Pathog. 2019;15(12):e1008110. DOI 10.1371/journal.ppat.1008110.

9. Barrero R.A., Napier K.R., Cunnington J., Liefting L., Keenan S., Frampton R.A., Szabo T., Bulman S., Hunter A., Ward L., Whattam M., Bellgard M.I. An internet-based bioinformatics toolkit for plant biosecurity diagnosis and surveillance of viruses and viroids. BMC Bioinform. 2017;18(1):26. DOI 10.1186/s12859-016-1428-4.

10. Bolger A.M., Lohse M., Usadel B. Trimmomatic: a flexible trimmer for Illumina sequence data. Bioinformatics. 2014; 30(15):2114-2120. DOI 10.1093/bioinformatics/btu170.

11. Brass J.R., Owens R.A., Matoušek J., Steger G. Viroid quasispecies revealed by deep sequencing. RNA Biol. 2017;14(3): 317-325. DOI 10.1080/15476286.2016.1272745.

12. Burger J.T., Maree H.J. Metagenomic next-generation sequencing of viruses infecting grapevines. Methods Mol. Biol. 2015; 1302:315-330. DOI 10.1007/978-1-4939-2620-6_23. PMID: 25981264.

13. Flores R., Navarro B., Delgado S., Serra P., Di Serio F. Viroid pathogenesis: a critical appraisal of the role of RNA silencing in triggering the initial molecular lesion. FEMS Microbiol. Rev. 2020;44(3):386-398. DOI 10.1093/femsre/fuaa011.

14. Friday D., Mukkara P., Owens R.A., Baumstark T., Bruist M.F. Processing of potato spindle tuber viroid RNAs in yeast, a nonconventional host. J. Virol. 2017;91(24):e01078-17. DOI 10.1128/JVI.01078-17.

15. Góra-Sochacka A., Więsyk A., Fogtman A., Lirski M., Zagórski-Ostoja W. Root transcriptomic analysis reveals global changes induced by systemic infection of Solanum lycopersicum with mild and severe variants of potato spindle tuber viroid. Viruses. 2019;11(11):992. DOI 10.3390/v11110992.

16. Huang X., Madan A. CAP3: a DNA sequence assembly program. Genome Res. 1999;9:868-877. DOI 10.1101/gr.9.9.868.

17. Kitabayashi S., Tsushima D., Adkar-Purushothama C.R., SanoT. Identification and molecular mechanisms of key nucleotides causing attenuation in pathogenicity of dahlia isolate of potato spindle tuber viroid. Int. J. Mol. Sci. 2020;21(19):7352. DOI 10.3390/ijms21197352.

18. Kochetov A.V., Kolchanov N.A., Sarai A. Interrelations between the efficiency of translation start sites and other sequence features of yeast mRNAs. Mol. Genet. Genom. 2004a; 270(5):442-447. DOI 10.1007/s00438-003-0941-0.

19. Kochetov A.V., Sarai A. Translational polymorphism as a potential source of plant proteins variety in Arabidopsis thaliana. Bioinformatics. 2004;20(4):445-447. DOI 10.1093/bioinformatics/btg443.

20. Kochetov A.V., Sirnik O.A., Rogozin I.B., Glazko G.V., Komarova M.L., Shumny V.K. Contextual features of higher plant mRNA 5′-untranslated regions. Mol. Biol. 2002;36(4):510- 516. DOI 10.1023/A:1019852427093.

21. Kochetov A.V., Titov S.E., Kolodiazhnaia Ya.S., Komarova M.L., Koval V.S., Makarova N.N., Ily’inskyi Yu.Yu., Trifonova E.A., Shumny V.K. Tobacco transformants bearing antisense suppressor of proline dehydrogenase gene, are characterized by higher proline content and cytoplasm osmotic pressure. Russ. J. Genet. 2004b;40(2):216-218. DOI 10.1023/B:RUGE.0000016999.53466.e1.

22. López-Carrasco A., Ballesteros C., Sentandreu V., Delgado S., Gago-Zachert S., Flores R., Sanjuán R. Different rates of spontaneous mutation of chloroplastic and nuclear viroids as determined by high-f idelity ultra-deep sequencing. PLoS Pathog. 2017;13(9):e1006547. DOI 10.1371/journal.ppat.1006547.

23. Matsushita Y., Yanagisawa H., Sano T. Vertical and horizontal transmission of Pospiviroids. Viruses. 2018;10(12):706. DOI 10.3390/v10120706.

24. Milanović J., Oklestkova J., Majdandžić A., Novák O., Mihaljević S. Organ-specif ic differences in endogenous phytohormone and antioxidative responses in potato upon PSTVd infection. J. Plant Physiol. 2019;232:107-114. DOI 10.1016/j.jplph.2018.10.027.

25. Nath V.S., Shrestha A., Awasthi P., Mishra A.K., Kocábek T., Matoušek J., Sečnik A., Jakše J., Radišek S., Hallan V. Mapping the gene expression spectrum of mediator subunits in response to viroid infection in plants. Int. J. Mol. Sci. 2020; 21(7):2498. DOI 10.3390/ijms21072498.

26. Otto C., Stadler P.F., Hoffmann S. Lacking alignments? The next-generation sequencing mapper segemehl revisited. Bioinformatics. 2014; 30(13):1837-1843. DOI 10.1093/bioinformatics/btu146.

27. Pecman A., Kutnjak D., Gutiérrez-Aguirre I., Adams I., Fox A., Boonham N., Ravnikar M. Next generation sequencing for detection and discovery of plant viruses and viroids: comparison of two approaches. Front. Microbiol. 2017;8:1998. DOI 10.3389/fmicb.2017.01998.

28. Roossinck M.J. Plant virus metagenomics: biodiversity and ecology. Annu. Rev. Genet. 2012;46:359-369. DOI 10.1146/annurev-genet-110711-155600.

29. Schmieder R., Edwards R. Quality control and preprocessing of metagenomic datasets. Bioinformatics. 2011;27(6):863-864. DOI 10.1093/bioinformatics/btr026.

30. Srivastava S., Prasad V. Viroids: small entities with a mean punch. In: Awasthi L.P. (Ed.) Applied Plant Virology: Advances, Detection, and Antiviral Strategies. Academic Press, 2020;209-226. DOI 10.1016/B978-0-12-818654-1.00016-5.

31. Suzuki T., Ikeda S., Kasai A., Taneda A., Fujibayashi M., Sugawara K., Okuta M., Maeda H., Sano T. RNAi-mediated down-regulation of Dicer-like 2 and 4 changes the response of ‘moneymaker’ tomato to potato spindle tuber viroid infection from tolerance to lethal systemic necrosis, accompanied by up-regulation of miR398, 398a-3p and production of excessive amount of reactive oxygen species. Viruses. 2019; 11(4):344. DOI 10.3390/v11040344.

32. Ventoso I., Kochetov A., Montaner D., Dopazo J., Santoyo J. Extensive translatome remodeling during ER stress response in mammalian cells. PLoS One. 2012;7(5):e35915.

33. Volkova O.A., Kochetov A.V. Interrelations between the nucleotide context of human start AUG codon, N-end amino acids of the encoded protein and initiation of translation. J. Biomol. Struct. Dyn. 2010;27(5):611-618. DOI 10.1080/07391102.2010.10508575.

34. Więsyk A., Candresse T., Zagórski-Ostoja W., Góra-Sochacka A. Viability and genetic stability of potato spindle tuber viroid mutants with indels in specific loops of the rod-like secondary structure. Virus Res. 2017;240:94-100. DOI 10.1016/j.virusres.2017.07.024.

35. Więsyk A., Lirski M., Fogtman A., Zagórski-Ostoja W., GóraSochacka A. Differences in gene expression profiles at the early stage of Solanum lycopersicum infection with mild and severe variants of potato spindle tuber viroid. Virus Res. 2020;286:198090. DOI 10.1016/j.virusres.2020.198090.

36. Wu J., Leontis N.B., Zirbel C.L., Bisaro D.M., Ding B. A threedimensional RNA motif mediates directional trafficking of Potato spindle tuber viroid from epidermal to palisade mesophyll cells in Nicotiana benthamiana. PLoS Pathog. 2019; 15(10):e1008147. DOI 10.1371/journal.ppat.1008147.

37. Wu J., Zhou C., Li J., Li C., Tao X., Leontis N.B., Zirbel C.L., Bisaro D.M., Ding B. Functional analysis reveals G/U pairs critical for replication and trafficking of an infectious noncoding viroid RNA. Nucleic Acids Res. 2020;48(6):3134- 3155. DOI 10.1093/nar/gkaa100.

38. Wu Q., Ding S.W., Zhang Y., Zhu S. Identification of viruses and viroids by next-generation sequencing and homologydependent and homology-independent algorithms. Annu. Rev. Phytopathol. 2015;53:425-444. DOI 10.1146/annurevphyto-080614-120030.

39. Yanagisawa H., Matsushita Y. Differences in dynamics of horizontal transmission of Tomato planta macho viroid and Potato spindle tuber viroid after pollination with viroidinfected pollen. Virology. 2018;516:258-264. DOI 10.1016/j.virol.2018.01.023.

40. Yanagisawa H., Sano T., Hase S., Matsushita Y. Influence of the terminal left domain on horizontal and vertical transmissions of tomato planta macho viroid and potato spindle tuber viroid through pollen. Virology. 2019;526:22-31. DOI 10.1016/j.virol.2018.09.021.

41. Zheng Y., Wang Y., Ding B., Fei Z. Comprehensive transcriptome analyses reveal that potato spindle tuber viroid triggers genome-wide changes in alternative splicing, inducible transacting activity of phased secondary small interfering RNAs, and immune responses. J. Virol. 2017;91(11):e00247-17. DOI 10.1128/JVI.00247-17.