Системно-биологический анализ гена WOX5 и его функций в нише стволовых клеток корня


https://doi.org/10.18699/VJ16.173

Полный текст:


Аннотация

Ген WUSCHEL RELATED HOMEOBOX 5 (WOX5) кодирует транскрипци­онный фактор, который является одним из основных регуляторов поддержания структуры и функционирования ниши стволовых клеток в кончике корня растений. Белок WOX5 экспрессируется в клетках покоящегося центра апикальной меристемы корня, предотвращая дифференцировку прилегающих к нему инициа­лей колумеллы и участвуя наряду с SCR, SHR, PLT1, PLT2 в контроле дифференцировки других инициалей меристемы корня. Однако детали механизмов функционирования этого белка неясны. WOX5 относится к семейству WUSCHEL related homeobox (WOX), родоначальник которого, транскрипционный фактор WUSCHEL (WUS), обеспечивает поддержание ниши стволовых клеток в меристеме побега. Считается, что ген WOX5 дивергировал от общего с WUS предка у древних покрытосеменных, в резуль­тате чего произошла специализация ниш стволовых клеток побега и корня. Однако вопрос дальнейшей дивергенции структуры и функций WOX5 в процессе эволюции цветковых растений изучен слабо. В данном обзоре представлен системнобиологический анализ гена WOX5 с целью выявления особенно­стей его эволюции и механизмов функционирования. Для этого в работе проведен филогенетический анализ 62 аминокислотных последовательностей WOX5 из публично доступных баз данных, обобщены литературные данные о домене экспрессии WOX5 у арабидопсиса и других видов и его функциях в онтогенезе, приведены результаты экспериментов по выявлению первичных и вторичных мишеней этого транскрипционного фактора, а также обсуждены данные о возможных механизмах прямой и непрямой регуляции экспрессии WOX5. В частности, был проведен анализ промоторных областей гена WOX5 у 30 видов растений и были высказаны гипотезы о возможных прямых регуляторах экспрес­сии WOX5 на основании наличия соответствующих потенциаль­ных сайтов связывания в консервативных областях промоторов гена WOX5.

Об авторах

Е. А. Ощепкова
Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук»; Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования «Новосибирский национальный исследовательский государственный университет»
Россия
Новосибирск


Н. А. Омельянчук
Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук»; Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования «Новосибирский национальный исследовательский государственный университет»
Россия
Новосибирск


М. С. Савина
Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук»; Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования «Новосибирский национальный исследовательский государственный университет»
Россия
Новосибирск


Т. Пастернак
Институт биологии II/ молекулярной физиологии растений
Германия
Фрайбург


Н. А. Колчанов
Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук»; Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования «Новосибирский национальный исследовательский государственный университет»
Россия
Новосибирск


Е. В. Землянская
Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук»; Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования «Новосибирский национальный исследовательский государственный университет»
Россия
Новосибирск


Список литературы

1. Поплавская Г.И. Водные растения. М.: Сов. энцикл., 1971. Т. 5. Aichinger E., Kornet N., Friedrich T., Laux T. Plant stem cell niches. Ann. Rev. Plant Biol. 2012;63:615-636. DOI 10.1146/annurevarplant-042811-105555.

2. Atta R., Laurens L., Boucheron-Dubuisson E., Guivarc’h A., Carnero E., Giraudat-Pautot V., Rech P., Chriqui D. Pluripotency of Arabidopsis xylem pericycle underlies shoot regeneration from root and hypocotyl explants grown in vitro. Plant J. 2009;57:626-644. DOI 10.1111/j.1365-313x.2008.03715.x.

3. Baima S., Nobili F., Sessa G., Lucchetti S., Ruberti I., Morelli G. The expression of the Athb-8 homeobox gene is restricted to provascular cells in Arabidopsis thaliana. Development. 1995;121(12):4171-4182.

4. Bennett T., van den Toorn A., Sanchez-Perez G.F., Campilho A., Willemsen V., Snel B., Scheres B. SOMBRERO, BEARSKIN1, and BEARSKIN2 regulate root cap maturation in Arabidopsis. Plant Cell. 2010;22:640-654.

5. Bennett T., van den Toorn A., Willemsen V., Scheres B. Precise control of plant stem cell activity through parallel regulatory inputs. Development. 2014;141(21):4055-4064. DOI 10.1242/dev.110148.

6. Boyer F., Simon R. Asymmetric cell divisions constructing Arabidopsis stem cell niches: the emerging role of protein phosphatases. Plant Biol. (Stuttg.) 2015;17(5):935-945. DOI 10.1111/plb.12352.

7. Breuninger H., Rikirsch E., Hermann M., Ueda M., Laux T. Differential expression of WOX genes mediates apical-basal axis formation in the Arabidopsis embryo. Dev. Cell. 2008;14(6):867-876.

8. Brunoud G., Wells D.M., Oliva M., Larrieu A., Mirabet V., Burrow A.H., Beeckman T., Kepinski S., Traas J., Bennett M.J., Vernoux T. A novel sensor to map auxin response and distribution at high spatio-temporal resolution. Nature. 2012;482(7383):103-106.

9. Cao X., Li K., Suh S.G., Guo T., Becraft P.W. Molecular analysis of the CRINKLY4 gene family in Arabidopsis thaliana. Planta. 2005;220(5):645-657.

10. Capella M., Ribone P.A., Arce A.L., Chan R.L. Arabidopsis thaliana HomeoBox 1 (AtHB1), a Homedomain-Leucine Zipper I (HD-Zip I) transcription factor, is regulated by PHYTOCHROME-INTERACTING FACTOR 1 to promote hypocotyl elongation. New Phytol. 2015;207(3):669-682.

11. Carlsbecker A., Lee J.Y., Roberts C.J., Dettmer J., Lehesranta S., Zhou J., Lindgren O., Moreno-Risueno M.A., Vatén A., Thitamadee S., Campilho A., Sebastian J., Bowman J.L., Helariutta Y., Benfey P.N. Cell signalling by microRNA165/6 directs gene dosedependent root cell fate. Nature. 2010;465(7296):316-321.

12. Chatfield S.P., Capron R., Severino A. Incipient stem cell niche conversion in tissue culture: using a sys tems approach to probe early events in WUSCHEL dependent conversion of lateral root primordia into shoot meristems. Plant J. 2013;73:798-813.

13. Che P., Lall S., Howell S.H. Developmental steps in acquiring competence for shoot development in Arabidopsis tissue culture. Planta. 2007;226:1183-1194. DOI 10.1007/s00425-007-0565-4.

14. Chen S.K., Kurdyukov S., Kereszt A., Wang X.D., Gresshoff P.M., Rose R.J. The association of homeobox gene expression with stem cell formation and morphogenesis in cultured Medicago truncatula. Planta. 2009;230(4):827-840. DOI 10.1007/s00425-009-0988-1.

15. Clapier C.R., Cairns B.R. The biology of chromatin remodeling complexes. Annu. Rev. Biochem. 2009;78:273-304.

16. Clark N.M., de Luis Balaguer M.A., Sozzani R. Experimental data and computational modeling link auxin gradient and development in the Arabidopsis root. Front. Plant. Sci. 2014;5:328. DOI 10.3389/fpls.2014.00328.

17. Della Rovere F., Fattorini L., D’Angeli S., Veloccia A., Falasca G., Altamura M.M. Auxin and cytokinin control formation of the quiescent centre in the adventitious root apex of Arabidopsis. Ann. Bot. 2013;112(7):1395-1407. DOI 10.1093/aob/mct215.

18. Ding Z., Friml J. Auxin regulates distal stem cell differentiation in Arabidopsis roots. Proc. Natl Acad. Sci. 2010;107(26):12046-12051.

19. Ditengou F.A., Teale W.D., Kochersperger P., Flittner K.A., Kneuper I., van der Graaff E., Nziengui H., Pinosa F., Li X., Nitschke R., Laux T., Palme K. Mechanical induction of lateral root initiation in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2008;2;105(48):18818-18823. DOI 10.1073/pnas.0807814105.

20. Dorantes-Acosta A.E., Vielle-Calzada J.P. The male gametophytic mutant tepitzin1 indicates a requirement of the homeobox gene WOX5 for pollen tube growth in Arabidopsis. Sex. Plant Reprod. 2006;1;19(4):163-173.

21. Duvall M.R., Learn G.H. Jr, Eguiarte L.E., Clegg M.T. Phylogenetic analysis of rbcL sequences identifies Acorus calamus as the primal extant monocotyledon. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1993;15; 90(10):4641-4644.

22. Forzani C., Aichinger E., Sornay E., Willemsen V., Laux T., Dewitte W., Murray J.A. WOX5 suppresses CYCLIN D activity to establish quiescence at the center of the root stem cell niche. Curr. Biol. 2014;24(16):1939-1944. DOI 10.1016/j.cub.2014.07.019.

23. Gagne J.M., Song S.K., Clark S.E. POLTERGEIST and PLL1 are required for stem cell function with potential roles in cell asymmetry and auxin signaling. Commun. Integr. Biol. 2008;1(1):53-55.

24. Gao B., Wen C., Fan L., Kou Y., Ma N., Zhao L. A Rosa canina WUSCHEL-related homeobox gene, RcWOX1, is involved in auxin-induced rhizoid formation. Plant Mol. Biol. 2014;86(6):671-679. DOI 10.1007/s11103-014-0255-0.

25. Gaut B.S., Doebley J.F. DNA sequence evidence for the segmental allotetraploid origin of maize. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1997; 94(13):6809-6814.

26. Gonzali S., Novi G., Loreti E., Paolicchi F., Poggi A., Alpi A., Perata P. A turanose-insensitive mutant suggests a role for WOX5 in auxin homeostasis in Arabidopsis thaliana. Plant J. 2005;44(4):633-645.

27. Grigg S.P., Galinha C., Kornet N., Canales C., Scheres B., Tsiantis M. Repression of apical homeobox genes is required for embryonic root development in Arabidopsis. Curr. Biol. 2009;19(17):1485-1490.

28. Haecker A., Gross-Hardt R., Geiges B., Sarkar A., Breuninger H., Herrmann M., Laux T. Expression dynamics of WOX genes mark cell fate decisions during early embryonic patterning in Arabidopsis thaliana. Development. 2004;131(3):657-668.

29. Haider N. The origin of the B-genome of bread wheat (Triticum aestivum L.). Genetika. 2013;49(3):303-314.

30. Hawker N.P., Bowman J.L. Roles for class III HD-Zip and KANADI genes in Arabidopsis root development. Plant Physiol. 2004;135(4): 2261-2270.

31. He C., Chen X., Huang H., Xu L. Reprogramming of H3K27me3 is critical for acquisition of pluri potency from cultured Arabidopsis tissues. PLoS Genet. 2012;8:e1002911. DOI 10.1371/journal.pgen.1002911.

32. Hedman H., Zhu T., von Arnold S., Sohlberg J.J. Analysis of the WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX gene family in the conifer Picea abies reveals extensive conservation as well as dynamic patterns. BMC Plant Biol. 2013;13:89. DOI 10.1186/1471-2229-13-89.

33. Hiratsu K., Matsui K., Koyama T., Ohme-Takagi M. Dominant repression of target genes by chimeric repressors that include the EAR motif, a repression domain, in Arabidopsis. Plant J. 2003;34(5): 733-739.

34. Ikeda M., Mitsuda N., Ohme-Takagi M. Arabidopsis WUSCHEL is a bifunctional transcription factor that acts as a repressor in stem cell regulation and as an activator in floral patterning. Plant Cell. 2009;21(11):3493-3505. DOI 10.1105/tpc.109.069997.

35. Imin N., Nizamidin M., Wu T., Rolfe B.G. Factors involved in root formation in Medicago truncatula. J. Exp. Bot. 2007;58(3): 439-451.

36. Iwata Y., Takahashi M., Fedoroff N.V., Hamdan S.M. Dissecting the interactions of SERRATE with RNA and DICER-LIKE 1 in Arabidopsis microRNA precursor processing. Nucl. Acids Res. 2013;41(19):9129-9140. DOI 10.1093/nar/gkt667.

37. Ji H., Wang S., Li K., Szakonyi D., Koncz C., Li X. PRL1 modulates root stem cell niche activity and meristem size through WOX5 and PLTs in Arabidopsis. Plant J. 2015;81(3):399-412.

38. Jia Y., Tian H., Li H., Yu Q., Wang L., Friml J., Ding Z. The Arabidopsis thaliana elongator complex subunit 2 epigenetically affects root development. J. Exp. Bot. 2015. DOI 10.1093/jxb/erv230.

39. Johannesson H., Wang Y., Hanson J., Engström P. The Arabidopsis thaliana homeobox gene ATHB5 is a potential regulator of abscisic acid responsiveness in developing seedlings. Plant Mol. Biol. 2003;51(5):719-729.

40. Joshi T., Valliyodan B., Wu J.H., Lee S.H., Xu D., Nguyen H.T. Genomic differences between cultivated soybean, G. max and its wild relative G. soja. BMC Genomics. 2013;14(1):S5. DOI 10.1186/1471-2164-14-S1-S5.

41. Kamiya N., Nagasaki H., Morikami A., Sato Y., Matsuoka M. Isolation and characterization of a rice WUSCHEL-type homeobox gene that is specifically expressed in the central cells of a quiescent center in the root apical meristem. Plant J. 2003;35(4):429-441.

42. Kasahara H. Current aspects of auxin biosynthesis in plants. Biosci. Biotech. Bioch. 2016;80(1):34-42.

43. Kita Y., Kato M. Seedling developmental anatomy of an undescribed Malaccotristicha species (Podostemaceae, subfamily Tristichoideae) with implications for body plan evolution. Plant Syst. Evol. 2005;1;254(3-4):221-232.

44. Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 7.0 for bigger datasets. Mol. Biol. Evol. 2016;22.

45. Lastdrager J., Hanson J., Smeekens S. Sugar signals and the control of plant growth and development. J. Exp. Bot. 2014;65(3):799-807.

46. Laux T., Mayer K.F., Berger J., Jürgens G. The WUSCHEL gene is required for shoot and floral meristem integrity in Arabidopsis. Development. 1996;122:87-96.

47. Lee J., Lee I. Regulation and function of SOC1, a flowering pathway integrator. J. Exp. Bot. 2010;61(9):2247-2254.

48. Lee M.M., Schiefelbein J. WEREWOLF, a MYB-related protein in Arabidopsis, is a position-dependent regulator of epidermal cell patterning. Cell. 1999;99(5):473-483.

49. Lian G., Ding Z., Wang Q., Zhang D., Xu J. Origins and evolution of WUSCHEL-related homeobox protein family in plant kingdom. Sci. World J. 2014;2014:534140. DOI 10.1155/2014/534140.

50. Liu W., Han X., Zhan G., Zhao Z., Feng Y., Wu C. A Novel sucroseregulatory MADS-box transcription factor GmNMHC5 promotes root development and nodulation in Soybean (Glycine max [L.] Merr.). Int. J. Mol. Sci. 2015;16(9):20657-20673. DOI 10.3390/ijms160920657.

51. Lohmann J.U., Hong R.L., Hobe M., Busch M.A., Parcy F., Simon R., Weigel D. A molecular link between stem cell regulation and floral patterning in Arabidopsis. Cell. 2001;105(6):793-803.

52. Mashiguchi K., Tanaka K., Sakai T., Sugawara S., Kawaide H., Natsume M., Hanadaa A., Yaenoa T., Shirasua K., Yaod H., McSteend P., Zhaoe Y., Hayashif K., Kamiyaa Y., Kasahara H. The main auxin biosynthesis pathway in Arabidopsis. Proc. Natl Acad. Sci. 2011;108(45):18512-18517.

53. Mayer K.F., Schoof H., Haecker A., Lenhard M., Jürgens G., Laux T. Role of WUSCHEL in regulating stem cell fate in the Arabidopsis shoot meristem. Cell. 1998;95(6):805-815.

54. Meyer M.R., Shah S., Zhang J., Rohrs H., Rao A.G. Evidence for intermolecular interactions between the intracellular domains of the Arabidopsis receptor-like kinase ACR4, its homologs and the WOX5 transcription factor. PLoS ONE. 2015;10(3). DOI 10.1371/journal.pone.0118861.

55. Michaels S.D., Amasino R.M. Memories of winter: vernalization and the competence to flower. Plant Cell Environ. 2000;23(11):1145-1153.

56. Mikkelsen M.D., Naur P., Halkier B.A. Arabidopsis mutants in the C–S lyase of glucosinolate biosynthesis establish a critical role for indole-3-acetaldoxime in auxin homeostasis. Plant J. 2004;37(5): 770-777.

57. Muller B., Sheen J. Cytokinin and auxin interaction in root stem-cell specification during early embryogenesis. Nature. 2008; 453(7198): 1094-1097. DOI 10.1038/nature06943.

58. Muller C.J., Valdes A.E., Wang G., Ramachandran P., Beste L., Uddenberg D., Carlsbecker A. PHABULOSA mediates an auxin signaling loop to regulate vascular patterning in arabidopsis. Plant Physiol. 2016;170(2):956-970. DOI 10.1104/pp.15.01204.

59. Napsucialy-Mendivil S., Alvarez-Venegas R., Shishkova S., Dubrovsky J.G. Arabidopsis homolog of trithorax1 (ATX1) is required for cell production, patterning, and morphogenesis in root development. J. Exp. Bot. 2014. DOI 10.1093/jxb/eru355.

60. Nardmann J., Reisewitz P., Werr W. Discrete shoot and root stem cellpromoting WUS/WOX5 functions are an evolutionary innovation of angiosperms. Mol. Biol. Evol. 2009;26(8):1745-1755. DOI 10.1093/molbev/msp084.

61. Nardmann J., Werr W. The invention of WUS-like stem cell-promoting functions in plants predates leptosporangiate ferns. Plant. Mol. Biol. 2012;78(1-2):123-134. DOI 10.1007/s11103-011-9851-4.

62. Nardmann J., Zimmermann R., Durantini D., Kranz E., Werr W. WOX gene phylogeny in Poaceae: a comparative approach addressing leaf and embryo development. Mol. Biol. Evol. 2007;24(11): 2474-2484.

63. Ng M., Yanofsky M.F. Function and evolution of the plant MADS-box gene family. Nat. Rev. Genet. 2001;2(3):186-195.

64. Nonhebel H., Yuan Y., Al-Amier H., Pieck M., Akor E., Ahamed A., Cohen J.D., Celenza J.L., Normanly J. Redirection of tryptophan metabolism in tobacco by ectopic expression of an Arabidopsis indolic glucosinolate biosynthetic gene. Phytochemistry. 2011;72(1): 37-48.

65. Olsen J.L., Rouzé P., Verhelst B., Lin Y.C., Bayer T., Collen J., Dattolo E., De Paoli E., Dittami S., Maumus F., Michel G., Kersting A., Lauritano C., Lohaus R., Töpel M., Tonon T., Vanneste K., Amirebrahimi M., Brakel J., Boström C., Chovatia M., Grimwood J., Jenkins J.W., Jueterbock A., Mraz A., Stam W.T., Tice H., BornbergBauer E., Green P.J., Pearson G.A., Procaccini G., Duarte C.M., Schmutz J., Reusch T.B., Van de Peer Y. The genome of the seagrass Zostera marina reveals angiosperm adaptation to the sea. Nature. 2016;18(530(7590)):331-335. DOI 10.1038/nature16548.

66. Osipova M.A., Mortier V., Demchenko K.N., Tsyganov V.E., Tikhonovich I.A., Lutova L.A., Dolgikh E.A., Goormachtig S. Wuschelrelated homeobox5 gene expression and interaction of СLE peptides with components of the systemic control add two pieces to the puzzle of autoregulation of nodulation. Plant Physiol. 2012;158(3):1329-1341. DOI 10.1104/pp.111.188078.

67. Pi L., Aichinger E., van der Graaff E., Llavata-Peris C.I., Weijers D., Hennig L., Groot E. Organizer-derived WOX5 signal maintains root columella stem cells through chromatin-mediated repression of CDF4 expression. Dev. Cell. 2015;33(5):576-588. DOI 10.1016/j.devcel.2015.04.024.

68. Qiu Y.L., Dombrovska O., Lee J., Li L., Whitlock B.A., BernasconiQuadroni F., Rest J.S., Davis C.C., Borsch T., Hilu K.W., Renner S.S. Phylogenetic analyses of basal angiosperms based on nine plastid, mitochondrial, and nuclear genes. Int. J. Plant Sci. 2005;166(5): 815-842.

69. Quittenden L.J., Davies N.W., Smith J.A., Molesworth P.P., Tivendale N.D., Ross J.J. Auxin biosynthesis in pea: characterization of the tryptamine pathway. Plant Physiol. 2009;151(3):1130-1138.

70. Rubio V., Linhares F., Solano R., Martín A.C., Iglesias J., Leyva A., Paz-Ares J. A conserved MYB transcription factor involved in phosphate starvation signaling both in vascular plants and in unicellular algae. Genes Dev. 2001;15(16):2122-2133.

71. Sabatini S., Beis D., Wolkenfelt H., Murfett J., Guilfoyle T., Malamy J., Benfey P., Leyser O., Bechtold N., Weisbeek P., Scheres B. An auxin-dependent distal organizer of pattern and polarity in the Arabidopsis root. Cell. 1999;99(5):463-472.

72. Sablowski R. Plant stem cell niches: from signalling to execution. Curr. Opin. Plant. Biol. 2011;14(1):4-9. DOI 10.1016/j.pbi.2010.08.001.

73. Sang Y., Silva-Ortega C.O., Wu S., Yamaguchi N., Wu M.F., Pfluger J., Gillmor C.S., Gallagher K.L., Wagner D. Mutations in two noncanonical Arabidopsis SWI2/SNF2 chromatin remodeling ATPases cause embryogenesis and stem cell maintenance defects. Plant J. 2012;72(6):1000-1014.

74. Sarkar A.K., Luijten M., Miyashima S., Lenhard M., Hashimoto T., Nakajima K., Scheres B., Heidstra R., Laux T. Conserved factors regulate signalling in Arabidopsis thaliana shoot and root stem cell organizers. Nature. 2007;446:811-814. DOI 10.1038/nature05703.

75. Sauer M., Robert S., Kleine-Vehn J. Auxin: simply complicated. J. Exp. Bot. 2013;64(9):2565-2577.

76. Scheres B. Stem-cell niches: nursery rhymes across kingdoms. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007;8:345-354.

77. Scheres B., Wolkenfelt H., Willemsen V., Terlouw M., Lawson E., Dean C., Weisbeek P. Embryonic origin of the Arabidopsis primary root and root meristem initials. Development. 1994;120:2475-2478.

78. Sharma S.K., Yamamoto M., Mukai Y. Immuno-cytogenetic manifestation of epigenetic chromatin modification marks in plants. Planta. 2015;241:291-301.

79. Skirycz A., Reichelt M., Burow M., Birkemeyer C., Rolcik J., Kopka J., Zanor M.I., Gershenzon J., Strnad M., Szopa J., Mueller-Roeber B., Witt I. DOF transcription factor AtDof1. 1 (OBP2) is part of a regulatory network controlling glucosinolate biosynthesis in Arabidopsis. Plant J. 2006;47(1):10-24.

80. Smith Z.R., Long J.A. Control of Arabidopsis apical–basal embryo polarity by antagonistic transcription factors. Nature. 2010; 464(7287):423-426.

81. Song S.K., Hofhuis H., Lee M.M., Clark S.E. Key divisions in the early Arabidopsis embryo require POL and PLL1 phosphatases to establish the root stem cell organizer and vascular axis. Dev. Cell. 2008;15(1):98-109.

82. Soukup A., Seago J.L. Jr., Votrubová O. Developmental anatomy of the root cortex of the basal monocotyledon, Acorus calamus (Acorales, Acoraceae). Ann. Bot. 2005;96(3):379-385.

83. Stahl Y., Grabowski S., Bleckmann A., Kühnemuth R., WeidtkampPeters S., Pinto K.G., Kirschner G.K., Schmid J.B., Wink R.H., Hülsewede A., Felekyan S., Seidel C.A., Simon R. Moderation of Arabidopsis root stemness by CLAVATA1 and ARABIDOPSIS CRINKLY4 receptor kinase complexes. Curr. Biol. 2013;23(5):362-371.

84. Stahl Y., Simon R. Is the Arabidopsis root niche protected by sequestration of the CLE40 signal by its putative receptor ACR4? Plant Signal. Behav. 2009;4(7):634-635.

85. Sugawara S., Hishiyama S., Jikumaru Y., Hanada A., Nishimura T., Koshiba T., Zhao Y., Kamiya Y., Kasahara H. Biochemical analyses of indole-3-acetaldoxime-dependent auxin biosynthesis in Arabidopsis. Proc. Natl Acad. Sci. 2009;106(13):5430-5435.

86. Sugimoto K., Jiao Y., Meyerowitz E.M. Arabidopsis regeneration from multiple tissues occurs via a root developmental pathway. Dev. Cell. 2010;18:463-471.

87. Tian H., Jia Y., Niu T., Yu Q., Ding Z. The key players of the primary root growth and development also function in lateral roots in Arabidopsis. Plant Cell Rep. 2014a;33(5):745-753.

88. Tian H., Wabnik K., Niu T., Li H., Yu Q., Pollmann S., Vanneste S., Govaerts W., Rolcík J., Geisler M., Friml J., Ding Z. WOX5–IAA17 feedback circuit-mediated cellular auxin response is crucial for the patterning of root stem cell niches in Arabidopsis. Mol. Plant. 2014b;7(2):277-289.

89. Van den Berg C., Willemsen V., Hendriks G., Weisbeek P., Scheres B. Short-range control of cell differentiation in the Arabidopsis root meristem. Nature. 1997;390(6657):287-289.

90. Van der Graaff E., Laux T., Rensing S.A. The WUS homeobox-containing (WOX) protein family. Genome Biol. 2009;10:248. DOI 10.1186/gb-2009-10-12-248.

91. Vilarrasa-Blasi J., González-García M.P., Frigola D., Fàbregas N., Alexiou K.G., López-Bigas N., Rivas S., Jauneau A., Lohmann J.U., Benfey P.N., Ibañes M., Caño-Delgado A.I. Regulation of plant stem cell quiescence by a brassinosteroid signaling module. Dev. Cell. 2014;30(1):36-47. DOI 10.1016/j.devcel.2014.05.020.

92. Vinogradova A.P., Lebedeva M.A., Lutova L.A. Meristematic characteristics of tumors initiated by Agrobacterium tumefaciens in pea plants. Russ. J. Genet. 2015;51(1):46-54.

93. Ward J.M., Cufr C.A., Denzel M.A., Neff M.M. The Dof transcription factor OBP3 modulates phytochrome and cryptochrome signaling in Arabidopsis. Plant Cell. 2005:17(2):475-485.

94. Wenzel C.L., Schuetz M., Yu Q., Mattsson J. Dynamics of MONOPTEROS and PIN-FORMED1 expression during leaf vein pattern formation in Arabidopsis thaliana. Plant J. 2007;49(3):387-398.

95. Willemsen V., Bauch M., Bennett T., Campilho A., Wolkenfelt H., Xu J., Haseloff J., Scheres B. The NAC domain transcription factors FEZ and SOMBRERO control the orientation of cell division plane in Arabidopsis root stem cells. Dev. Cell. 2008;15:913-922.

96. Won C., Shen X., Mashiguchi K., Zheng Z., Dai X., Cheng Y., Kasahara H., Kamiya Y., Chory J., Zhao Y. Conversion of tryptophan to indole-3-acetic acid by tryptophan aminotransferases of Arabidopsis and YUCCAs in Arabidopsis. Proc. Natl Acad. Sci. 2011;108(45):18518-18523. DOI 10.1073/pnas.1108436108.

97. Yadav R.K., Perales M., Gruel J., Girke T., Jönsson H., Reddy G.V. WUSCHEL protein movement mediates stem cell homeostasis in the Arabidopsis shoot apex. Genes. Dev. 2011;25(19):2025-2030. DOI 10.1101/gad.17258511.

98. Yadav R.K., Tavakkoli M., Reddy G.V. WUSCHEL mediates stem cell homeostasis by regulating stem cell number and patterns of cell division and differentiation of stem cell progenitors. 2010;137(21):3581-3589. DOI 10.1242/dev.054973.

99. Yu C., Liu Y., Zhang A., Su S., Yan A., Huang L., Ali I., Liu Y., Forde B.G., Gan Y. MADS-box transcription factor OsMADS25 regulates root development through affection of nitrate accumulation in rice. PLoS ONE. 2015;10(8):e0135196. DOI 10.1371/journal.pone.0135196.

100. Zhang W., Swarup R., Bennett M., Schaller G.E., Kieber J.J. Cytokinin induces cell division in the quiescent center of the Arabidopsis root apical meristem. Curr. Biol. 2013;23(20):1979-1989.

101. Zhang Y., Jiao Y., Liu Z., Zhu Y.X. ROW1 maintains quiescent centre identity by confining WOX5 expression to specific cells. Nat. Commun. 2015. DOI 10.1038/ncomms7003.

102. Zhao S., Jiang Q.T., Ma J., Zhang X.W., Zhao Q.Z., Wang X.Y., Wang C.S., Cao X., Lu Z.X., Zheng Y.L., Wei Y.M. Characterization and expression analysis of WOX5 genes from wheat and its relatives. Gene. 2014;537(1):63-69. DOI 10.1016/j.gene.2013.12.022.

103. Zhao Y., Hull A.K., Gupta N.R., Goss K.A., Alonso J., Ecker J.R., Normanly J., Chory J., Celenza J.L. Trp-dependent auxin biosynthesis in Arabidopsis: involvement of cytochrome P450s CYP79B2 and CYP79B3. Gene Dev. 2002;16:3100-3112.


Дополнительные файлы

Просмотров: 204

Обратные ссылки

  • Обратные ссылки не определены.


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2500-0462 (Print)
ISSN 2500-3259 (Online)