Preview

Вавиловский журнал генетики и селекции

Расширенный поиск

Профиль экспрессии генов, связанных с регуляцией стресса, поведения и нейрогенеза, вдоль дорзовентральной оси в гиппокампе у взрослых ручных и агрессивных лисиц

https://doi.org/10.18699/VJGB-23-76

Аннотация

Гиппокамп является ключевой структурой в регуляции стресс-ответа, который, по-видимому, снижен у домашних животных по сравнению с их дикими сородичами. Известно, что гиппокамп функционально неоднороден вдоль дорзовентральной оси, и в регуляции стресса в большей мере участвует вентральная часть. В серии экспериментов на уникальной селекционной модели одомашнивания животных – серебристо-черной лисице (Vulpes vulpes), включающей ручных, агрессивных и неселекционированных животных, ранее было показано снижение активности гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковой системы во многих звеньях. Кроме того, известно, что уровень нейрогенеза в гиппокампе повышен у взрослых ручных лисиц, что может быть взаимосвязано со снижением уровня стресса. Тем не менее молекулярно-генетические механизмы снижения стресс-ответа у доместицированных животных по-прежнему не ясны. В настоящей работе выполнено сравнение мРНК 13 генов в дорзальном и вентральном гиппокампе и проведен анализ кортизола в крови у ручных, агрессивных и неселекционированных лисиц. Установлено, что на данном этапе доместикации стресс-индуцированный уровень кортизола у ручных, агрессивных и неселекционированных животных достоверно отличается друг от друга, причем у ручных животных он самый низкий, а у агрессивных – самый высокий. Выявлены достоверные различия в экспрессии 12 генов между дорзальной и вентральной частями гиппокампа, что в большинстве случаев соответствует аналогичным различиям, найденным у грызунов и человека. У ручных лисиц обнаружен достоверно повышенный уровень в дорзальном гиппокампе мРНК генов цитохрома P450 26B1 (CYP26B1) и адренергического рецептора α1A (ADRA1A), а в вентральном гиппокампе – мРНК гена минералокортикоидного рецептора (NR3C2). Эти гены могут быть важной частью механизма снижения стресса по отношению к человеку и взаимосвязи регуляции стресса и нейрогенеза у взрослых ручных лисиц в частности и доместицированных животных вообще.

Об авторах

Ю. В. Александрович
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



Е. В. Антонов
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук; Научно-технологический университет «Сириус», Научный центр трансляционной медицины
Россия

Новосибирск; Сочи



С. Г. Шихевич
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



А. В. Харламова
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



Л. В. Мейстер
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



Ю. В. Маковка
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



Д. В. Шепелева
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



Р. Г. Гулевич
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Россия

Новосибирск



Ю. Э. Гербек
Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук; Еврейский университет в Иерусалиме
Россия

Школа ветеринарной медицины им. Й. Корета, Факультет сельского хозяйства, продовольственных ресурсов и окружающей среды им. Р.Г. Смита, Еврейский университет в Иерусалиме

Новосибирск; Реховот



Список литературы

1. Amrein I. Adult hippocampal neurogenesis in natural populations of mammals. Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2015;7(5):a021295. DOI: 10.1101/cshperspect.a021295.

2. Amrein I., Slomianka L. A morphologically distinct granule cell type in the dentate gyrus of the red fox correlates with adult hippocampal neurogenesis. Brain Res. 2010;1328:12-24. DOI: 10.1016/j.brainres.2010.02.075.

3. Andersen C.L., Jensen J.L., Ørntoft T.F. Normalization of real-time quantitative reverse transcription-PCR data: a model-based variance estimation approach to identify genes suited for normalization, applied to bladder and colon cancer data sets. Cancer Res. 2004;64: 5245-5250. DOI: 10.1158/0008-5472.CAN-04-0496.

4. Belyaev D.K. Destabilizing selection as a factor in domestication. J. Hered. 1979;70(5):301-308. DOI: 10.1093/oxfordjournals.jhered.a109263.

5. Bonhomme D., Minni A.M., Alfos S., Roux P., Richard E., Higueret P., Moisan M.P., Pallet V., Touyarot K. Vitamin A status regulates glucocorticoid availability in Wistar rats: consequences on cognitive functions and hippocampal neurogenesis? Front. Behav. Neurosci. 2014;8:20. DOI: 10.3389/fnbeh.2014.00020.

6. Bremner J.D., McCaffery P. The neurobiology of retinoic acid in affective disorders. Prog. Neuro-Psychopharmacol. Biol. Psychiatry. 2008;32(2):315-331. DOI: 10.1016/j.pnpbp.2007.07.001.

7. Cai L., Li R., Zhou J.N. Chronic all-trans retinoic acid administration induces CRF over-expression accompanied by AVP up-regulation and multiple CRF-controlling receptors disturbance in the hypothalamus of rats. Brain Res. 2015;1601:1-7. DOI: 10.1016/j.brainres.2014.12.054.

8. Cembrowski M.S., Wang L., Sugino K., Shields B.C., Spruston N. Hipposeq: a comprehensive RNA-seq database of gene expression in hippocampal principal neurons. eLife. 2016;5:e14997. DOI: 10.7554/eLife.14997.001.

9. Corradini B.R., Iamashita P., Tampellini E., Farfel J.M., Grinberg L.T., Moreira-Filho C.A. Complex network-driven view of genomic mechanisms underlying Parkinson’s disease: analyses in dorsal motor vagal nucleus, locus coeruleus, and substantia nigra. BioMed Res. Int. 2014;2014:543673. DOI: 10.1155/2014/543673.

10. Croston R., Branch C.L., Kozlovsky D.Y., Roth T.C., LaDage L.D., Freas C.A., Pravosudov V.V. Potential mechanisms driving population variation in spatial memory and the hippocampus in foodcaching chickadees. Integr. Comp. Biol. 2015;55(3):354-371. DOI: 10.1093/icb/icv029.

11. de Kloet E.R., Otte C., Kumsta R., Kok L., Hillegers M.H.J., Hasselmann H., Kliegel D., Joëls M. Stress and depression: a crucial role of the mineralocorticoid receptor. J. Neuroendocrinol. 2016;28(8). DOI: 10.1111/jne.12379.

12. de Martino M.U., Alesci S., Chrousos G.P., Kino T. Interaction of the glucocorticoid receptor and the chicken ovalbumin upstream promoter‐transcription factor II (COUP‐TFII): implications for the actions of glucocorticoids on glucose, lipoprotein, and xenobiotic metabolism. Ann. N. Y. Acad. Sci. 2004;1024:72-85. DOI: 10.1196/annals.1321.006.

13. Deupree J.D., Reed A.L., Bylund D.B. Differential effects of the tricyclic antidepressant desipramine on the density of adrenergic receptors in juvenile and adult rats. J. Pharmacol. Exp. Ther. 2007;321(2): 770-776. DOI: 10.1124/jpet.106.118935.

14. Doze V.A., Handel E.M., Jensen K.A., Darsie B., Luger E.J., Haselton J.R., Talbot J.N., Rorabaugh B.R. α1A- and α1B-adrenergic receptors differentially modulate antidepressant-like behavior in the mouse. Brain Res. 2009;1285:148-157. DOI: 10.1016/j.brainres.2009.06.035.

15. Doze V.A., Papay R.S., Goldenstein B.L., Gupta M.K., Collette K.M., Nelson B.W., Lyons M.J., Davis B.A., Luger E.J., Wood S.G., Haselton J.R., Simpson P.C., Perez D.M. Long-term α1A-adrenergic receptor stimulation improves synaptic plasticity, cognitive function, mood, and longevity. Mol. Pharmacol. 2011;80(4):747-758. DOI: 10.1124/mol.111.073734.

16. Elia J., Capasso M., Zaheer Z., Lantieri F., Ambrosini P., Berrettini W., Devoto M., Hakonarson H. Candidate gene analysis in an on-going genome-wide association study of attention-deficit hyperactivity disorder: suggestive association signals in ADRA1A. Psychiatr. Genet. 2009;19(3):134-141. DOI: 10.1097/YPG.0b013e32832a5043.

17. Floriou-Servou A., von Ziegler L., Stalder L., Sturman O., Privitera M., Rassi A., Cremonesi A., Thöny B., Bohacek J. Distinct proteomic, transcriptomic, and epigenetic stress responses in dorsal and ventral hippocampus. Biol. Psychiatry. 2018;84(7):531-541. DOI: 10.1016/j.biopsych.2018.02.003.

18. Fuentealba P., Klausberger T., Karayannis T., Suen W.Y., Huck J., Tomioka R., Rockland K., Capogna M., Studer M., Morales M., Somogyi P. Expression of COUP-TFII nuclear receptor in restricted GABAergic neuronal populations in the adult rat hippocampus. J. Neurosci. 2010;30(5):1595-1609. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.4199-09.2010.

19. Garcia A., Steiner B., Kronenberg G., Bick-Sander A., Kempermann G. Age-dependent expression of glucocorticoid- and mineralocorticoid receptors on neural precursor cell populations in the adult murine hippocampus. Aging Cell. 2004;3(4):363-371. DOI: 10.1111/j.14749728.2004.00130.x.

20. Gass P., Kretz O., Wolfer D.P., Berger S., Tronche F., Reichardt H.M., Kellendonk C., Lipp H.P., Schmid W., Schütz G. Genetic disruption of mineralocorticoid receptor leads to impaired neurogenesis and granule cell degeneration in the hippocampus of adult mice. EMBO Rep. 2000;1(5):447-451. DOI: 10.1093/embo-reports/kvd088.

21. Gil-Ibáñez P., Bernal J., Morte B. Thyroid hormone regulation of gene expression in primary cerebrocortical cells: role of thyroid hormone receptor subtypes and interactions with retinoic acid and glucocorticoids. PLoS One. 2014;9(3):e91692. DOI: 10.1371/journal.pone.0091692.

22. Gulyaeva N.V. Functional neurochemistry of the ventral and dorsal hippocampus: stress, depression, dementia and remote hippocampal damage. Neurochem. Res. 2019;44:1306-1322. DOI: 10.1007/s11064-018-2662-0.

23. Gupta M.K., Papay R.S., Jurgens C.W.D., Gaivin R.J., Shi T., Doze V.A., Perez D.M. α1-Adrenergic receptors regulate neurogenesis and gliogenesis. Mol. Pharmacol. 2009;76(2):314-326. DOI: 10.1124/mol.109.057307.

24. Haddjeri-Hopkins A., Tapia M., Ramirez-Franco J., Tell F., MarquezePouey B., Amalric M., Goaillard J.M. Refining the identity and role of Kv4 channels in mouse substantia nigra dopaminergic neurons. eNeuro. 2021;8(4):ENEURO.0207-21.2021. DOI: 10.1523/ENEURO.0207-21.2021.

25. Harris A.P., Holmes M.C., De Kloet E.R., Chapman K.E., Seckl J.R. Mineralocorticoid and glucocorticoid receptor balance in control of HPA axis and behaviour. Psychoneuroendocrinol. 2013;38(5): 648-658. DOI: 10.1016/j.psyneuen.2012.08.007.

26. Hélène R., Julie B., Aloïs L., Marie-Pierre M., Véronique P., Anabelle R., Jean-Benoît C. Retinoids and glucocorticoids have opposite effects on actin cytoskeleton rearrangement in hippocampal HT22 cells. Int. J. Biochem. Cell Biol. 2016;71:102-110. DOI: 10.1016/j.biocel.2015.12.014.

27. Hu P., Wang Y., Liu J., Meng F.T., Qi X.R., Chen L., van Dam A.M., Joëls M., Lucassen P.J., Zhou J.N. Chronic retinoic acid treatment suppresses adult hippocampal neurogenesis, in close correlation with depressive-like behavior. Hippocampus. 2016;26(7):911-923. DOI: 10.1002/hipo.22574.

28. Hu P., van Dam A.M., Wang Y., Lucassen P.J., Zhou J.N. Retinoic acid and depressive disorders: evidence and possible neurobiological mechanisms. Neurosci. Biobehav. Rev. 2020;112:376-391. DOI: 10.1016/j.neubiorev.2020.02.013.

29. Huang S., Slomianka L., Farmer A.J., Kharlamova A.V., Gulevich R.G., Herbeck Yu.E., Trut L.N., Wolfer D.P., Amrein I. Selection for tameness, a key behavioral trait of domestication, increases adult hippocampal neurogenesis in foxes. Hippocampus. 2015;25(8):963-975. DOI: 10.1002/hipo.22420.

30. Jacobs L.F., Gaulin S.J., Sherry D.F., Hoffman G.E. Evolution of spatial cognition: sex-specific patterns of spatial behavior predict hippocampal size. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1990;87(16):6349-6352. DOI: 10.1073/pnas.87.16.6349.

31. Jacobs L.F., Spencer W.D. Natural space-use patterns and hippocampal size in kangaroo rats. Brain Behav. Evol. 1994;44(3):125-132. DOI: 10.1159/000113584.

32. Jinno S., Kosaka T. Stereological estimation of numerical densities of glutamatergic principal neurons in the mouse hippocampus. Hippocampus. 2010;20(7):829-840. DOI: 10.1002/hipo.20685.

33. Kanatsou S., Fearey B.C., Kuil L.E., Lucassen P.J., Harris A.P., Seckl J.R., Krugers H., Joels M. Overexpression of mineralocorticoid receptors partially prevents chronic stress-induced reductions in hippocampal memory and structural plasticity. PLoS One. 2015; 10(11):e0142012. DOI: 10.1371/journal.pone.0142012.

34. Kanatsou S., Karst H., Kortesidou D., van den Akker R.A., den Blaauwen J., Harris A.P., Seckl J.R., Krugers H.J., Joels M. Overexpression of mineralocorticoid receptors in the mouse forebrain partly alleviates the effects of chronic early life stress on spatial memory, neurogenesis and synaptic function in the dentate gyrus. Front. Cell. Neurosci. 2017;11:132. DOI: 10.3389/fncel.2017.00132.

35. Kane M.A., Folias A.E., Wang C., Napoli J.L. Ethanol elevates physiological all-trans-retinoic acid levels in select loci through altering retinoid metabolism in multiple loci: a potential mechanism of ethanol toxicity. FASEB J. 2010;24(3):823-832. DOI: 10.1096/fj.09-141572.

36. Kang P., Rogalska J., Walker C.A., Burke M., Seckl J.R., Macleod M.R., Lai M. Injury-induced mineralocorticoid receptor expression involves differential promoter usage: a novel role for the rat MRβ variant. Mol. Cell. Endocrinol. 2009;305(1-2):56-62. DOI: 10.1016/j.mce.2009.02.008.

37. Kukekova A.V., Johnson J.L., Xiang X., Feng S., Liu S., Rando H.M., Kharlamova A.V., Herbeck Yu., Serdyukova N.A., Xiong Z., Beklemischeva V., Koepfli K.-P., Gulevich R.G., Vladimirova A.V., Hekman J.P., Perelman P.L., Graphodatsky A.S., O’Brien S.J., Wang X., Clark A.G., Acland G.A., Trut L.N., Zhang G. Red fox genome assembly identifies genomic regions associated with tame and aggressive behaviours. Nat. Ecol. Evol. 2018;2(9):1479-1491. DOI: 10.1038/s41559-018-0611-6.

38. Kvichansky A.A., Volobueva M.N., Manolova A.O., Bolshakov A.P., Gulyaeva N.V. Neonatal proinflammatory stress alters the expression of genes of corticosteroid receptors in the rat hippocampus: septo-temporal differences. Neurochem. J. 2017;11(3):255-258. DOI: 10.1134/S1819712417030059.

39. Lai M., Horsburgh K., Bae S.E., Carter R.N., Stenvers D.J., Fowler J.H., Yau J.L., Gomez-Sanchez C.E., Holmes M.C., Kenyon C.J., Seckl J.R., Macleod M.R. Forebrain mineralocorticoid receptor overexpression enhances memory, reduces anxiety and attenuates neuronal loss in cerebral ischaemia. Eur. J. Neurosci. 2007;25(6): 1832-1842. DOI: 10.1111/j.1460-9568.2007.05427.x.

40. Le Menuet D., Lombès M. The neuronal mineralocorticoid receptor: from cell survival to neurogenesis. Steroids. 2014;91:11-19. DOI: 10.1016/j.steroids.2014.05.018.

41. Lee A.-R., Kim J.-H., Cho E., Kim M., Park M. Dorsal and ventral hippocampus differentiate in functional pathways and differentially associate with neurological disease-related genes during postnatal development. Front. Mol. Neurosci. 2017;10:331. DOI: 10.3389/fnmol.2017.00331.

42. Levone B.R., Cryan J.F., O’Leary O.F. Role of adult hippocampal neurogenesis in stress resilience. Neurobiol. Stress. 2015;1:147-155. DOI: 10.1016/j.ynstr.2014.11.003.

43. Lewis A.S., Pittenger S.T., Mineur Y.S., Stout D., Smith P.H., Picciotto M.R. Bidirectional regulation of aggression in mice by hippocampal alpha-7 nicotinic acetylcholine receptors. Neuropsychopharmacology. 2018;43(6):1267-1275. DOI: 10.1038/npp.2017.276.

44. Lipp H.P. Evolutionary shaping of adult hippocampal neurogenesis in mammals-cognitive gain or developmental priming of personality traits? Front. Neurosci. 2017;11:420. DOI: 10.3389/fnins.2017.00420.

45. Livak K.J., Schmittgen T.D. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2-ΔΔCt method. Methods. 2001;25(4):402-408. DOI: 10.1006/meth.2001.1262.

46. Lowe A., Dalton M., Sidhu K., Sachdev P., Reynolds B., Valenzuela M. Neurogenesis and precursor cell differences in the dorsal and ventral adult canine hippocampus. Neurosci. Lett. 2015;593:107-113. DOI: 10.1016/j.neulet.2015.03.017.

47. Maggio N., Segal M. Differential modulation of long-term depression by acute stress in the rat dorsal and ventral hippocampus. J. Neurosci. 2009;29(27):8633-8638. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.1901-09.2009.

48. Medina A., Seasholtz A.F., Sharma V., Burke S., Bunney W., Jr., Myers R.M., Schatzberg A., Akil H., Watson S.J. Glucocorticoid and mineralocorticoid receptor expression in the human hippocampus in major depressive disorder. J. Psychiatr. Research. 2013;47(3): 307-314. DOI: 10.1016/j.jpsychires.2012.11.002.

49. Ming G., Song H. Adult neurogenesis in the mammalian brain: significant answers and significant questions. Neuron. 2011;70(4):687702. DOI: 10.1016/j.neuron.2011.05.001.

50. Mishra S., Kelly K.K., Rumian N.L., Siegenthaler J.A. Retinoic acid is required for neural stem and progenitor cell proliferation in the adult hippocampus. Stem Cell Rep. 2018;10(6):1705-1720. DOI: 10.1016/j.stemcr.2018.04.024.

51. O’Leary O.F., Cryan J.F. A ventral view on antidepressant action: roles for adult hippocampal neurogenesis along the dorsoventral axis. Trends Pharmacol. Sci. 2014;35(12):675-687. DOI: 10.1016/j.tips.2014.09.011.

52. O’Rourke T., Boeckx C. Glutamate receptors in domestication and modern human evolution. Neurosci. Biobehav. Rev. 2020;108:341357. DOI: 10.1016/j.neubiorev.2019.10.004.

53. Oskina I.N., Herbeck Yu.E., Shikhevich S.G., Plyusnina I.Z., Gulevich R.G. Alterations in the hypothalamus-pituitary-adrenal and immune systems during selection of animals for tame behavior. Infor matsionnyy Vestnik VOGiS = The Herald of Vavilov Society for Geneticists and Breeders. 2008;12(1/2):39-49. (in Russian)

54. Ovchinnikov V.Yu., Antonov E.V., Vasilyev G.V., Shihevich S.G., Shepeleva D.V., Herbeck Yu.E. Hippocampal glucocorticoid receptor and microRNA gene expression and serum cortisol concentration in foxes selected for behavior toward humans. Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2018; 22(2):230-234. DOI: 10.18699/VJ18.352. (in Russian)

55. Pendleton A.L., Shen F., Taravella A.M., Emery S., Veeramah K.R., Boyko A.R., Kidd J.M. Comparison of village dog and wolf genomes highlights the role of the neural crest in dog domestication. BMC Biol. 2018;16(1):e64. DOI: 10.1186/s12915-018-0535-2.

56. Pörtl D., Jung C. Is dog domestication due to epigenetic modulation in brain? Dog Behav. 2017;3(2):21-32. DOI: 10.4454/db.v3i2.55.

57. Prasolova L.A., Gerbek Yu.E., Gulevich R.G., Shikhevich S.G., Konoshenko M.Y., Kozhemyakina R.V., Oskina I.N., Plyusnina I.Z. The effects of prolonged selection for behavior on the stress response and activity of the reproductive system of male grey rats (Rattus norvegicus). Russ. J. Genet. 2014;50(8):846-852. DOI: 10.1134/S1022795414080031.

58. Price E.O. Animal Domestication and Behavior. Oxford; New York: Oxford Univ. Press, 2002.

59. Ratka A., Sutanto W., Bloemers M., de Kloet E.R. On the role of brain mineralocorticoid (type I) and glucocorticoid (type II) receptors in neuroendocrine regulation. Neuroendocrinology. 1989;50(2):117123. DOI: 10.1159/000125210.

60. Rehkämper G., Frahm H.D., Cnotka J. Mosaic evolution and adaptive brain component alteration under domestication seen on the background of evolutionary theory. Brain Behav. Evol. 2008;71(2):115126. DOI: 10.1159/000111458.

61. Rozeboom A.M., Akil H., Seasholtz A.F. Mineralocorticoid receptor overexpression in forebrain decreases anxiety-like behavior and alters the stress response in mice. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007; 104(11):4688-4693. DOI: 10.1073/pnas.0606067104.

62. Saaltink D.J., Vreugdenhil E. Stress, glucocorticoid receptors, and adult neurogenesis: a balance between excitation and inhibition? Cell. Mol. Life Sci. 2014;71:2499-2515. DOI: 10.1007/s00018-014-1568-5.

63. Sklepkovych B.O., Montevecchi W.A. Food availability and food hoarding behaviour by red and arctic foxes. Arctic. 1996;49(3): 228-234. DOI: 10.14430/arctic1199.

64. Sonnenberg B.R., Branch C.L., Pitera A.M., Bridge E., Pravosudov V.V. Natural selection and spatial cognition in wild food-caching mountain chickadees. Curr. Biol. 2019;29(4):670-676. DOI: 10.1016/j.cub.2019.01.006.

65. Stoney P.N., McCaffery P. A vitamin on the mind: new discoveries on control of the brain by vitamin A. World Rev. Nutr. Diet. 2016;115: 98-108. DOI: 10.1159/000442076.

66. Stoney P.N., Fragoso Y.D., Saeed R.B., Ashton A., Goodman T., Simons C., Gomaa M.S., Sementilli A., Sementilli L., Ross A.W., Morgan P.J., McCaffery P.J. Expression of the retinoic acid catabolic enzyme CYP26B1 in the human brain to maintain signaling homeostasis. Brain Struct. Funct. 2016;221:3315-3326. DOI: 10.1007/s00429-015-1102-z.

67. Theofanopoulou C., Gastaldon S., O’Rourke T., Samuels B.D., Messner A., Martins P.T., Delogu F., Alamri S., Boeckx C. Self-domestication in Homo sapiens: insights from comparative genomics. PloS One. 2017;12(10):e0185306. DOI: 10.1371/journal.pone.0185306.

68. Todorov O.S., Weisbecker V., Gilissen E., Zilles K., De Sousa A.A. Primate hippocampus size and organization are predicted by sociality but not diet. Proc. Royal Soc. B. 2019;286(1914):20191712. DOI: 10.1098/rspb.2019.1712.

69. Trut L.N., Plyusnina I.Z., Oskina I.N. An experiment on fox domestication and debatable issues of evolution of the dog. Russ. J. Genet. 2004;40(6):644-655. DOI: 10.1023/B:RUGE.0000033312.92773.c1.

70. Trut L., Oskina I., Kharlamova A. Animal evolution during domestication: the domesticated fox as a model. BioEssays. 2009;31(3):349360. DOI: 10.1002/bies.200800070.

71. Trut L.N., Kharlamova A.V., Pilipenko A.S., Herbeck Yu.E. The fox domestication experiment and dog evolution: A view based on modern molecular, genetic, and archaeological data. Russ. J. Genet. 2021; 57(7):778-794. DOI: 10.1134/S1022795421070140.

72. Truvé K., Parris T.Z., Vizlin-Hodzic D., Salmela S., Berger E., Ågren H., Funa K. Identification of candidate genetic variants and altered protein expression in neural stem and mature neural cells support altered microtubule function to be an essential component in bipolar disorder. Transl. Psychiatry. 2020;10(1):e390. DOI: 10.1038/s41398-020-01056-1.

73. Tzakis N., Holahan M.R. Social memory and the role of the hippocampal CA2 region. Front. Behav. Neurosci. 2019;13:233. DOI: 10.3389/fnbeh.2019.00233.

74. Veenema A.H., Neumann I.D. Neurobiological mechanisms of aggression and stress coping: a comparative study in mouse and rat selection lines. Brain Behav. Evol. 2007;70(4):274-285. DOI: 10.1159/000105491.

75. Veenema A.H., Meijer O.C., de Kloet E.R., Koolhaas J.M. Genetic selection for coping style predicts stressor susceptibility. J. Neuroendocrinol. 2003;15:256-267. DOI: 10.1046/j.1365-2826.2003.00986.x.

76. Vogel J.W., La Joie R., Grothe M.J., Diaz-Papkovich A., Doyle A., Vachon-Presseau E., Lepage C., Vos de Wael R., Thomas R.A., Iturria-Medina Y., Bernhardt B., Rabinovici G.D., Evans A.C. A molecular gradient along the longitudinal axis of the human hippocampus informs large-scale behavioral systems. Nat. Commun. 2020;11(1):960. DOI: 10.1038/s41467-020-14518-3.

77. Weaver I.C.G., Cervoni N., Champagne F.A., D’Alessio A.C., Sharma S., Seckl J.R., Dymov S., Szyf M., Meaney M.J. Epigenetic programming by maternal behavior. Nat. Neurosci. 2004;7:847-854. DOI: 10.1038/nn1276.

78. Xiao F., Zhang X., Ni P., Yu H., Gao Q., Li M., Huo P., Wei Z., Wang S., Zhang Y., Zhao R., Li A., Li Z., Li Yu., Cheng H., Du L., Ren S., Yu Q., Liu Ya., Zhao Yu. Voltage-dependent potassium channel Kv4.2 alleviates the ischemic stroke impairments through activating neurogenesis. Neurochem. Int. 2021;50:e105155. DOI: 10.1016/j.neuint.2021.105155.

79. Ye J., Coulouris G., Zaretskaya I., Cutcutache I., Rozen S., Madden T.L. Primer-BLAST: a tool to design target-specific primers for polymerase chain reaction. BMC Bioinform. 2012;13:134. DOI: 10.1186/1471-2105-13-134.


Рецензия

Просмотров: 1781


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2500-3259 (Online)