Холодовая акклиматизация растений томата связана с дифференциальной экспрессией генов семейства SlLHC, метаболизма каротиноидов и накопления/деградации хлорофиллов

Растения томата (Solanum lycopersicum L.) чувствительны к воздействию холодового стресса, адаптационный ответ на который связан с клеточной осморегуляцией и снижением скорости фотосинтеза за счет нарушения работы антенн фотосистем I и II, включающих белки семейства Light-Harvesting Complex (LHC), связывающие хлорофиллы a/b и каротиноиды. В настоящей работе впервые проведен транскриптомный анализ дифференциальной экспрессии генов семейства SlLHC, генов биосинтеза каротиноидов и абсцизовой кислоты (АБК), а также генов ORANGE и STAY-GREEN, связанных с синтезом и деградацией хлорофиллов, в динамике двух циклов (I и II) «холодовой стресс (12 ч) – восстановление (60 ч)». Для анализа использован сорт томата Отрадный. Показано, что за 12 ч до завершения периода восстановления второго цикла (II-48) в листьях растения значительно уменьшается количество хлорофиллов a/b и каротиноидов. Выявлено, что 12 ч холодового воздействия в обоих циклах (I-12, II-12) подавляют экспрессию большинства генов семейства LHC. В тех же точках обнаружено значимое повышение уровня транскриптов генов NSY, CCD-like, LeNCED1 и NCED6, связанных с синтезом АБК. Определены гены, профиль экспрессии которых различается между первичным и повторным циклами холодового воздействия. На основании этих данных составлен список генов-кандидатов в маркеры памяти растений о холодовом стрессе: десять генов семейства SlLHC (Cab-1A, Cab-1D, CAB12, CAB5-LOC101257186, SEP2, OHP2-LOC101259223, OHP1 и LIL3-2-LOC101247899) и пять генов, ассоциированных с синтезом АБК (VDE, CCD4, CCD-like, LeNCED1 и NCED6). Полученные результаты важны для определения и осмысления участия генов, связанных с фотосинтезом, в ответе на холодовой стресс и определении холодостойкости растений томата, и могут быть использованы в селекции холодостойких сортов.

1. Agurla S., Gahir S., Munemasa S., Murata Y., Raghavendra A.S. Mechanism of stomatal closure in plants exposed to drought and cold stress. In: Iwaya-Inoue M., Sakurai M., Uemura M. (Eds) Survival Strategies in Extreme Cold and Desiccation. Advances in Experimental Medicine and Biology. Vol. 1081. Springer, 2018;215-232. doi 10.1007/978-981-13-1244-1_12

2. Aina O., Bakare O.O., Fadaka A.O., Keyster M., Klein A. Plant biomarkers as early detection tools in stress management in food crops: a review. Planta. 2024;259(3):60. doi 10.1007/s00425-024-04333-1

3. Ashraf M., Harris P.J.C. Photosynthesis under stressful environments: an overview. Photosynthetica. 2013;51:163-190. doi 10.1007/s11099-013-0021-6

4. Bäurle I., Trindade I. Chromatin regulation of somatic abiotic stress memory. J Exp Bot. 2020;71(17):5269-5279. doi 10.1093/jxb/eraa098

5. Browse J., Xin Z. Temperature sensing and cold acclimation. Curr Opin Plant Biol. 2001;4:241-246. doi 10.1016/s1369-5266(00)00167-9

6. Chen K., Li G.J., Bressan R.A., Song C.P., Zhu J.K., Zhao Y. Abscisic acid dynamics, signaling, and functions in plants. J Integr Plant Biol. 2020;62(1):25-54. doi 10.1111/jipb.12899

7. Ding Y., Shi Y., Yang S. Regulatory networks underlying plant responses and adaptation to cold stress. Annu Rev Genet. 2024;58(1):43-65. doi 10.1146/annurev-genet-111523-102226

8. Efremov G.I., Slugina M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Differential regulation of phytoene synthase PSY1 during fruit carotenogenesis in cultivated and wild tomato species (Solanum section Lycopersicon). Plants. 2020;9(9):1169. doi 10.3390/plants9091169

9. ElShamey E., Zeng Y., Ding Y., Yang J. Functional phytochemicals in tomatoes: biosynthesis, gene regulation, and human health implications. Front Plant Sci. 2025;16:1662388. doi 10.3389/fpls.2025.1662388

10. Filyushin M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Differential expression profile of DREB2 subfamily transcription factor genes in the dynamics of salt stress and post-stress recovery in tomato plants. Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov J Genet Breed. 2025;29(8):1213-1220. doi 10.18699/vjgb-25-128

11. Friedrich T., Faivre L., Bäurle I., Schubert D. Chromatin-based mechanisms of temperature memory in plants. Plant Cell Environ. 2019; 42(3):762-770. doi 10.1111/pce.13373

12. Gao Y., Zhou X., Huang H., Wang C., Xiao X., Wen J., Wu J., Zhou S., de Dios V.R., Rodríguez L.G., Yao Y., Liu J., Deng H. ORANGE proteins mediate adaptation to high light and resistance to Pseudomonas syringae in tomato by regulating chlorophylls and carotenoids accumulation. Int J Biol Macromol. 2025;306(Pt.4):141739. doi 10.1016/j.ijbiomac.2025.141739

13. Ikuyinminu E., Goñi O., Łangowski Ł., O’Connell S. Transcriptome, biochemical and phenotypic analysis of the effects of a precision engineered biostimulant for inducing salinity stress tolerance in tomato. Int J Mol Sci. 2023;24(8):6988. doi 10.3390/ijms24086988

14. Jacques C., Salon C., Barnard R.L., Vernoud V., Prudent M. Drought stress memory at the plant cycle level: a review. Plants (Basel). 2021;10(9):1873. doi 10.3390/plants10091873

15. Jansson S. A guide to the Lhc genes and their relatives in Arabidopsis. Trends Plant Sci. 1999;4(6):236-240. doi 10.1016/s1360-1385(99)01419-3

16. Kidokoro S., Shinozaki K., Yamaguchi-Shinozaki K. Transcriptional regulatory network of plant cold-stress responses. Trends Plant Sci. 2022;27(9):922-935. doi 10.1016/j.tplants.2022.01.008

17. Klimmek F., Sjödin A., Noutsos C., Leister D., Jansson S. Abundantly and rarely expressed Lhc protein genes exhibit distinct regulation patterns in plants. Plant Physiol. 2006;140(3):793-804. doi 10.1104/pp.105.073304

18. Lan Y., Song Y., Zhao F., Cao Y., Luo D., Qiao D., Cao Y., Xu H. Phylogenetic, structural and functional evolution of the LHC gene family in plant species. Int J Mol Sci. 2022;24(1):488. doi 10.3390/ijms24010488

19. Li Y., Cao T., Guo Y., Grimm B., Li X., Duanmu D., Lin R. Regulatory and retrograde signaling networks in the chlorophyll biosynthetic pathway. J Integr Plant Biol. 2025;67(4):887-911. doi 10.1111/jipb.13837

20. Love M.I., Huber W., Anders S. Moderated estimation of fold change and dispersion for RNA-seq data with DESeq2. Genome Biol. 2014; 15(12):550. doi 10.1186/s13059-014-0550-8

21. Meng F., Ma M., Li S., Liang P., Liang Y., Shi H., Huang S., Su H., Deng Y., Akram M.A., Shen X., Feng R., Zhan X., Ma F. Genomewide identification of light-harvesting chlorophyll a/b-binding (LHC) gene family in tomato and functional analysis of SlLhcb1.11 and SlELIP1 under cold stress. Genomics. 2025;117(2):111022. doi 10.1016/j.ygeno.2025.111022

22. Mesa T., Polo J., Arabia A., Caselles V., Munné-Bosch S. Differential physiological response to heat and cold stress of tomato plants and its implication on fruit quality. J Plant Physiol. 2022;268:153581. doi 10.1016/j.jplph.2021.153581

23. Nakashima K., Yamaguchi-Shinozaki K. ABA signaling in stress-response and seed development. Plant Cell Rep. 2013;32(7):959-970. doi 10.1007/s00299-013-1418-1

24. Neilson K.A., Mariani M., Haynes P.A. Quantitative proteomic analysis of cold-responsive proteins in rice. Proteomics. 2011;11(9):1696- 1706. doi 10.1002/pmic.201000727

25. Piechulla B., Merforth N., Rudolph B. Identification of tomato Lhc promoter regions necessary for circadian expression. Plant Mol Biol. 1998;38(4):655-662. doi 10.1023/a:1006094015513

26. Pietrzykowska M., Suorsa M., Semchonok D.A., Tikkanen M., Boekema E.J., Aro E.-M., Jansson S. The light-harvesting chlorophyll a/b binding proteins Lhcb1 and Lhcb2 play complementary roles during state transitions in Arabidopsis. Plant Cell. 2014;26(9):3646-3660. doi 10.1105/tpc.114.127373

27. Soualiou S., Duan F., Li X., Zhou W. Nitrogen supply alleviates cold stress by increasing photosynthesis and nitrogen assimilation in maize seedlings. J Exp Bot. 2023;74(10):3142-3162. doi 10.1093/jxb/erad073

28. Sreenivasulu N., Harshavardhan V.T., Govind G., Seiler C., Kohli A. Contrapuntal role of ABA: does it mediate stress tolerance or plant growth retardation under long-term drought stress? Gene. 2012; 506(2):265-273. doi 10.1016/j.gene.2012.06.076

29. Tee E.E. Orange is the new green: Arabidopsis ORANGE represses chloroplast biogenesis. Plant Cell. 2019;31(12):2824-2825. doi 10.1105/tpc.19.00670

30. Villagómez-Aranda A.L., Feregrino-Pérez A.A., García-Ortega L.F., González-Chavira M.M., Torres-Pacheco I., Guevara-González R.G. Activating stress memory: eustressors as potential tools for plant breeding. Plant Cell Rep. 2022;41(7):1481-1498. doi 10.1007/s00299-022-02858-x

31. Xu C., Wang Y., Yang H., Tang Y., Liu B., Hu X., Hu Z. Cold acclimation alleviates photosynthetic inhibition and oxidative damage induced by cold stress in citrus seedlings. Plant Signal Behav. 2023; 18(1):2285169. doi 10.1080/15592324.2023.2285169

32. Yamori W., Hikosaka K., Way D.A. Temperature response of photosynthesis in C3, C4, and CAM plants: temperature acclimation and temperature adaptation. Photosynth Res. 2014;119(1-2):101-117. doi 10.1007/s11120-013-9874-6

33. Yan J., Liu J., Yang S., Jiang C., Liu Y., Zhang N., Sun X., … Liu Y., Sun Z., Qi M., Wang F., Li T. Light quality regulates plant biomass and fruit quality through a photoreceptor-dependent HY5-LHC/ CYCB module in tomato. Hortic Res. 2023;10(12):uhad219. doi 10.1093/hr/uhad219

34. Zhang Q., Ma C., Wang X., Ma Q., Fan S., Zhang C. Genome-wide identification of the light-harvesting chlorophyll a/b binding (Lhc) family in Gossypium hirsutum reveals the influence of GhLhcb2.3 on chlorophyll a synthesis. Plant Biol (Stuttg). 2021;23(5):831-842. doi 10.1111/plb.13294

35. Zhao S., Gao H., Luo J., Wang H., Dong Q., Wang Y., Yang K., Mao K., Ma F. Genome-wide analysis of the light-harvesting chlorophyll a/b-binding gene family in apple (Malus domestica) and functional characterization of MdLhcb4.3, which confers tolerance to drought and osmotic stress. Plant Physiol Biochem. 2020;154:517-529. doi 10.1016/j.plaphy.2020.06.022