Компьютерное моделирование пространственной динамики и первичной генетической дивергенции в системе популяций на кольцевом ареале

   Одна из ключевых задач современной эволюционной биологии – изучение процессов, приводящих к первичному разделению (дивергенции) популяций на различающиеся генотипами группы особей.

   Для дивергенции очевидно необходима репродуктивная изоляция, которая делает невозможным контакт особей или существенно затрудняет обмен генетической информацией между популяциями. Настоящее исследование изучает возможность изоляции, в основе которой лежат не очевидные географические барьеры, удаленность популяций или экологическая специализация, а лишь наследственные механизмы, дрейф и поток генов, а также отбор против гетерозигот. Для этого предложена и исследована динамическая модель с дискретным временем, которая описывает динамику частот и численностей в системе миграционно связанных лимитированных популяций. Рассматривается панмиктичная популяция с менделевскими правилами наследования, монолокусным отбором, действием плотностно-зависимых факторов, лимитирующих рост численности. Особи свободно скрещиваются и перемещаются вдоль одномерного кольцевого ареала. Модель верифицирована с использованием данных эксперимента над ящичной системой популяций дрозофил Drosophila melanogaster, проведенного под руководством Ю. П. Алтухова. При достаточно простых предположениях модель описывает некоторые механизмы возникновения и сохранения на однородном ареале существенных генетических различий (первичной генетической дивергенции), сопровождаемых неоднородностью в частотах аллелей и численностях. В этом случае формируется несколько больших групп генетически однородных субпопуляций, развивающихся независимо. В местах их контакта активно идет гибридизация, а полиморфизм сохраняется за счет миграции с сопредельных однородных участков. Обнаружено, что устойчиво поддерживать такое пространственное распределение может только дизруптивный (разрывающий) отбор, направленный против гетерозигот. При движущем отборе дивергенция существует непродолжительное время как часть переходного процесса. За счет пониженной приспособленности гетерозигот (гибридов) и низкой скорости роста на этих участках (зонах гибридизации) существенно затрудняется обмен генами между смежными участками с противоположными гомозиготными генотипами (фенотипами). В результате зоны гибридизации выполняют функцию географического барьера, который фактически останавливает обмен генов между разными группами в случае смежной симпатрии.

1. Aguillon S.M., Rohwer V.G. Revisiting a classic hybrid zone: movement of the northern flicker hybrid zone in contemporary times. Evolution. 2022;76(5):1082­1090. doi: 10.1111/evo.14474

2. Allee W.C. The Social Life of Animals. Beacon Press, 1958

3. Altukhov Yu.P. Genetic Processes in Populations. Moscow: Akadem kniga Publ., 2003 (in Russian)

4. Altukhov Yu.P., Bernashevskaya A.G. Experimental modeling of genetic processes in a population system of Drosophila melanogaster corresponding to a circular stepping­stone model: 2. Stability of al­lelic composition and periodic relationship of allele frequency with distance. Soviet Genetics. 1981;17(6):1052­1059 (in Russian)

5. Altukhov Yu.P., Bernashevskaya A.G., Milishnikov A.N. Experimen­tal modeling of genetic processes in the population system of Drosophila melanogaster corresponding to the ring step model. Soviet Genetics. 1979;15(4):646­655 (in Russian)

6. Bazykin A.D. Reduced fitness of heterozygotes in a system of adjacent populations. Soviet Genetics. 1972;8(11):155­161 (in Russian)

7. Blair W.F. Mating call and stage of speciation in the Microhyla olivacea–M. carolinensis complex. Evolution. 1955a;9(4):469­480. doi: 10.1111/j.1558­5646.1955.tb01556

8. Blair W.F. Size difference as a possible isolation mechanism in Micro­hyla. Am Nat. 1955b;89(848):297­301. doi: 10.1086/281894

9. Blinov V.N., Zheleznova T.K. Black Corvus corone and grey C. cornix crows: controversial issues about status (races, semispecies or species?), origin (allo­ or sympatric?) and the phenomenon of stable hybrid zones. Russkiy Ornitologicheskiy Zhurnal = Russian Ornithological Journal. 2020;29(1958):3596­3601 (in Russian)

10. Dey S., Joshi A. Stability via asynchrony in Drosophila metapopulations with low migration rates. Science. 2006;312(5772):434­436. doi: 10.1126/science.1125317

11. Filchak K., Roethele J., Feder J. Natural selection and sympatric divergence in the apple maggot Rhagoletis pomonella. Nature. 2000; 407(6805):739­742. doi: 10.1038/35037578

12. Frisman E.Y. Primary Genetic Divergence (Theoretical analysis and modeling). Vladivostok, 1986 (in Russian)

13. Haring E., Däubl B., Pinsker W., Kryukov A., Gamauf A. Genetic divergences and intraspecific variation in corvids of the genus Corvus (Aves: Passeriformes: Corvidae) – a first survey based on museum specimens. J Zool Syst Evol Res. 2012;50(3):230­246. doi: 10.1111/j.1439­0469.2012.00664.x

14. Kapitonova L.V., Formozov N.A., Fedorov V.V., Kerimov A.B., Seliva­nova D.S. Peculiarities of behavior and ecology of the Great tit Parus major Linneus, 1758 and Japanese tit P. minor Temmink et Schlegel, 1848 as possible factors of maintaining the stability of speciesspecific phenotypes in the area of sympatry and local hybridi zation in the Amur Region. Dal’nevostochnyy Ornitologicheskiy Zhurnal = Far Eastern Journal of Ornithology. 2012;3:37­46 (in Russian)

15. Keymer J.E., Galajda P., Muldoon C., Park S., Austin R.H. Bacterial metapopulations in nanofabricated landscapes. Proc Natl Acad Sci USA. 2006;103(46):17290­17295. doi: 10.1073/pnas.0607971103

16. Kryukov A.P. Phylogeography and hybridization of corvid birds in the Palearctic Region. Vavilov J Genet Breed. 2019;23(2):232­238. doi: 10.18699/VJ19.487

17. Kulakov M., Frisman E.Ya. Primary genetic divergence in a system of limited population coupled by migration in a ring habitat. Маthematical Biology and Bioinformatics. 2025;20(1):1­30. doi: 10.17537/2025.20.1 (in Russian)

18. Láruson Á.J., Reed F.A. Stability of underdominant genetic polymorphisms in population networks. J Theor Biol. 2016;390:156­163. doi: 10.1016/j.jtbi.2015.11.023

19. Littlejohn M.J. Premating isolation in the Hyla ewingi complex (Anura: Hylidae). Evolution. 1965;19(2):234­243. doi: 10.2307/2406376

20. Matsumoto M., Nishimura T. Mersenne twister: a 623­dimensionally equidistributed uniform pseudorandom number generator. ACM Trans Model Comput Simul. 1998;8(1):3­30. doi: 10.1145/272991.272995

21. Murphy M.A., Dezzani R., Pilliod D.S., Storfer A. Landscape genet­ics of high mountain frogmetapopulations. Mol Ecol. 2010;19(17): 3634­3649. doi: 10.1111/j.1365­294X.2010.04723.x

22. Orsini L., Corander J., Alasentie A., Hanski I. Genetic spatial structure in a butterfly metapopulation correlates better with past than present demographic structure. Mol Ecol. 2008;17(11):2629­2642. doi: 10.1111/j.1365­294X.2008.03782.x

23. Poelstra J.W., Vijay N., Bossu C.M., Lantz H., Ryll B., Müller I., Baglione V., Unneberg P., Wikelski M., Grabherr M.G., Wolf J.B.W. The genomic landscape underlying phenotypic integrity in the face of gene flow in crows. Science. 2014;344(6190):1410­1414. doi: 10.1126/science.1253226

24. Smith M.J., Osborne W., Hunter D. Geographic variation in the advertisement call structure of Litoria verreauxii (Anura: Hylidae). Copeia. 2003;4:750­758. doi: 10.1643/HA02­133.1

25. Sundqvist L., Keenan K., Zackrisson M., Prodöhl P., Kleinhans D. Directional genetic differentiation and relative migration. Ecol Evol. 2016;6(11):3461­3475. doi: 10.1002/ece3.2096

26. Tait C., Kharva H., Schubert M., Kritsch D., Sombke A., Rybak J., Feder J.L., Olsson S.B. A reversal in sensory processing accom­panies ongoing ecological divergence and speciation in Rhagoletis pomonella. Proc Biol Sci. 2021;288(1947):20210192. doi: 10.1098/rspb.2021.0192

27. Yeaman S., Otto S.P. Establishment and maintenance of adaptive genetic divergence under migration, selection, and drift. Evolution. 2011;65(7):2123­2129. doi: 10.1111/j.1558­5646.2011.01277.x

28. Yee W.L., Goughnour R.B. Mating frequencies and production of hy­brids by Rhagoletis pomonella and Rhagoletis zephyria (Diptera: Tephritidae) in the laboratory. Can Entomol. 2011;143(1):82­90. doi: 10.4039/n10­047

29. Zhdanova O.L., Frisman E.Y. On the genetic divergence of migration-coupled populations: modern modeling based on the experimental results of Yu.P. Altukhov et al. Russ J Genet. 2023;59:614­622. doi: 10.1134/S1022795423060133