Дифференциация субгеномов среди StY-геномных видов рода Elymus (Triticeae, Poaceae) с территории России по данным секвенирования ядерного гена GBSS1 (waxy)

По последним данным, на территории России распространены 55 видов рода Elymus, которые являются носителями трех субгеномных комбинаций: StH, StY и StHY. Среди них StY-геномная группа насчитывает всего 10 видов с разной степенью изученности эволюционных связей. Предковые таксоны рода Pseudoroegneria были донорами субгенома St для всех современных видов рода Elymus. StY-геномная группа видов обладает дополнительным субгеномом Y с неизвестным происхождением, который по некоторым сведениям близок к субгеному St. Нами изучены филогенетические взаимоотношения между StY-геномными видами с территории России, пятью видами рода Pseudoroegneria и пятью видами рода Hordeum из Генбанка NCBI путем сравнения нуклеотидных последовательностей ядерного гена GBSS1 с 9-го по 14-й экзон. Проведен анализ участков более консервативных экзонов в сравнении с интронами, которые не кодируют аминокислотные последовательности фермента. Все варианты гена из субгеномов St у изученных видов подразделяются на три кластера сообразно трем маркерным группам нуклеотидных последовательностей клонов рода Pseudoroegneria: центральноазиатской (St₁) с реперным видом P. strigosa, североамериканской (St₂) с маркирующим видом P. spicata и ближневосточной (St₃) с двумя видами – P. tauri и P. libanotica, к которым тяготеет восточноевропейский вид P. stipifolia. Ни у одного из изученных видов субгеном Н, имеющий происхождение от предковых таксонов рода Hordeum (Critesion), не обнаружен. Что касается Y-субгенома в варианте «интроны», то в целом этот кластер менее дифференцирован, чем в варианте «экзоны». Данный факт противоречит сложившимся представлениям о большей консервативности генных участков, ответственных за синтез ферментных молекул. Среди наиболее примечательных характеристик в сравнении нуклеотидных последовательностей следует отметить наличие особой дальневосточной расы E. gmelinii с последовательностями St₃ вместо St₁ и расположение последовательностей всех клонов североказахстанского образца E. fedtschenkoi KSA-0935 в кластере St₂ вместо St₃.

1. Agafonov A.V., Asbaganov S.V., Shabanova (Kobozeva) E.V., Morozov I.V., Bondar A.A. Genome constitution and differentiation of subgenomes in Siberian and Far Eastern endemic species of the genus Elymus (Poaceae) according to the sequencing of the nuclear gene waxy. Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov J Genet Breed. 2019;23(7):817-826. doi 10.18699/VJ19.555

2. Agafonov A.V., Shabanova (Kobozeva) E.V., Asbaganov S.V., Mglinets A.V., Bogdanova V.S. Identification of genome compositions in allopolyploid species of the genus Elymus (Poaceae: Triticeae) in the Asian part of Russia by CAPS analysis. Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov J Genet Breed. 2020;24(2):115-122. doi 10.18699/VJ20.606

3. Agafonov A.V., Shabanova (Kobozeva) E.V., Emtseva M.V., Asbaganov S.V., Dorogina O.V. Phylogenetic relationships among different morphotypes of StY-genomic species Elymus ciliaris and E. amurensis (Poaceae) as a unified microevolutional complex. Botan Pacifica. 2021;10(1):19-28. doi 10.17581/bp.2021.10101

4. Agafonov A.V., Shabanova (Kobozeva) E.V., Asbaganov S.V. Microevolutionary relationships between the Siberian species Elymus margaritae, E. komarovii, and E. transbaicalensis (Poaceae) based on sequencing of the nuclear gene GBSS1 (waxy) and hybridization. Journal of Siberian Federal University. Biology. 2024a;17(3):248-263 (in Russian)

5. Agafonov A.V., Shabanova E.V., Emtseva M.V., Asbaganov S.V., Morozov I.V., Bondar A.A., Dorogina O.V. Phylogenetic and taxonomic relationships between morphotypes related to Elymus caninus (Poaceae) based on sequence of a nuclear gene GBSS1 (waxy) and sexual hybridization. J Syst Evol. 2024b;62(3):520-533. doi 10.1111/jse.13006

6. Alieva K.B., Peng Y., Usupbaev A., Tojibaev K.Sh., Yusupov Z., Ergashov I., Azimova D., Jiang Z. Synopsis of the genus Elymus (Poaceae) in Uzbekistan (Middle Asia) with a description of Elymus uzbekistanicus a new species from Turkestan Mts. PhytoKeys. 2025; 257:9-50. doi 10.3897/phytokeys.257.142950

7. Barkworth M.E., Cambell J.J.N., Salomon B. Elymus L. In: Flora of North America. Vol. 24. New York & Oxford: Oxford University Press, 2007;288-343

8. Baum B.R., Bailey L.G., Johnson D.A., Agafonov A.V. Molecular diversity of the 5S rDNA units in the Elymus dahuricus complex (Poaceae, Triticeae) supports the genomic constitution of St, Y, and H haplomes. Can J Bot. 2003;81(11):1091-1103. doi 10.1139/b03-102

9. Dewey D.R. The genomic system of classification as a guide to intergeneric hybridization with the perennial Triticeae. In: Gustafson J.P. (Ed.) Gene Manipulation in Plant Improvement. Stadler Genetics Symposia Series. Springer, 1984;209-279. doi 10.1007/978-1-4613-2429-4_9

10. Dong Z.Z., Fan X., Sha L.N., Wang Y., Zeng J., Kang H.Y., Zhang H.Q., Wang X.L., Zhang L., Ding C.B., Yang R.W., Zhou Y.H. Phylogeny and differentiation of the St genome in Elymus L. sensu lato (Triticeae; Poaceae) based on one nuclear DNA and two chloroplast genes. BMC Plant Biol. 2015;15:179. doi 10.1186/s12870-015-0517-2

11. Felsenstein J. Evolutionary trees from DNA sequences: a maximum likelihood approach. J Mol Evol. 1981;17(6):368-376. doi 10.1007/bf01734359

12. Helfgott D.M., Mason-Gamer R.J. The evolution of North American Elymus (Triticeae, Poaceae) allotetraploids: evidence from phosphoenolpyruvate carboxylase gene sequences. Syst Botany. 2004;29(4): 850-861

13. Hu Q., Yan C., Sun G. Phylogenetic analysis revealed reticulate evolution of allotetraploid Elymus ciliaris. Mol Phylogenet Evol. 2013; 69(3):805-813. doi 10.1016/j.ympev.2013.06.023

14. Kimura M. A simple method for estimating evolutionary rates of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences. J Mol Evol. 1980;16(2):111-120. doi 10.1007/bf01731581

15. Kobozeva E.V., Agafonov A.V. Revision of the subsection Pendulini (Nevski) Tzvelev of the genus Elymus L. (Poaceae). Systematic Notes on the Materials of P.N. Krylov Herbarium of Tomsk State University. 2015;112:22-31. doi 10.17223/20764103.112.3 (in Russian)

16. Kobozeva E.V., Gerus D.E., Ovchinnikova S.V., Agafonov A.V. Taxonomic relationships between StY genome species Elymus ciliaris and E. amurensis (Poaceae). Turczaninowia. 2011;14(3):35-44 (in Russian)

17. Kobozeva E.V., Asbaganov S.V., Dorogina O.V., Agafonov A.V. Variability of ISSR markers and estimation of inheritance of diagnostic characters among StY-genome species of Elymus pendulinus, E. brachypodioides and E. vernicosus (Poaceae: Triticeae). Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov J Genet Breed. 2017;21(1):135-145. doi 10.18699/VJ17.232 (in Russian)

18. Koonin E.V. The origin of introns and their role in eukaryogenesis: a compromise solution to the introns-early versus introns-late debate? Biol Direct. 2006;1:1-22. doi 10.1186/1745-6150-1-22

19. Lei Y.-X., Liu J., Fan X., Sha L.-N., Wang Y., Kang H.-Y., Zhou Y.-H., Zhang H.-Q. Phylogeny and molecular evolution of the DMC1 gene in the polyploid genus Roegneria and its affinitive genera (Poaceae: Triticeae). Bot J Linnean Society. 2018;186:129-142. doi 10.1093/botlinnean/box081

20. Leo J., Bengtsson T., Carlsson A.S., Brassac J., von Bothmer R. Population structure and phylogeography of Elymus mutabilis and its genetic relationships with E. transbaicalensis (Poaceae). Nord J Bot. 2022;4:e03520. doi 10.1111/njb.03520

21. Leo J., Bengtsson T., Morales A., Carlsson A.S., von Bothmer R. Genetic structure analyses reveal multiple origins of Elymus sensu stricto (Poaceae). Genet Resour Crop Evol. 2025;72:167-185. doi 10.1007/s10722-024-01944-1

22. Liu Q., Ge S., Tang H., Zhang X., Zhu G., Lu B.-R. Phylogenetic relationships in Elymus (Poaceae: Triticeae) based on the nuclear ribosomal internal transcribed spacer and chloroplast trnL-F sequences. New Phytol. 2006;170(2):411-420. doi 10.1111/j.1469-8137.2006.01665.x

23. Liu Q.L., Liu L., Ge S., Fu L.P., Bai S.Q., Lu X., Wang Q.K., Chen W., Wang F.Y., Wang L.H., Yan X.B., Lu B.R. Endo-allopolyploidy of autopolyploids and recurrent hybridization – a possible mechanism to explain the unresolved Y-genome donor in polyploid Elymus species (Triticeae: Poaceae). J Syst Evol. 2022;60(2):344-360. doi 10.1111/jse.12659

24. Lu B.-R., von Bothmer R. Cytological studied of dihaploid and hybrid from intergeneric cross Elymus shandongensis × Triticum aestivum. Hereditas. 1989;111(3):231-238. doi 10.1111/j.1601-5223.1990.tb00401.x

25. Lu B.-R., von Bothmer R. Intergeneric hybridization between Hordeum and Asiatic Elymus. Hereditas. 1990;112(2):109-116. doi 10.1111/j.1601-5223.1990.tb00048.x

26. Mason-Gamer R.J. Origin of North American Elymus (Poaceae: Triticeae) allotetraploids based on granule-bound starch synthase gene sequences. Syst Bot. 2001;26(4):757-768. doi 10.1043/0363-6445-26.4.757

27. Mason-Gamer R.J. Phylogeny of a genomically diverse group of Elymus (Poaceae) allopolyploids reveals multiple levels of reticulation. PLoS One. 2013;8(11):e78449. doi 10.1371/journal.pone.0078449

28. Mason-Gamer R.J., White D.M. The phylogeny of the Triticeae: resolution and phylogenetic conflict based on genome-wide nuclear loci. Am J Bot. 2024;111(10):e16404. doi 10.1002/ajb2.16404

29. Mason-Gamer R.J., Weil C., Kellogg E.A. Granule-bound starch synthase: structure, function, and phylogenetic utility. Mol Biol Evol. 1998;15(12):1658-1673. doi 10.1093/oxfordjournals.molbev.a025893

30. Mason-Gamer R.J., Burns M.M., Naum M. Phylogenetic relationships and reticulation among Asian Elymus (Poaceae) allotetraploids: analyses of three nuclear gene trees. Mol Phylogenet Evol. 2010a; 54(1):10-22. doi 10.1016/j.ympev.2009.10.002

31. Mason-Gamer R.J., Burns M.M., Naum M. Reticulate evolutionary history of a complex group of grasses: phylogeny of Elymus StStHH allotetraploids based on three nuclear genes. PLoS One. 2010b;5(6): e10989. doi 10.1371/journal.pone.0010989

32. Okito P., Mott I.W., Wu Y., Wang R.R. A Y genome specific STS marker in Pseudoroegneria and Elymus species (Triticeae: Gramineae). Genome. 2009;52(4):391-400. doi 10.1139/g09-015

33. Okonechnikov K., Golosova O., Fursov M.; the UGENE team. Unipro UGENE: a unified bioinformatics toolkit. Bioinformatics. 2012; 28(8):1166-1167. doi 10.1093/bioinformatics/bts091

34. Pan X., Zheng T., Zhao Y., Bao J., Fan X., Sha L., Li Y., … Cheng Y., Zhang H., Kang H., Zhou Y., Wu D. Phylogeny and taxonomy of the polyploid species that contain St genome (Triticeae; Poaceae) based on four nuclear DNA and three chloroplast genes. BMC Plant Biol. 2025;25:183. doi 10.1186/s12870-025-06179-5

35. Sakamoto S. Cytogenetic studies in the tribe Triticeae. A polyhaploid plant of Agropyron tsukushiense var. transiens Ohwi found in a state of nature. Jpn J Genet. 1964;39(6):393-400. doi 10.1266/jjg.39.393

36. Sha L.-N., Liang X., Zhang X.-Y., Gao S., Zhang Y., Zhou Y.-H., Fan X. Roegneria yenchiana: a new species in the Triticeae (Poaceae) from the Hengduan Mountain region. Ecol Evol. 2024;14:e11171. doi 10.1002/ece3.11171

37. Shabanova (Kobozeva) E.V., Agafonov A.V. New varieties of Elymus ciliaris (Poaceae: Triticeae) from the Russian Far East. Botan Pacifica. 2023;12(1):147-149. doi 10.17581/bp.2023.12102

38. Song H., Nan Z.B., Tian P. Phylogenetic analysis of Elymus (Poaceae) in western China. Genet Mol Res. 2015;14(4):12228-12239. doi 10.4238/2015.October.9.11

39. Sun G., Komatsuda T. Origin of the Y genome in Elymus and its relationship to other genomes in Triticeae based on evidence from elongation factor G (EF-G) gene sequences. Mol Phylogenet Evol. 2009;56(2):727-733. doi 10.1016/j.ympev.2010.03.037

40. Tamura K., Stecher G., Kumar S. MEGA11: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 11. Mol Biol Evol. 2021;38(7):3022-3027. doi 10.1093/molbev/msab120

41. Tan L., Wu D.D., Zhang C.B., Cheng Y.R., Sha L.N., Fan X., Kang H.Y., Wang Y., Zhang H.Q., Escudero M., Zhou Y.H. Genome constitution and evolution of Elymus atratus (Poaceae: Triticeae) inferred from cytogenetic and phylogenetic analysis. Genes Genomics. 2024;46: 589-599. doi 10.1007/s13258-024-01496-9

42. Tzvelev N.N., Probatova N.S. Grasses of Russia. Moscow, 2019 (in Russian)

43. Yan C., Sun G., Sun D. Distinct origin of the Y and St genome in Elymus species: evidence from the analysis of a large sample of St genome species using two nuclear genes. PLoS One. 2011;6(10):e26853. doi 10.1371/journal.pone.0026853

44. Zhang Y.-C., Wei X.-X., Qin Y., Liu Y., Zhang S.-Z., Jia Z.-F., Liu W.-H. Elymus multiramosus (Poaceae), a new species from the north-western Qinghai-Tibetan Plateau, China. PhytoKeys. 2024;249:51-73. doi 10.3897/phytokeys.249.127632