Межвидовая несовместимость при отдаленной гибридизации растений и возможности ее преодоления

Отдаленная гибридизация вносит существенный вклад в видообразование покрытосеменных растений, обеспечивая перенос генов между видами и расширяя их потенциал к адаптации. В экспериментальных условиях отдаленная гибридизация используется для увеличения генетического разнообразия культурных растений. В процессе видообразования определяющее значение имеет возникновение репродуктивной изоляции, а выявляемая у растений способность к отдаленным скрещиваниям определяется возможностью ее преодоления. В обзоре рассматриваются основные типы несовместимости при отдаленных скрещиваниях растений, а также факторы и методические подходы, способствующие преодолению репродуктивных барьеров. Пример генетического контроля презиготических барьеров – роль генов Kr, определяющих нескрещиваемость между пшеницей и рожью. Постзиготическая несовместимость может быть связана с сильно выраженной генетической и эпигенетической изменчивостью, индуцируемой в результате отдаленных скрещиваний. Ранние этапы постзиготического периода являются критическими для развивающихся гибридных семян из-за гибели зародышей, в том числе связанной с однородительской элиминацией хромосом из гибридных клеток и аномальным развитием эндосперма. Рассматриваются возможности использования методов культивирования in vitro для преодоления презиготической и эмбриональной несовместимости у гибридов. Подчеркивается, что депрессия и летальность гибридов F1 обусловлены результатом взаимодействия комплементарных генов, вызывающих гибридные некроз, хлороз и карликовость. Обращено внимание на причины стерильности гибридов F1. В качестве одного из механизмов несовместимости при отдаленных скрещиваниях рассматриваются ядерно-цитоплазматические взаимодействия. Подчеркиваются проблемы в работе с реципрокными гибридами и аллоплазматическими линиями – основными моделями, используемыми при изучении эффектов цитоплазмы и ядерно-цитоплазматических взаимодействий. Приведены примеры, указывающие на то, что аллоплазматические линии не являются результатом простого сочетания ядерного генома одного вида, а цитоплазмы – другого. Процесс формирования аллоплазматических линий связан со структурно-функциональной изменчивостью ядерных и органельных геномов.

отдаленная гибридизация, покрытосеменные растения, межвидовая несовместимость, преодоление несовместимости

1. Бадаева Е.Д., Першина Л.А., Бильданова Л.Л. Цитогенетическое исследование нестабильных по проявлению фертильности и жизнеспособности аллоплазматических рекомбинантных линий (Hordeum vulgare)-Triticum aestivum. Генетика. 2006;42(2): 198-209.

2. Банникова В.П. Межвидовая несовместимость у растений. Киев: Наук. думка, 1986.

3. Будашкина Е.Б. Цитогенетика межвидовых гибридов пшеницы. Цитогенетика пшеницы и ее гибридов. Новосибирск: Наука, 1971:196-221.

4. Вавилов Н.И. Научные основы селекции пшеницы. Л.: Сельхозгиз, 1935.

5. Даниленко Н.Г., Давыденко О.Г. Миры геномов органелл. Минск: Тэхналогiя, 2003.

6. Карпеченко Г.Д. Теория отдаленной гибридизации. Теоретические основы селекции растений. Т. 1. М.; Л.: Сельхозгиз, 1935.

7. Карпеченко Г.Д. Тетраплоидные ячмени, полученные действием высокой температуры. Биол. журнал. 1938;7(2).

8. Коропачинский И.Ю., Милютин Л.И. Естественная гибридизация древесных растений. Новосибирск: Акад. изд-во «Гео», 2006.

9. Лайкова Л.И., Белан И.А., Бадаева Е.Д., Россеева Л.П., Шепелев С.С., Шумный В.К., Першина Л.А. Создание и изучение сорта яровой мягкой пшеницы «Памяти Майстренко» с интрогрессией генетического материала от синтетического гексаплоида Triticum timopheevii Zhuk. × Aegilops tauschii Coss. Генетика. 2013;49(1):103-112.

10. Нумерова О.М., Першина Л.А., Шумный В.К. Особенности мейоза ячменно-пшеничных гибридов H. vulgare × T. timopheevii Zhuk. и их потомков от чужеродных скрещиваний. Цитология и генетика. 1990;24(3):22-26.

11. Першина Л.А. Хромосомная инженерия – направление биотехнологии. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2014;18(1): 138-146.

12. Першина Л.А., Белова Л.И., Нумерова О.М., Шумный В.К. Особенности влияния генотипического разнообразия Hordeum vulgare L. и Secale cereale L. на скрещиваемость, развитие и жизнеспособность гибридных зародышей и растений. Генетика. 2000;36(4):520-526.

13. Першина Л.А., Девяткина Э.П., Трубачеева Н.В., Кравцова Л.А., Добровольская О.Б. Особенности восстановления фертильности аллоплазматических линий, полученных на основе гибридизации самоопыленного потомка ячменно-пшеничного амфиплоида (Hordeum vulgare L. × Triticum aestivum L.) с сортами мягкой пшеницы Саратовская 29 и Пиротрикс 28. Генетика. 2012;48(12):1372-1379.

14. Першина Л.А., Трубачеева Н.В., Синявская М.Г., Девяткина Э.П., Кравцова Л.А. Ядерно-цитоплазматическая совместимость и состояние районов митохондриальной и хлоропластной ДНК у аллоплазматических рекомбинантных и интрогрессивных линий (H. vulgare) – T. aestivum. Генетика. 2014;50(10):1154-1162.

15. Пухальский В.А., Мартынов С.П., Добротворская Т.В. Гены гибридного некроза пшениц (теория вопроса и каталог носителей летальных генов). М.: Изд-во МСХА, 2002.

16. Пухальский В.А., Билинская Е.А., Мартынов С.П., Добротворская Т.В., Оболенкова Г.А. Новые данные по распространению генов гибридного некроза в сортах озимой мягкой пшеницы (Triticum aestivum L.). Генетика. 2008;44(2):209-218.

17. Трубачеева Н.В., Ефремова Т.Т., Бадаева Е.Д., Кравцова Л.А., Белова Л.И., Девяткина Э.П., Першина Л.А. Получение аллоплазматических и эуплазматических пшенично-ячменных дителосомных замещенных линий 7H1Lmar(7D) и изучение 18S/5S митохондриального повтора у этих линий. Генетика. 2009; 45(12):1627-1633.

18. Трубачеева Н.В., Кравцова Л.А., Девяткина Э.П., Ефремова Т.Т., Синявская М.Г., Шумный В.К., Першина Л.А. Гетероплазматическое и гомоплазматическое состояние митохондриальной и хлоропластной ДНК у потомков отдаленных гибридов мягкой пшеницы разного происхождения. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2012;16(1):160-169.

19. Шулындин А.Ф. Генетические закономерности расщепления отдаленных гибридов растений. Проблемы отдаленной гибридизации растений. София: Болгарская Академия наук. 1978: 33-44.

20. Abbott R.J., Ireland H.I., Joseph L., Davies M.S., Rogers H.J. Recent plant speciation in Britain and Ireland: origins, establishment and evolution of four new hybrid species. Proc. Roy. Irish Acad. 2005;105:173-183.

21. Ahmed T.A., Tsujimoto H., Sasakuma T. QTL analysis of fertility-restoration against cytoplasmic male sterility in wheat. Genes Genet. Syst. 2001;76:33-38.

22. Ainouche M.L., Baumel A., Salmon A. Spartina anglica C.E. Hubbard: a natural model system for analyzing early evolutionary changes that affect allopolyploid genomes. Biol. J. Linn. Soc. 2004;82:475-484.

23. Aksyonova E., Sinyavskaya M., Danilenko N., Pershina L., Nakamura C., Davydenko O. Heteroplasmy and paternally oriented shift of the organellar DNA composition in barley-wheat hybrids during backcrosses with wheat parents. Genome. 2005;48:761-769.

24. Aleza P., Juárez J., Cuenca J., Ollitrault P., Navarro L. Extensive citrus triploid hybrid production by 2x × 4x sexual hybridizations and parent-effect on the length of the juvenile phase. Plant Cell Rep. 2012;31:1723-1735.

25. Alvarez J.B., Ballesteros J., Sillero J.A., Martin L.M. Tritordeum: a new crop of potential importance in the food industry. Hereditas. 1992;116:193-197.

26. Ananiev E.V., Riera-Lizarazu O., Rines H.W., Phillips R.L. Oat-maize chromosome addition lines: A new system for mapping the maize genome. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1997;94:3524-3529.

27. Anderson E. Introgressive hybridization. Biol. Rev. 1953;28:280-307.

28. Asakura N., Nakamura C., Ohtsuka I. A nuclear compatibility gene, Ncc-tmp, of Triticum timopheevi for the cytoplasm of Aegilops squarrosa. Genes Genet. Syst. 1997;72:71-78.

29. Banga S.S., Deol J.S., Banga S.K. Alloplasmic male-sterile Brassica juncea with Enarthrocarpus lyratus cytoplasm and the introgression of gene(s) for fertility restoration from cytoplasm donor species. Theor. Appl. Genet. 2003;106:1390-1395.

30. Bentley K.E., Mande J.R., McCauley D.E. Paternal leakage and heteroplasmy of mitochondrial genomes in Silene vulgaris: evidence from experimental crosses. Genetics. 2010;185:961-968.

31. Bertin I., Fish L., Foote T., Knight E., Snape J., Moore G. Development of consistently crossable wheat genotypes for alien wheat gene transfer through fine-mapping of the Kr1 locus. Theor. Appl. Genet. 2009;119:1371-1381.

32. Blakeslee A.F., Avery A.C. Methods of inducing doubling of chromosomes in plants. J. Hered. 1937;28(12):393-411.

33. Bogdanova V.S. Inheritance of organelle DNA markers in a pea cross associated with nuclear-cytoplasmic incompatibility. Theor. Appl. Genet. 2007;114:333-339.

34. Bomblies K., Lempe J., Epple P., Warthmann N., Lanz C., Dangl J.L., Weigel D. Autoimmune response as a mechanism for a DobzhanskyMuller-type incompatibility syndrome in plants. PLoS Biol. 2007; 5(9):e236.

35. Bomblies K., Weigel D. Hybrid necrosis: autoimmunity as a potential gene-flow barrier in plant species. Nat. Rev. Genet. 2007;8:382-393.

36. Brautigam K., Dietzel I., Pfannschmidt T. Plastid-nucleus communication: anterograde and retrograde signaling in the development and function of plastids. Cell Mol. Biol. Plastids. 2007;19:409-455.

37. Buggs R.J.A., Zhang L., Miles N., Tate J.A., Gao L., Wei W., Schnable P.S., Barbazuk W.B., Soltis P.S., Soltis D.E. Transcriptomic shock generates evolutionary novelty in a newly formed, natural allopolyploid plant. Curr. Biol. 2011;21:551-556.

38. Bushell C., Spielman M., Scott R.J. The basis of natural and artificial postzygotic hybridization barriers in Arabidopsis species. Plant Cell. 2003;15:1430-1442.

39. Comai L. Genetic and epigenetic interactions in allopolyploids plants. Plant Mol. Biol. 2000;43:387-399.

40. Crismani W., Girard C., Mercier R. Tinkering withmeiosis. J. Exp. Bot. 2013;64:55-65.

41. Crosatti C., Quansah L., Maré C., Giusti L., Roncaglia E., Atienza S.G., Cattivelli L., Fait A. Cytoplasmic genome substitution in wheat affects the nuclear-cytoplasmic cross-talk leading to transcript and metabolite alterations. BMC Genom. 2013;14:868-889.

42. Davies D.R. Chromosome elimination in inter-specific hybrids. Heredity. 1974;32:267-270.

43. Devaux P. The Hordeum bulbosum (L.) method. Doubled Haploid Production in Crop Plants: A Manual. Eds M. Maluszynski, K.J. Kasha, B.P. Forster, I. Szarejko. Dordrecht: Kluwer Acad. Publ. 2003; 15-19.

44. Dilkes B.P., Comai L. A differential dosage hypothesis for parental effects in seed development. Plant Cell. 2004;16:3174-3180.

45. Eilam T., Anikster Y., Millet E., Manisterski J., Feldman M. Nuclear DNA amount and genome downsizing in natural and synthetic allopolyploids of the genera Aegilops and Triticum. Genome. 2008;51: 616-627.

46. Ellis J.R., Bentley K.E., McCauley D.E. Detection of rare paternal chloroplast inheritance in controlled crosses of the endangered sunflower Helianthus verticillatus. Heredity. 2008;100:574-580.

47. Ellstrand N.C., Schierenbeck K.A. Hybridization as stimulus for the evolution of invasivеness in plants? Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2000;97:7043-7050.

48. Farbos I., Mouras A., Bereterbide A., Glimelius K. Defective cell proliferation in the floral meristem of alloplasmic plants of Nicotiana tabacum leads to abnormal floral organ development and male sterility. Plant J. 2001;26:131-142.

49. Feldman M., Levy A.A. Allopolyploidy – a shaping force in the evolution of wheat genomes. Cytogenet. Genome Res. 2005;109:250-258.

50. Fujii S., Toriyama K. Genome barriers between nuclei and mitochondria exemplified by cytoplasmic male sterility. Plant Cell Physiol. 2008;49:1484-1494.

51. Gaeta R.T., Yoo S.Y., Pires J.C., Doerge R.W., Chen Z.J., Osborn T.C. Analysis of gene expression in resynthesized Brassica napus allopolyploids using Arabidopsis 70 mer oligo microarrays. PLoS ONE. 2009;4:e4760.

52. Geerts P., Toussaint A., Mergeai G., Baudoin J.P. Phaseolus immature embryo rescue technology. Method. Mol. Biol. 2011;710:117-129.

53. Gernand D., Houben A., Pickering R., Rutten T. Elimination of chromosomes in Hordeum vulgare × H. bulbosum crosses at mitosis and interphase involves micronucleus formation and progressive heterochromatinization. Cytogenet. Genome Res. 2006;114:169-174.

54. Gernand D., Rutten T., Varshney A., Rubtsova M., Prodanovic S., Brüß C., Kumlehn J., Matzk F., Houben A. Uniparental chromosome elimination at mitosis and interphase in wheat and pearl millet crosses involves micronucleus formation, progressive heterochromatinization, and DNA fragmentation. Plant Cell. 2005;17:2431-2438.

55. Gerstel D.U., Burns J.A., Burk L.G. Cytoplasmic male sterility in Nicotiana, restoration of fertility, and the nucleolus. Genetics. 1978; 89:157-169.

56. Hattori N., Kitagawa K., Takumi S., Nakamura C. Mitochondrial DNA heteroplasmy in wheat, Aegilops and their nucleus-cytoplasm hybrids. Genetics. 2002;160(4):1619-1630.

57. He G., Zhu X., Elling A.A., Chen L., Wang X., Guo L., Liang M., He H., Zhang H., Chen F., Qi Y., Chen R., Denga X-Q. Global epigenetic and transcriptional trends among two rice subspecies and their reciprocal hybrids. Plant Cell. 2010;22:17-33.

58. Ho K.M., Kasha K.J. Genetic control of chromosome elimination during haploid formation in barley. Genome. 1975;81:263-273.

59. Hossain K.G., Riera-Lizarazu O., Kalavacharia V., Vales M.I., Rust J.L., Maan S.S., Kianian S.F. Molecular cytogenetic characterization of an alloplasmic durum wheat line with a portion of chromosome 1D of Triticum aestivum carrying the scs ae gene. Genome. 2004;47: 206-214.

60. Houben A., Sanei M., Pickering R. Barley doubled-haploid production by uniparental chromosome elimination. Plant Cell Tiss. Org. 2011;104:321-327.

61. Inagaki M.N., Mujeeb-Kazi A. Production of polyhaploids of hexaploid wheat using stored pearl millet pollen. Euphytica. 1998;100(1-3): 253-259.

62. Ishii T., Ueda T., Tanaka H., Tsujimoto H. Chromosome elimination by wide hybridization between Triticeae or oat plant and pearl millet: pearl chromosome dynamics in hybrid embryo cells. Chromosome Res. 2010;18:821-883.

63. Ito T., Konno I., Kubota S., Ochiai T., Sonoda T., Hayashi Y., Fukuda T., Yokoyama J., Nakayama H., Kameya T., Kanno A. Production and characterization of interspecific hybrids between Asparagus kiusianus Makino and A. officinalis L. Euphytica. 2011;182:285-294.

64. Janeja H.S., Banga S.K., Bhaskar P.B., Banga S.S. Alloplasmic male sterile Brassica napus with Enarthrocarpus lyratus cytoplasm: introgression and molecular mapping of an E. lyratus chromosome segment carrying a fertility restoring gene. Genome. 2003;46: 792-797.

65. Jansky S. Overcoming hybridization barriers in potato. Plant Breeding. 2006;125:1-12.

66. Jesse D., Woodson J.D., Chory J. Coordination of gene expression between organellar and nuclear genomes. Nat. Rev. Genet. 2008;9: 383-395.

67. Jiang J., Chen P., Friebe B., Raupp W.J., Gill B.S. Alloplasmic wheat – Elymus ciliaris chromosome addition lines. Genome. 1993;36: 327-333.

68. Kaul M.L.H. Male Sterility in Higher Plants. Berlin; Heidelberg; N.Y.; London; Paris; Toronto: Springer-Verlag, 1988.

69. Kiang A.S., Connolly V., McConnell D.J., Kavanagh T.A. Paternal inheritance of mitochondria and chloroplasts in Festuca pratensisLolium perenne intergeneric hybrids. Theor. Appl. Genet. 1994;87: 681-688.

70. Kitagawa K., Takumi S., Nakamura C. Evidence of paternal transmission of mitochondrial DNA in a nucleus-cytoplasm hybrid of timopheevi wheat. Genes. Genet. Syst. 2002;77:243-250.

71. Koba T., Shimada T. Variations in the crossability of common wheat cultivars with cultivated barley. Hereditas. 1992;116:187-192.

72. Kruse A. An in vivo/in vitro embryo culture technique. Hereditas. 1974; 77:219-224.

73. Lai Z., Nakazato T., Salmaso M., Burke J.M., Tang S., Knapp S.J., Rieseberg L.H. Extensive chromosomal repatterning and evolution of sterility barriers in hybrid sunflower species. Genetics. 2005;171: 291-303.

74. Laibach F. Das taubwerden der bastardsamen und die künstliche anfzucht früh absterbender bastardembryonen. Ztschr. Bot. 1925;17: 417-485.

75. Landgren M., Zetterstrand M., Sundberg E., Glimelius K. Alloplasmic male-sterile Brassica lines containing B. tournefortii mitochondria express an ORF 3 of the atp6 gene and a 32 kDa protein. Plant Mol. Biol. 1996;32:879-890.

76. Lange L., Wojciechowska B. The crossing of common wheat (T. aestivum L.) with cultivated rye (S. cereale L.). I. Crossability, pollen grain germination and pollen tube growth. Euphytica. 1976;25: 609-620.

77. Laurie D.A., Bennett M.D. The effect of the crossability loci Kr1 and Kr2 on fertilization frequency in hexapoid wheat × maize crosses. Theor. Appl. Genet. 1987;73:403-409.

78. Lee J.A. Genetics of D3 complementary lethality in Gossypium hirsutum and G. barbadense. J. Hered. 1981;72:299-300.

79. Levin D.A. The cytoplamic factor in plant speciation. Syst. Bot. 2003; 28(1):5-11.

80. Li G.R., Ji W., Wang G., Zhang J.X., Wang Y.J. An improved embryorescue protocol for hybrid progeny from seedless Vitis vinifera grapes × wild Chinese Vitis species. In Vitro Cell. Dev. Biol. Plant. 2014a;50:110-120.

81. Li J., Sun Q., Yu N., Zhu J., Zou X., Qi Z., Ghani M.A., Chen L. The role of small RNAs on phenotypes in reciprocal hybrids between Solanum lycopersicum and S. pimpinellifolium. BMC Plant Biol. 2014b;14:296-306.

82. Liu H.Y., Xu C.G., Zhang Q. Male and female gamete abortions, and reduced affinity between the uniting gametes as the causes for sterility in an indica/japonica hybrid in rice. Sex. Plant Reprod. 2004; 17:55-62.

83. Maan S.S. Transfer of the species specific cytoplasm (scs) from Triticum timopheevii to Triticum turgidum. Genome. 1992;35:238-243.

84. Mahé L., Le Pierrès D., Combes M.-C., Lashermes P. Introgressive hybridization between the allotetraploid Coffea arabica and one of its diploid ancestors, Coffea canephora, in an exceptional sympatric zone in New Caledonia. Genome. 2007;50:316-324.

85. Michalak de Jimenez M.K., Bassi F.M., Ghavami F., Simons K., Dizon R., Seetan R.I., Alnemer L.M., Denton A.M., Doğramaci M., Šimková H., Doležel J., Seth K., Luo M.-C., Dvorak J., Gu Y.Q., Kianian S.F. A radiation hybrid map of chromosome 1D reveals synteny conservation at a wheat speciation locus. Funct. Integr. Genomics. 2013;13:19-32.

86. Mizuno N., Hosog N., Park P., Takum S. Hypersensitive response-like reaction is associated with hybrid necrosis in interspecific crosses between tetraploid wheat and Aegilops tauschii Coss. PLoS ONE. 2010;5:1-16.

87. Molnár-Láng M., Linc G., Logojan A., Sutka J. Production and meiotic pairing behaviour of new hybrids of winter wheat (Triticum aestivum) × winter barley (Hordeum vulgare). Genome. 2000;43: 1045-1054.

88. Molnár-Láng M., Linc G., Sutka J. Transfer of the recessive crossability allele kr1 from Chinese Spring into the winter wheat variety Martonvásári 9. Euphytica. 1996;90:301-305.

89. Moreno P.E., Caetano C.M., Olaya C.A., Agrono T.C., Torres E.A. Chromosome elimination in intergeneric hybrid of Oryza sativa × Luziola peruviana. Agr. Sci. 2014;5:1344-1350.

90. Moreno E.M.S., Speranza P.R., Laque J.M.R., Neffa V.G.S. Natural hybridization among subspecies of Turnera sidoides L. (Passifloraceae) revealed by morphological and genetic evidence. Plant Syst. Evol. 2015;301:883-892.

91. Nakano N., Mizuno N., Tosa Y., Yoshida K., Park P., Takumi S. Accelerated senescence and enhanced disease resistance in hybrid chlorosis lines derived from interspecific crosses between tetraploid wheat and Aegilops tauschii. PLoS ONE. 2015;10. DOI 10.1371/journal.pone.0121583.

92. Ng D.W.-K., Lu J., Chen Z.J. Big roles for small RNAs in polyploidy, hybrid vigor, and hybrid incompatibility. Curr. Opin. Plant Biol. 2012;15:154-161.

93. Niroula R.K., Bimb H.P. Overview of wheat × maize system of crosses for dihaploid induction in wheat. World Appl. Sci. J. 2009;7: 1037-1045.

94. Niu Z., Jiang A., Hammad W.A., Oladzadabbasabadi A., Xu S.S., Mergoum M., Elias E.M. Review of doubled haploid production in durum and common wheat through wheat × maize hybridization. Plant Breeding. 2014;133:313-320.

95. Pathania A., Bhat S.R., Dinesh Kumar V., Ashutosh K.P.B., Prakash S., Chopra V.L. Cytoplasmic male sterility in alloplasmic Brassica juncea carrying Diplotaxis catholica cytoplasm: molecular characterization and genetics of fertility restoration. Theor. Appl. Genet. 2003;107:455-461.

96. Pelletier G., Budar F. The molecular biology of cytoplasmically inherited male sterility and prospects for its engineering. Curr. Opin. Biotechnol. 2007;18:121-125.

97. Pershina L.A., Numerova O.M., Belova L.I., Devyatkina E.P. Biotechnological and cytogenetic aspects of producing new wheat genotypes using hybrids. Euphytica. 1998;1006(1-3):239-244.

98. Pershina L.A., Shumny V.K. Simulating processes of species formation and rise of biodiversity on the base of wide hybridization of cereals. Biodiversity and dynamics of ecosystems in North Eurasia. V. 1. Basic problems of species and ecosystems evolution. Part 2. Biodiversity and dynamics of ecosystems in North Eurasia: Informational Technologies and Modelling. Novosibirsk: ICG. 2000;88-91.

99. Pires J.C., Lim K.Y., Kovarík A., Matyásek R., Boyd A., Leitch A.R., Leitch I.J., Bennett M.D., Soltis P.S., Soltis D.E. Molecular cytogenetic analysis of recently evolved Tragopogon (Asteraceae) allopolyploids reveal a karyotype that is additive of the diploid progenitors. Am. J. Bot. 2004;91:1022-1035.

100. Prakash S., Ahuja I., Upreti C., Kumar V.D., Bhat S.R., Kirti P.B., Chopra V.L. Expression of male sterility in alloplasmic Brassica juncea with Erucastrum canariense cytoplasm and the development of a fertility restoration system. Plant Breeding. 2001;120:479-482.

101. Riera-Lizarazu O., Rines H.W., Phillips R.L. Cytological and molecular characterization of out × maize partial hybrids. Theor. Appl. Genet. 1996;93:123-135.

102. Rieseberg L.H., Carney S.E. Plant hybridization. New Phytol. 1998; 140:599-624.

103. Rieseberg L.H., Wendel J.F. Introgression and its consequences in plants. Ed. R.G. Harrison. Hybrid Zones and the Evolutionary Process. Oxford Univ. Press, 1993;70-109.

104. Rieseberg L.H., Wills J.H. Plant speciation. Science. 2007;317:910-913.

105. Sanei M., Pickering R., Kumke K., Nasuda S., Houben A. Loss of centromeric histone H3 (CENH3) from centromeres precedes uniparental chromosome elimination in interspecific barley hybrids. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2011;108:498-505.

106. Seehausen O. Hybridization and adaptive radiation. Trends Ecol. Evol. 2004;19:198-207.

107. Sharma G., Srivalli B., Khanna-Chopra R. Hybrid necrosis in wheat – a genetic system showing reduced capacity to detoxify reactive oxygen species leading to programmed cell death. Indian J. Biotechnol. 2003;2(1):17-25.

108. Shinada T., Kikuchi Y., Fujimoto R., Kishitani S. An alloplasmic malesterile line of Brassica oleracea harboring the mitochondria from Diplotaxis muralis expresses a novel chimeric open reading frame, orf72. Plant Cell Physiol. 2006;47:549-553.

109. Silkova O.G., Shchapova A.I., Shumny V.K. Patterns of meiosis in ABDR amphihaploids depend on the specific type of univalent chromosome division. Euphytica; 2011;178:415-426.

110. Sinha P., Tomar S.M.S., Vinod Singh V.K., Balyan H.S. Genetic analysis and molecular mapping of new fertility restorer gene Rf8 for Triticum timopheevii cytoplasm in wheat (Triticum aestivum L.) using SSR markers. Genetics. 2013;141:431-441.

111. Sobel J.M., Chen G.F., Watt L.R., Schemske D.W. The biology of speciation. Evolution. 2010;64:295-315.

112. Soliman K., Fedak G., Allard R.W. Inheritance of organelle DNA in barley and Hordeum × Secale intergeneric hybrids. Genome. 1987; 29:867-872.

113. Subrahmanyam N.C., Bothmer R. von. Interspecific hybridization with Hordeum bulbosum and development of hybrids and haploids. Hereditas. 1987;106:119-127.

114. Suzuki T., Nakamura C., Mori N., Kaneda C. Overexpression of mitochondrial genes in alloplasmic common wheat with a cytoplasm of wheatgrass (Agropyron trichophorum) showing depressed vigor and male sterility. Plant Mol. Biol. 1995;27:553-565.

115. Tate J.A., Ni Z., Scheen A.-C., Koh J., Gilbert C.A., Lefkowitz D., Chen Z.J., Soltis P.S., Soltis D.E. Evolution and expression of homeologous loci in Tragopogon miscellus (Asteraceae), a recent and reciprocally formed allopolyploid. Genetics. 2006;173:1599-1611.

116. Tikhenko N., Rutten T., Tsvetkova N., Dobrovolskaya O., Zaynali Nezhad K., Roder M.S., Börner A. Hybrid dwarfness in crosses between wheat (Triticum aestivum L.) and rye (Secale cereale L.): a new look at an old phenomenon. Plant Biol. (Stuttg). 2015;17: 320-326.

117. Tsukamoto N., Asakura N., Hattori N., Takumi S., Mori N., Nakamura C. Identification of paternal mitochondrial DNA sequences in the nucleus-cytoplasm hybrid of tetraploid and hexaploid wheat with D and D2 plasmon from Aegilops species. Curr. Genet. 2000;38: 208-221.

118. Tsunewaki K. Aneuploid analyses of hybrid necrosis and hybrid chlorosis in tetraploid wheats using the D genome chromosome substitution lines of durum wheat. Genome. 1992;35:594- 601.

119. Tsunewaki K. Plasmon analysis as the counterpart of genome analysis. Methods of Genome Analysis in Plant. Ed. P.P. Jauhar. Boca Raton; New York; London; Tokyo: CRC Press, 1996;271-299.

120. Tu Y., Sun J., Ge X., Li Z. Chromosome elimination, addition and introgression in intertribal partial hybrids between Brassica rapa and Isatis indigotica. Ann. Bot. 2009;103:1039-1048.

121. Van Tuyl J.M., Van Diën M.P., Van Creij M.G.M., Van Kleinwee T.C.M., Franken J., Bino R.J. Application of in vitro pollination, ovary culture, ovule culture and embryo rescue for overcoming incongruity barriers in interspecific Lilium crosses. Plant Sci. 1991;74:115-126.

122. Vinkenoog V., Bushell C., Spielman M., Adams S., Dickinson H.G., Rod J., Scott R.J. Genomic imprinting and endosperm development in flowering plants. Mol. Biotechnol. 2003;25:149-184.

123. Vu H.Q., Iwata M., Yamauchi N., Shigyo M. Production of novel alloplasmic male sterile lines in Allium cepa harbouring the cytoplasm from Allium roylei. Plant Breeding. 2011;130:469-475.

124. Wang H., Jiang J., Chen S., Qi X., Fang W., Guan Z., Teng N., Liao Y., Chen F. Rapid genetic and epigenetic alterations under intergeneric genomic shock in newly synthesized Chrysanthemum morifolium × Leucanthemum paludosum hybrids (Asteraceae). Genome Biol. Evol. 2014;6:247-259.

125. Widmer A., Lexer C., Cozzolino S. Evolution of reproductive isolation in plants. Heredity. 2009;102:31-38.

126. Yang D., Li W., Li S., Yang X., Wu J., Cao Z. In vitro embryo rescue culture of F1 progenies from crosses between diploid and tetraploid grape varieties. Plant Growth Regul. 2007;51:63-71.

127. Yang J., Zhang M., Yu J. Mitochondrial retrograde regulation tuning fork in nuclear genes expressions of higher plants. J. Genet. Genomics. 2008;35:65-71.

128. Zhou W.M., Yoshida K., Shintaku Y., Takeda G. The use of IAA to overcome interspecific hybrid inviability in reciprocal crosses between Nicotiana tabacum L. and N. repanda Willd. Theor. Appl. Genet. 1991;82:657-661.

129. Zhu Y., Saraike T., Yamamoto Y., Hagita H., Takumi S., Murai K. Orf-260cra, a novel mitochondrial gene, is associated with the homeotic transformation of stamens into pistil-like structures (pistillody) in alloplasmic wheat. Plant Cell Physiol. 2008;49:1723-1733.