Пространственная генетическая характеристика красной лисицы (Vulpes vulpes) в районе между Альпами и центральными Динарскими горами

Красная лисица, Vulpes vulpes, - широко распространенный вид, характеризующийся высокой адаптивностью к различным средам обитания и широким спектром пищевых ресурсов. Удивительная адаптивность позволила красной лисице выживать в самых разнообразных условиях, от городских территорий до отдаленных диких мест. С использованием набора микросателлитных маркеров нами проведен сравнительный генетический анализ популяций красной лисицы из двух стран. В исследование включены популяции из Восточных Альп и северных Динарских гор в Словении, а также из центральных Динарских гор в Боснии и Герцеговине. Мы успешно выделили ДНК и генотипировали 118 образцов красной лисицы. Анализы, включавшие байесовские методы кластеризации, показали слабую генетическую дифференциацию между исследуемыми популяциями. Однако надо отметить, что статистически значимые различия в оценках генетической дифференциации были очевидны лишь при сравнении популяций между двумя странами. Дополнительные пространственные генетические анализы выявили разделение на четыре генетических кластера, которые включали две отдельные группы в Боснии и Герцеговине и две - в Словении. Такая картина дифференциации предполагает, что ключевым фактором, влияющим на генетическую структуру красной лисицы в данном регионе, является изоляция по расстоянию. Кроме того, наши результаты показали, что популяции из Альп и северных Динарских гор обладают более высокими генетическим разнообразием и наблюдаемой гетерозиготностью по сравнению с популяциями из центральных Динарских гор. Генетическое разнообразие заметно также при сравнении с другими европейскими популяциями красной лисицы. Изучение генетического разнообразия имеет важное значение для устойчивости и адаптируемости популяций, обеспечивая их выживание в условиях экологических изменений и антропогенного давления.

1. Atterby H., Allnutt T.R., MacNicoll A.D., Jones E.P., Smith G.C. Population genetic structure of the red fox (Vulpes vulpes) in the UK. Mamm. Res. 2015;60:9-19. DOI 10.1007/s13364-014-0209-6

2. Balkenhol N., Cushman S.A., Storfer A., Waits L.P. Introduction to landscape genetics – concepts, methods, applications. In: Landscape Genetics. Ch. 1. John Wiley & Sons Ltd., 2015;1-8. DOI 10.1002/9781118525258.ch01

3. Bedeković T., Šimić I., Krešić N., Lojkić I., Mihaljević Ž., Sučec I., Janković I.L., Hostnik P. Evaluation of ELISA for the detection of rabies virus antibodies from the thoracic liquid and muscle extract samples in the monitoring of fox oral vaccination campaigns. BMC Vet. Res. 2016;12(1):76. DOI 10.1186/s12917-016-0701-0

4. Belkhir K., Borsa P., Chikhi L., Raufaste N., Bonhomme F. GENETIX 4.05. Population Genetics Software for Windows TM. Univ. of Montpellier, 2004

5. Chapuis M.P., Estoup A. Microsatellite null alleles and estimation of population differentiation. Mol. Biol. Evol. 2007;24(3):621-631. DOI 10.1093/molbev/msl191

6. Earl D.A., Vonholdt B.M. STRUCTURE HARVESTER: a website and program for visualizing STRUCTURE output and implementing the Evanno method. Conserv. Genet. Resour. 2014;4:359-361. DOI 10.1007/s12686-011-9548-7

7. Edwards C.J., Soulsbury C.D., Statham M.J., Ho S.Y., Wall D., Dolf G., Iossa G., Baker P.J., Harris S., Sacks B.N., Bradley D.G. Temporal genetic variation of the red fox, Vulpes vulpes, across western Europe and the British Isles. Quat. Sci. Rev. 2012;57:95-104. DOI 10.1016/j.quascirev.2012.10.010

8. Evanno G., Regnaut S., Goudet J. Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: a simulation study. Mol. Ecol. 2005;14:2611-2620

9. Excoffier L., Lischer H.E.L. Arlequin suite ver 3.5: a new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows. Mol. Ecol. Resour. 2010;10(3):564-567. DOI 10.1111/j.1755-0998.2010.02847.x

10. Falush D., Stephens M., Pritchard J.K. Inference of population structure using multilocus genotype data: linked loci and correlated allele frequencies. Genetics. 2003;164(4):1567-1587. DOI 10.1093/genetics/164.4.1567

11. Frati F., Hartl G.B., Lovari S., Delibes M., Markov G. Quaternary radiation and genetic structure of the red fox Vulpes vulpes in the Mediterranean Basin, as revealed by allozymes and mitochondrial DNA. J. Zool. 1998;245(1):43-51. DOI 10.1111/j.1469-7998.1998.tb00070.x

12. Gachot-Neveu H., Lefevre P., Roeder J.J., Henry C., Poulle M.L. Genetic detection of sex-biased and age-biased dispersal in a population of wild carnivore, the red fox, Vulpes vulpes. Zoolog. Sci. 2009;26(2):145-152. DOI 10.2108/zsj.26.145

13. Galov A., Sindičić M., Andreanszky T., Čurković S., Dežđek D., Slavica A., Hartl G.B., Krueger B. High genetic diversity and low po pulation structure in red foxes (Vulpes vulpes) from Croatia. Mamm. Biol. 2014;79(1):77-80. DOI 10.1016/j.mambio.2013.10.003

14. Goudet J. FSTAT (version 1.2): a computer program to calculate F-statistics. J. Hered. 1995;86(6):485-486. DOI 10.1093/oxfordjournals.jhered.a111627

15. Guillot G., Mortier F., Estoup A. Geneland: a computer package for landscape genetics. Mol. Ecol. Notes. 2005;5(3):712-715. DOI 10.1111/j.1471-8286.2005.01031.x

16. Hoffmann M., Macdonald D.W., Sillero-Zubiri C. Canids: Foxes, Wolves, Jackals and Dogs. Status Survey and Conservation Action Plan. Gland: IUCN, 2004

17. Hunting Association of Slovenia. Information centre data. Available online: https://www.lovska-zveza.si/wp-content/uploads/2022/05/Letno-porocilo-LZS-2021-za-splet.pdf. Accessed on 5 January 2024

18. Jakobsson M., Rosenberg N.A. CLUMPP: a cluster matching and permutation program for dealing with label switching and multimodality in analysis of population structure. Bioinformatics. 2007; 23(14):1801-1806. DOI 10.1093/bioinformatics/btm233

19. Jombart T. adegenet: a R package for the multivariate analysis of genetic markers. Bioinformatics. 2008;24(11):1403-1405. DOI 10.1093/bioinformatics/btn129

20. Kirschning J., Zachos F.E., Cirovic D., Radovic I.T., Hmwe S.S., Hartl G.B. Population genetic analysis of Serbian red foxes (Vulpes vulpes) by means of mitochondrial control region sequences. Biochem. Genet. 2007;45(5-6):409-420. DOI 10.1007/s10528-007-9082-1

21. Kukekova A.V., Trut L.N., Oskina I.N., Kharlamova A.V., Shikhevich S.G., Kirkness E.F., Aguirre G.D., Acland G.M. A marker set for construction of a genetic map of the silver fox (Vulpes vulpes). J. Hered. 2004;95(3):185-194. DOI 10.1093/jhered/esh033

22. Kukekova A.V., Trut L.N., Oskina I.N., Johnson J.L., Temnykh S.V., Kharlamova A.V., Shepeleva D.V., Gulievich R.G., Shikhevich S.G., Graphodatsky A.S., Aguirre G.D., Acland G.M. A meiotic linkage map of the silver fox, aligned and compared to the canine genome. Genome Res. 2007;17(3):387-399. DOI 10.1101/gr.5893307

23. Kutschera V.E., Lecomte N., Janke A., Selva N., Sokolov A.A., Haun T., Steyer K., Nowak C., Hailer F. A range-wide synthesis and timeline for phylogeographic events in the red fox (Vulpes vulpes). BMC Evol. Biol. 2013;13(1):114. DOI 10.1186/1471-2148-13-114

24. Lojkić I., Šimić I., Bedeković T., Krešić N. Current status of rabies and its eradication in Eastern and Southeastern Europe. Pathogens. 2021;10(6):742. DOI 10.3390/pathogens10060742

25. Manel S., Schwartz M.K., Luikart G., Taberlet P. Landscape genetics: combining landscape ecology and population genetics. Trends Ecol. Evol. 2003;18(4):189-197. DOI 10.1016/S0169-5347(03)00008-9

26. McDevitt A.D., Coscia I., Browett S.S., Ruiz-González A., Statham M.J., Ruczyńska I., Panek M., Korolev A., Okhlopkov I.M., Saveljev A.P., Pokorny B., Flajšman K., Harrison S.W.R., Lobkov V., Ćirović D., Mullins J., Pertoldi C., Randi E., Sacks B.N., Kowalczyk R., Wójcik J.M. Next-generation phylogeography resolves post-glacial colonization patterns in a widespread carnivore, the red fox (Vulpes vulpes), in Europe. Mol. Ecol. 2022;31(3):993- 1006. DOI 10.1111/mec.16276

27. Mullins J., McDevitt A.D., Kowalczyk R., Ruczyńska I., Górny M., Wójcik J.M. The influence of habitat structure on genetic differentiation in red fox populations in north-eastern Poland. Acta Theriol. 2014;59(3):367-376. DOI 10.1007/s13364-014-0180-2

28. Nemet A. Evaluation of the Sensitivity of the System of Passive Control of Rabies in Bosnia and Herzegovina. Master thesis. Univ. of Sarajevo, 2018

29. Norén K., Statham M.J., Ågren E.O., Isomursu M., Flagstad Ø., Eide N.E., Berg T.B.G., Bech-Sanderhoff L., Sacks B.N. Genetic footprints reveal geographic patterns of expansion in Fennoscandian red foxes. Global Change Biol. 2015;21(9):3299-3312. DOI 10.1111/gcb.12922

30. Nowak R.M. Walker’s Mammals of the World. Johns Hopkins Univ. Press, 1999

31. OSLIS (Osrednji Slovenski Lovsko Informacijski Sistem). Available online: http://oslis.gozdis.si/.Accessed on 6 May 2024

32. Picot V., Rasuli A., Abella-Rider A., Saadatian-Elahi M., Aikimbayev A., Barkia A., Benmaiz S., Bouslama Z., De Balogh K., Dehove A., Davlyatov F., Farahtaj F., Gongal G., Gholami A., Imnadze P., Issad M., Khoufi S., Nedosekov V., Rafila A., Rich H., Soufi A., Tuychiev J., Vranjes N., Vodopija R., Zaouia I., Nel L. The Middle East and Eastern Europe rabies Expert Bureau (MEEREB) third meeting: Lyon, France (7–8 April, 2015). J. Infect. Public Health. 2017;10(6):695-701. DOI 10.1016/j.jiph.2017.03.005

33. R Development Core Team. R: a language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria, 2011. http://www.R-project.org

34. Rabies Bulletin Europe. Available online: https://www.who-rabiesbulletin.org/news/re-emergence-rabies-bosnia-herzegovina. Accessed on December 2017

35. Richman M., Mellersh C.S., André C., Galibert F., Ostrander E.A. Characterization of a minimal screening set of 172 microsatellite markers for genome-wide screens of the canine genome. J. Biochem. Biophys. 2001;47(1-2):137-149. DOI 10.1016/s0165-022x(00)00160-3

36. Rosenberg N.A. DISTRUCT: a program for the graphical display of population structure. Mol. Ecol. Notes. 2004;4(1):137-138. DOI 10.1046/j.1471-8286.2003.00566.x

37. Rousset F. GENEPOP’007: a complete re-implementation of the GENEPOP software for Windows and Linux. Mol. Ecol. Resour. 2008;8(1):103-106. DOI 10.1111/j.1471-8286.2007.01931.x

38. Sommer R.S., Nadachowski A. Glacial refugia of mammals in Europe: evidence from fossil records. Mammal Rev. 2006;36(4):251-265. DOI 10.1111/j.1365-2907.2006.00093.x

39. Sommer S., Mcdevitt A.D., Balkenhol N. Landscape genetic approaches in conservation biology and management. Conserv. Genet. 2013;14(2):249-251. DOI 10.1007/s10592-013-0473-z

40. Statham M.J., Murdoch J., Janecka J., Aubry K.B., Edwards C.J., Soulsbury C.D., Berry O., Wang Z., Harrison D., Pearch M., Tomsett L., Chupasko J., Sacks B.N. Range-wide multilocus phylogeography of the red fox reveals ancient continental divergence, minimal genomic exchange and distinct demographic histories. Mol. Ecol. 2014;23(19):4813-4830. DOI 10.1111/mec.12898

41. Tasioudi K.E., Iliadou P., Agianniotaki E.I., Robardet E., Liandris E., Doudounakis S., Tzani M., Tsaroucha P., Picard-Meyer E., Cliquet F., Mangana-Vougiouka O. Recurrence of animal rabies, Greece, 2012. Emerg. Infect. Dis. 2014;20(2):327-329. DOI 10.3201/eid2002.130473

42. Teacher A.G., Thomas J.A., Barnes I. Modern and ancient red fox (Vulpes vulpes) in Europe show an unusual lack of geographical and temporal structuring, and differing responses within the carnivores to historical climatic change. BMC Evol. Biol. 2011;11:214. DOI 10.1186/1471-2148-11-214

43. Valvo G. Applications of Landscape Genetics for Wildlife Conservation and Management. Doctoral thesis. Univ. of Padua, Department of Animal Sciences, 2011

44. Weir B.S., Cockerham C.C. Estimating F-statistics for the analysis of population structure. Evolution. 1984;38:1358-1370

45. Zecchin B., De Nardi M., Nouvellet P., Vernesi C., Babbucci M., Crestanello B., Bago Z., Bedeković T., Hostnik P., Milani A., Donnelly C.A., Bergelloni L., Lorenzetto M., Cattoli G. Genetic and spatial characterization of the red fox (Vulpes vulpes) population in the area stretching between the Eastern and Dinaric Alps and its relationship with rabies and canine distemper dynamics. PLoS One. 2019;14(3):e0213515. DOI 10.1371/journal.pone.0213515..