Устойчивость сортов мягкой пшеницы, возделываемых на территории Саратовской области, к возбудителям септориозных пятнистостей

Септориоз – одна из вредоносных болезней сортов пшеницы, возделываемых на территории Саратовской области. Это инфекционное заболевание грибной этиологии лимитирует показатели урожайности и быстро прогрессирует во многих регионах Российской Федерации. Целью исследований было оценить устойчивость перспективных и рекомендуемых для возделывания на территории Нижневолжского региона РФ сортов озимой и яровой мягкой пшеницы к возбудителям септориозных пятнистостей и изучить популяции Parastagonospora nodorum и P. pseudonodorum, распространенных на территории Саратовской области, по наличию генов-эффекторов. C применением молекулярных маркеров проведена идентификация генов, кодирующих некротрофные эффекторы (NEs), у 220 изолятов гриба Parastagonospora spp., полученных с сортообразцов озимой и яровой мягкой пшеницы, яровой твердой пшеницы, озимого тритикале и ярового овса. Среди изученных изолятов P. nodorum были как единичные гены Tox1, Tox3 и ToxА, так и сочетания из двух генов в одном генотипе. В генотипе изолятов P. pseudonodorum не отмечено присутствие гена ToxА. Изучено 20 сортов озимой и яровой пшеницы на устойчивость к септориозным пятнистостям в лабораторных условиях и в поле в течение 2020– 2022 гг. Было использовано три инокулюма, включающих изоляты Zymoseptoria tritici, P. nodorum (TохА, Tох1, Tох3) и P. pseudonodorum (TохА, Tох1, Tох3). Анализируемые сорта были охарактеризованы с помощью молекулярного маркера Xfcp623, диагностического для генов Tsn1/tsn1, контролирующего чувствительность к токсину гриба PtrToxA. Наибольший интерес представляют 11 генотипов пшеницы, которые показали устойчивость к одному, двум и трем видам – возбудителям септориоза (Z. tritici, P. nodorum, P. pseudonodorum). Это сорта озимой мягкой пшеницы: Гостианум 237 (tsn1), Лютесценс 230 (Tsn1), Губерния (Tsn1), Подруга (Tsn1), Анастасия (Tsn1), Сосед - ка (Tsn1) и яровой мягкой пшеницы: Фаворит (tsn1), Прохоровка (tsn1), Саратовская 70 (tsn1), Саратовская 73 (tsn1), Белянка (tsn1). Полученные результаты важны для повышения эффективности селекции на основе элиминации генотипов с доминантными аллелями Tsn1, чувствительными к грибу PtrToxA. Помимо хозяйственной ценности изученных сортов, их рекомендуется использовать в селекции на устойчивость к септориозной пятнистости.

1. Abeysekara N.S., Faris J.D., Chao S., McClean P.E., Friesen T.L. Whole-genome QTL analysis of Stagonospora nodorum blotch resistance and validation of the SnTox4-Snn4 interaction in hexaploid wheat. Phytopathology. 2012;102(1):94-104. https://doi.org/10.1094/PHYTO-02-11-0040.

2. Andrie R.M., Pandelova I., Ciuffetti L.M. A combination of phenotypic and genotypic characterization strengthens Pyrenophora triticirepentis race identification. Phytopathology. 2007;97(6):694-701. https://doi.org/10.1094/PHYTO-97-6-0694.

3. Ciuffetti L.M., Tuori R.P., Gaventa J.M. A single gene encodes a selective toxin causal to the development of tan spot of wheat. Plant Cell. 1997;9(2):135-144. https://doi.org/10.1105/tpc.9.2.135.

4. Croll D., Crous P.W., Pereira D., Mordecai E.A., McDonal B.A., Brunner P.C. Genome-scale phylogenies reveal relationships among Parastagonospora species infecting domesticated and wild grasses. Persoonia. 2021;46:116-128. https://doi.org/10.3767/persoonia.2021.46.04.

5. Doyle J.J., Doyle J.L. Isolation of plant DNA from fresh tissue. Focus. 1990;12(1):13-15.

6. Faris J.D., Zhang Z., Lu H.J., Lu S.W., Reddy L., Cloutier S., Fellers J.P., Meinhardt S.W., Rasmussen J.B., Xu S.S., Oliver R.P., Simons K.J., Friesen T.L. A unique wheat disease resistance-like gene governs effector-triggered susceptibility to necrotrophic pathogens. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010;107(30):13544-13549. https://doi.org/10.1073/pnas.1004090107.

7. Faris J.D., Zhang Z., Rasmussen J.B., Friesen T.L. Variable expression of the Stagonospora nodorum effector SnToxA among isolates is correlated with levels of disease in wheat. Mol. Plant Mi- crobe Interact. 2011;24(12):1419-1426. https://doi.org/10.1094/MPMI-04-11-0094.

8. Ficke A., Cowger C., Bergstrom G., Brodal G. Understanding yield loss and pathogen biology to improve disease management: Septoria nodorum blotch - a case study in wheat. Plant Dis. 2018;102(4): 696-707. https://doi.org/10.1094/PDIS-09-17-1375-FE.

9. Friesen T.L., Chu C.G., Liu Z.H., Xu S.S., Halley S., Faris J.D. Hostselective toxins produced by Stagonospora nodorum confer disease susceptibility in adult wheat plants under field conditions. Theor. Appl. Genet. 2009;118(8):1489-1497. https://doi.org/10.1007/s00122-0090997-2.

10. Friesen T.L., Holmes D.J., Bowden R.L., Faris J.D. ToxA is present in the U.S. Bipolaris sorokiniana population and is a significant virulence factor on wheat harboring Tsn1. Plant Dis. 2018;102(12): 2446-2452. https://doi.org/10.1094/PDIS-03-18-0521-RE.

11. Gao Y., Faris J.D., Liu Z., Kim Y.M., Syme R.A., Oliver R.P., Xu S.S., Friesen T.L. Identification and characterization of the SnTox6-Snn6 interaction in the Parastagonospora nodorum - wheat pathosystem. Mol. Plant Microbe Interact. 2015;28(5):615-625. https://doi.org/10.1094/MPMI-12-14-0396-R.

12. Hafez M., Gourlie R., Despins T., Turkington T.K., Friesen T.L., Abou khaddour R. Parastagonospora nodorum and related species in Western Canada: genetic variability and effector genes. Phytopatho logy. 2020;110(12):1946-1958. https://doi.org/10.1094/PHYTO-05-20-0207-R.

13. Kariyawasam G.K., Richards J.K., Wyatt N.A., Running K.L.D., Xu S.S., Liu Z., Borowicz P., Faris J.D., Friesen T.L. The Parastagonospora nodorum necrotrophic effector SnTox5 targets the wheat gene Snn5 and facilitates entry into the leaf mesophyll. New Phytol. 2022;233(1):409-426. https://doi.org/10.1111/nph.17602.

14. Kolomiets T.M., Pakholkova E.V., Dubovaya L.P. Selection of Starting Material for the Creation of Wheat Cultivars with Long-term Resistance to Septoria. Moscow: Pechatnyy gorod Publ., 2017. (in Russian) Konkova E.A., Lyashcheva S.V., Sergeeva A.I. Screening of the world winter bread wheat collection for leafstem disease resistance in the Lower Volga Region. Zernovoe Khozyajstvo Rossii = Grain Economy of Russia. 2022;14(2):36-40. https://doi.org/10.31367/2079-8725-202280-2-36-40. (in Russian)

15. Kovalenko N.M., Shaydayuk E.L., Gultyaeva E.I. Characterization of commercial common wheat cultivars for resistance to tan spot causative agent. Biotekhnologiya i Selektsiya Rasteniy = Plant Biotechnology and Breeding. 2022;5(2):15-24. https://doi.org/10.30901/26586266-2022-2-o3. (in Russian)

16. Liu Z., Faris J.D., Oliver R.P., Tan K.C., Solomon P.S., McDonald M.C., McDonald B.A., Nunez A., Lu S., Rasmussen J.B., Friesen T.L. SnTox3 acts in effector triggered susceptibility to induce disease on wheat carrying the Snn3 gene. PLoS Pathog. 2009;5(9):e1000581. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000581.

17. Liu Z., Zhang Z., Faris J.D., Oliver R.P., Syme R., McDonald M.C., McDonald B.A., Solomon P.S., Lu S., Shelver W.L., Xu S., Friesen T.L. The cysteine rich necrotrophic effector SnTox1 produced by Stagonospora nodorum triggers susceptibility of wheat lines harboring Snn1. PLoS Pathog. 2012;8(1):e1002467. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1002467.

18. McDonald M.C., Ahren D., Simpendorfer S., Milgate A., Solomon P.S. The discovery of the virulence gene ToxA in the wheat and barley pathogen Bipolaris sorokiniana. Mol. Plant Pathol. 2017;19:432439. https://doi.org/10.1111/mpp.12535.

19. Navathe S., Yadav P.S., Chand R., Mishra V.K., Vasistha N.K., Meher P.K., Joshi A.K., Gupta P.K. ToxA-Tsn1 interaction for spot blotch susceptibility in Indian wheat: an example of inverse genefor-gene relationship. Plant Dis. 2020;104(1):71-81. https://doi.org/10.1094/PDIS-05-19-1066-RE.

20. Pakholkova E.V. Septoria disease of grain crops in various regions of the Russian Federation: Cand. Sci. (Biol.). Dissertation. Bol’shiye Vya zemy, 2003. (in Russian)

21. Pyzhikova G.V., Karaseva E.V. Methods of studying Septoria on isolated wheat leaves. Sel’skokhozyaystvennaya Biolo giya = Agricultural Biology. 1985;12:112-114. (in Russian)

22. Pyzhikova G.V., Sanina A.A., Suprun L.M., Kurakhtanova T.I., Gogava T.I., Meparishvili S.U., Antsiferova L.V., Kuznetsov N.S., Ignatov A.N., Kuzmichev A.A. Methods for Assessing the Resistance of Breeding Material and Wheat Cultivars to Septoria. Мoscow, 1989. (in Russian)

23. Richards J.K., Kariyawasam G.K., Seneviratne S., Wyatt N.A., Xu S.S., Liu Z., Faris J.D., Friesen T.L. A triple threat: the Parastagonospora nodorum SnTox267 effector exploits three distinct host genetic factors to cause disease in wheat. New Phytol. 2022;233(1):427-442. https://doi.org/10.1111/nph.17601.

24. Sanin S.S., Ibragimov T.Z., Strizhekozin Yu.A. Method for calculating wheat yield losses diseases. Zashchita i Karantin Rasteniy = Plant Protection and Quarantine. 2018;1:11-15. (in Russian)

25. Sharma S. Genetics of Wheat Domestication and Septoria Nodorum Blotch Susceptibility in Wheat. Fargo, North Dakota: North Dakota State University, 2019.

26. Shi G., Zhang Z., Friesen T.L., Bansal U., Cloutier S., Wicker T., Rasmussen J.B., Faris J.D. Marker development, saturation mapping, and high-resolution mapping of the Septoria nodorum blotch susceptibility gene Snn3-B1 in wheat. Mol. Genet. Genom. 2016a;291(1): 107-119. https://doi.org/10.1007/s00438-015-1091-x.

27. Shi G., Zhang Z., Friesen T.L., Raats D., Fahima T., Brueggeman R.S., Lu S., Trick H.N., Liu Z., Chao W., Frenkel Z., Xu S.S., Rasmussen J.B., Faris J.D. The hijacking of a receptor kinase-driven pathway by a wheat fungal pathogen leads to disease. Sci. Adv. 2016b; 2(10):e1600822. https://doi.org/10.1126/sciadv.1600822.

28. van Schie C.C., Takken F.L. Susceptibility genes 101: how to be a good host. Annu. Rev. Phytopathol. 2014;52:551-581. https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-102313-045854.

29. Virdi S.K., Liu Z., Overlander M.E., Zhang Z., Xu S.S., Friesen T.L., Faris J.D. New insights into the roles of host gene-necrotrophic effector interactions in governing susceptibility of durum wheat to tan spot and Septoria nodorum blotch. G3 (Bethesda). 2016;6(12): 4139-4150. https://doi.org/10.1534/g3.116.036525.

30. Zeleneva Yu.V., Ablova I.B., Sudnikova V.P., Mokhova L.M., Konkova E.A. Species composition of wheat septoria pathogens in the European part of Russia and identifying SnToxA, SnTox1 and Sn Tox3 effector genes. Mikologiya i Fitopatologiya = Mycology and Phytopathology. 2022;56(6):441-447. https://doi.org/10.31857/S0026364822060113. (in Russian)

31. Zhang Z., Friesen T.L., Simons K.J., Xu S.S., Faris J.D. Development, identification, and validation of markers for markerassisted selection against the Stagonospora nodorum toxin sensitivity genes Tsn1 and Snn2 in wheat. Mol. Breeding. 2009;23:35-49. https://doi.org/10.1007/s11032-008-9211-5.

32. Zhang Z., Friesen T.L., Xu S.S., Shi G., Liu Z., Rasmussen J.B., Faris J.D. Two putatively homoeologous wheat genes mediate recognition of SnTox3 to confer effector-triggered susceptibility to Stagonospora nodorum. Plant J. 2011;65(1):27-38. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2010.04407.x.