Оценка разнообразия растений и изменчивости транскрипционной активности с использованием молекулярных маркеров на основе ретротранспозонов

Молекулярные маркеры играют важную роль в генетике, поскольку используются в исследованиях различных уровней: при позиционном клонировании, которое включает определение генов, контролирующих желаемые признаки, при беккроссировании, а также в современной селекции и судебной медицине. Ретротранспозоны являются основными компонентами эукариотических геномов, что делает их удобными для использования в качестве молекулярных маркеров. Они составляют основную часть хромосом крупных геномов растений; различия в размерах геномов объясняются разным количеством ретротранспозонов. Распространенность этих мобильных элементов по всему геному объясняется их способностью к репликативной транспозиции, т.е. возможностью встраивания в геном без удаления исходного элемента. Структура ретротранспозонов в целом и их доменов, отвечающих за различные фазы их репликации, являются высококонсервативными для эукариот. Значительная часть ретротранспозонов утратила способность перемещаться самостоятельно по причине накопления множественных точечных мутаций и/или делеций. Активность ретротранспозонов может проявляться в процессе развития, на этапе дифференциации клеток, при воздействии стресса, а также может быть источником нестабильности хроматина и геномных перестроек. Для детекции генетического полиморфизма были разработаны различные системы молекулярных маркеров, основанных на распространенности ретротранспозонов по всему геному и их способности к стабильной интеграции в любые локусы хромосом. Маркеры на основе ретротранспозонов целесообразно использовать не только для проведения генетического анализа или картирования, но и для выделения, клонирования и характеристики ретротранспозонов или генов, содержащихся в них. В настоящем обзоре описаны маркерные системы, созданные на основе ретротранспозонов для исследования растений, и оценена их роль в генетическом анализе разнообразия видов растений.

растения, полиморфизм, молекулярный маркер, повторы, ретротранспозон, мобильный элемент

1. Belyayev A., Kalendar R., Brodsky L., Nevo E., Schulman A.H., Raskina O. Transposable elements in a marginal plant population: temporal fluctuations provide new insights into genome evolution of wild diploid wheat. Mobile DNA. 2010;1(6):1-16. DOI 10.1186/17598753-1-6.

2. Boyko E., Kalendar R., Korzun V., Fellers J., Korol A., Schulman A.H., Gill B.S. A high-density cytogenetic map of the Aegilops tauschii genome incorporating retrotransposons and defense-related genes: insights into cereal chromosome structure and function. Plant Mol. Biol. 2002;48(5):767-790. DOI 10.1023/A:1014831511810.

3. Bureau T.E., Wessler S.R. Tourist: a large family of small inverted repeat elements frequently associated with maize genes. Plant Cell. 1992;4(10):1283-1294. DOI 10.1105/tpc.4.10.1283.

4. Charlieu J.P., Laurent A.M., Carter D.A., Bellis M., Roizes G. 3′ Alu PCR: a simple and rapid method to isolate human polymorphic markers. Nucl. Acids Res. 1992;20(6):1333-1337. DOI 10.1093/nar/20.6.1333.

5. Finnegan D.J. Transposable elements and DNA transposition in eukaryotes. Curr. Opin. Cell Biol. 1990;2(3):471-477. DOI 10.1016/09550674(90)90130-7.

6. Flavell A.J., Dunbar E., Anderson R., Pearce S.R., Hartley R., Kumar A. Ty1-copia group retrotransposons are ubiquitous and heterogeneous in higher plants. Nucl. Acids Res. 1992;20(14):3639-3644.

7. Retrieved from https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/1379359. Frankel A.D., Young J.A. HIV-1: fifteen proteins and an RNA. Annu. Rev. Biochem. 1998;67:1-25. DOI 10.1146/annurev.biochem.67.1.1.

8. Goke J., Ng H.H. CTRL+INSERT: retrotransposons and their contribution to regulation and innovation of the transcriptome. EMBO Rep. 2016;17(8):1131-1144. DOI 10.15252/embr.201642743.

9. Hollister J.D., Gaut B.S. Epigenetic silencing of transposable elements: a trade-off between reduced transposition and deleterious effects on neighboring gene expression. Genome Res. 2009;19(8):1419-1428. DOI 10.1101/gr.091678.109.

10. Hosid E., Brodsky L., Kalendar R., Raskina O., Belyayev A. Diversity of long terminal repeat retrotransposon genome distribution in natural populations of the wild diploid wheat Aegilops speltoides. Genetics. 2012;190(1):263-274. DOI 10.1534/genetics.111.134643.

11. Ishizaki T., Kato A. Introduction of the tobacco retrotransposon Tto1 into diploid potato. Plant Cell Rep. 2005;24(1):52-58. DOI 10.1007/s00299-005-0919-y.

12. Jaaskelainen M., Mykkanen A.H., Arna T., Vicient C.M., Suoniemi A., Kalendar R., Savilahti H., SchulmanA.H. Retrotransposon BARE-1: expression of encoded proteins and formation of virus-like particles in barley cells. Plant J. 1999;20(4):413-422. DOI 10.1046/j.1365313x.1999.00616.x.

13. Kalendar R. The use of retrotransposon-based molecular markers to analyze genetic diversity. Ratarstvo i Povrtarstvo. 2011;48(2):261274. DOI 10.5937/ratpov1102261K.

14. Kalendar R., Antonius K., Smýkal P., Schulman A.H. iPBS: a universal method for DNA fingerprinting and retrotransposon isolation. Theor. Appl. Genet. 2010;121(8):1419-1430. DOI 10.1007/s00122010-1398-2.

15. Kalendar R., Flavell A.J., Ellis T.H., Sjakste T., Moisy C., Schulman A.H. Analysis of plant diversity with retrotransposon-based molecular markers. Heredity. 2011;106(4):520-530. DOI 10.1038/hdy.2010.93.

16. Kalendar R., Schulman A. IRAP and REMAP for retrotransposon-based genotyping and fingerprinting. Nature Protocols. 2006;1(5):24782484. DOI 10.1038/nprot.2006.377.

17. Kalendar R., Schulman A.H. Transposon-based tagging: IRAP, REMAP, and iPBS. Methods Mol. Biology. 2014;1115:233-255. DOI 10.1007/978-1-62703-767-9_12.

18. Kalendar R., Tanskanen J., Chang W., Antonius K., Sela H., Peleg O., Schulman A.H. Cassandra retrotransposons carry independently transcribed 5SRNA. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008;105(15):58335838. DOI 10.1073/pnas.0709698105.

19. Kalendar R., Vicient C.M., Peleg O., Anamthawat-Jonsson K., Bolshoy A., Schulman A.H. Large retrotransposon derivatives: abundant, conserved but nonautonomous retroelements of barley and related genomes. Genetics. 2004;166(3):1437-1450. DOI 10.1534/genetics.166.3.1437.

20. Kan Y.W., Dozy A.M. Polymorphism of DNA sequence adjacent to human beta-globin structural gene: relationship to sickle mutation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1978;75(11):5631-5635. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC393021/.

21. Kwon S.J., Park K.C., Kim J.H., Lee J.K., Kim N.S. Rim 2/Hipa CACTA transposon display: a new genetic marker technique in Oryza species. BMC Genet. 2005;6:15. DOI 10.1186/1471-2156-6-15.

22. Leigh F., Kalendar R., Lea V., Lee D., Donini P., Schulman A.H. Comparison of the utility of barley retrotransposon families for genetic analysis by molecular marker techniques. Mol. Genet. Genomics. 2003;269(4):464-474. DOI 10.1007/s00438-003-0850-2.

23. Lewontin R.C., Hubby J.L. A molecular approach to the study of genic heterozygosity in natural populations. II. Amount of variation and degree of heterozygosity in natural populations of Drosophila pseudoobscura. Genetics. 1966;54(2):595-609. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/5968643.

24. Lightbourn G.J., Jelesko J.G., Veilleux R.E. Retrotransposon-based markers from potato monoploids used in somatic hybridization. Genome. 2007;50(5):492-501. DOI 10.1139/g07-026.

25. Macas J., Kejnovsky E., Neumann P., Novak P., Koblizkova A., Vyskot B. Next generation sequencing-based analysis of repetitive DNA in the model dioecious [corrected] plant Silene latifolia. PLoS ONE. 2011;6(11):e27335. DOI 10.1371/journal.pone.0027335.

26. Macas J., Novak P., Pellicer J., Cizkova J., Koblizkova A., Neumann P., Fukova I., Dolezel J., Kelly L.J., Leitch I.J. In depth characterization of repetitive DNA in 23 plant genomes reveals sources of genome size variation in the legume tribe Fabeae. PLoS ONE. 2015; 10(11):e0143424. DOI 10.1371/journal.pone.0143424.

27. Manetti M.E., Rossi M., Costa A.P., Clausen A.M., Van Sluys M.A. Radiation of the Tnt1 retrotransposon superfamily in three Solanaceae genera. BMC Evol. Biol. 2007;7:34. DOI 10.1186/1471-21487-34.

28. Manetti M.E., Rossi M., Nakabashi M., Grandbastien M.A., Van Sluys M.A. The Tnt1 family member Retrosol copy number and structure disclose retrotransposon diversification in different Solanum species. Mol. Genet. Genomics. 2009;281(3):261-271. DOI 10.1007/s00438-008-0408-4.

29. Manninen O., Jalli M., Kalendar R., Schulman A., Afanasenko O., Robinson J. Mapping of major spot-type and net-type net-blotch resistance genes in the Ethiopian barley line CI 9819. Genome. 2006;49(12):1564-1571. DOI 10.1139/g06-119.

30. Manninen O., Kalendar R., Robinson J., Schulman A. Application of BARE-1 retrotransposon markers to the mapping of a major resistance gene for net blotch in barley. Mol. Gener. Genetics. 2000;264(3):325-334. DOI 10.1007/s004380000326.

31. Mehra M., Gangwar I., Shankar R. A deluge of complex repeats: the Solanum genome. PLoS ONE. 2015;10(8):e0133962. DOI 10.1371/journal.pone.0133962.

32. Michael T.P. Plant genome size variation: bloating and purging DNA. Brief Funct. Genomics. 2014;13(4):308-317. DOI 10.1093/bfgp/elu005.

33. Mita P., Boeke J.D. How retrotransposons shape genome regulation. Curr. Opin. Genet. Dev. 2016;37:90-100. DOI 10.1016/j.gde.2016.01.001.

34. Moisy C., Schulman A.H., Kalendar R., Buchmann J.P., Pelsy F. The Tvv1 retrotransposon family is conserved between plant genomes separated by over 100 million years. Theor. Appl. Genet. 2014;127(5):1223-1235. DOI 10.1007/s00122-014-2293-z.

35. Monden Y., Yamamoto A., Shindo A., Tahara M. Efficient DNA fingerprinting based on the targeted sequencing of active retrotransposon insertion sites using a bench-top high-throughput sequencing platform. DNA Res. 2014;21(5):491-498. DOI 10.1093/dnares/dsu015.

36. Na J.K., Wang J., Ming R. Accumulation of interspersed and sex-specific repeats in the non-recombining region of papaya sex chromosomes. BMC Genomics. 2014;15:335. DOI 10.1186/1471-216415-335.

37. Novakova A., Simackova K., Barta J., Curn V. Potato variety identification by molecular markers based on retrotransposon analyses. Czech J. Genet. Plant Breeding. 2009;45(1):1-10. Retrieved from <Go to ISI>://WOS:000264852600001.

38. Park M., Park J., Kim S., Kwon J.K., Park H.M., Bae I.H., Yang T.J., Lee Y.H., Kang B.C., Choi D. Evolution of the large genome in Capsicum annuum occurred through accumulation of single-type long terminal repeat retrotransposons and their derivatives. Plant. J. 2012;69(6):1018-1029. DOI 10.1111/j.1365-313X.2011.04851.x.

39. Paz R.C., Rendina González A.P., Ferrer M.S., Masuelli R.W. Shortterm hybridisation activates Tnt1 and Tto1 Copia retrotransposons in wild tuber-bearing Solanum species. Plant Biol. 2015;17(4):860869. DOI 10.1111/plb.12301.

40. Pearce S.R., Harrison G., Li D., Heslop-Harrison J., Kumar A., Flavell A.J. The Ty1-copia group retrotransposons in Vicia species: copy number, sequence heterogeneity and chromosomal localisation. Mol. Gener. Genetics. 1996;250(3):305-315. DOI 10.1007/BF02174388.

41. Seibt K.M., Wenke T., Wollrab C., Junghans H., Muders K., Dehmer K.J., Diekmann K., Schmidt T. Development and application of SINE-based markers for genotyping of potato varieties. Theor. Appl. Genet. 2012;125(1):185-196. DOI 10.1007/s00122-012-1825-7.

42. Sharma V., Nandineni M.R. Assessment of genetic diversity among Indian potato (Solanum tuberosum L.) collection using microsatellite and retrotransposon based marker systems. Mol. Phylogenet. Evol. 2014;73:10-17. DOI 10.1016/j.ympev.2014.01.003.

43. Smykal P., Bacova-Kerteszova N., Kalendar R., Corander J., Schulman A.H., Pavelek M. Genetic diversity of cultivated flax (Linum usitatissimum L.) germplasm assessed by retrotransposon-based markers. Theor. Appl. Genet. 2011;122(7):1385-1397. DOI 10.1007/s00122-011-1539-2.

44. Smykal P., Kalendar R., Ford R., Macas J., Griga M. Evolutionary conserved lineage of Angela-family retrotransposons as a genome-wide microsatellite repeat dispersal agent. Heredity. 2009;103(2):157167. DOI 10.1038/hdy.2009.45.

45. Tam S.M., Lefebvre V., Palloix A., Sage-Palloix A.M., Mhiri C., Grandbastien M.A. LTR-retrotransposons Tnt1 and T135 markers reveal genetic diversity and evolutionary relationships of domesticated peppers. Theor. Appl. Genet. 2009;119(6):973-989. DOI 10.1007/s00122-009-1102-6.

46. Tang X., Datema E., Guzman M.O., de Boer J.M., van Eck H.J., Bachem C.W., Visser R.G., de Jong H. Chromosomal organizations of major repeat families on potato (Solanum tuberosum) and further exploring in its sequenced genome. Mol. Genet. Genomics. 2014;289(6):1307-1319. DOI 10.1007/s00438-014-0891-8.

47. Tanhuanpaa P., Kalendar R., Schulman A.H., Kiviharju E. A major gene for grain cadmium accumulation in oat (Avena sativa L.). Genome. 2007;50(6):588-594. DOI 10.1139/g07-036.

48. Tanhuanpaa P., Kalendar R., Schulman A.H., Kiviharju E. The first doubled haploid linkage map for cultivated oat. Genome. 2008;51(8): 560-569. DOI 10.1139/G08-040.

49. Tek A.L., Song J., Macas J., Jiang J. Sobo, a recently amplified satellite repeat of potato, and its implications for the origin of tandemly repeated sequences. Genetics. 2005;170(3):1231-1238. DOI 10.1534/genetics.105.041087.

50. Van den Broeck D., Maes T., Sauer M., Zethof J., De Keukeleire P., D’Hauw M., Van Montagu M., Gerats T. Transposon Display identifies individual transposable elements in high copy number lines. PlantJ. 1998;13(1):121-129. DOI 10.1046/j.1365-313X.1998.00004.x.

51. Vetukuri R.R., Tian Z., Avrova A.O., Savenkov E.I., Dixelius C., Whisson S.C. Silencing of the PiAvr3a effector-encoding gene from Phytophthora infestans by transcriptional fusion to a short interspersed element. Fungal Biol. 2011;115(12):1225-1233. DOI 10.1016/j.funbio.2011.08.007.

52. Vicient C.M., Jaaskelainen M.J., Kalendar R., Schulman A.H. Active retrotransposons are a common feature of grass genomes. Plant Physiol. 2001;125(3):1283-1292. DOI 10.1104/pp.125.3.1283.

53. Voytas D.F., Cummings M.P., Koniczny A., Ausubel F.M., Rodermel S.R. copia-like retrotransposons are ubiquitous among plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1992;89(15):7124-7128. DOI 10.1073/pnas.89.15.7124.

54. Wenke T., Dobel T., Sorensen T.R., Junghans H., Weisshaar B., Schmidt T. Targeted identification of short interspersed nuclear element families shows their widespread existence and extreme heterogeneity in plant genomes. Plant Cell. 2011;23(9):3117-3128. DOI 10.1105/tpc.111.088682.

55. Wenke T., Seibt K.M., Dobel T., Muders K., Schmidt T. Inter-SINE Amplified Polymorphism (ISAP) for rapid and robust plant genotyping. Methods Mol. Biol. 2015;1245:183-192. DOI 10.1007/978-14939-1966-6_14.

56. Yin H., Liu J., Xu Y., Liu X., Zhang S., Ma J., Du J. TARE1, a mutated Copia-like LTR retrotransposon followed by recent massive amplification in tomato. PLoS ONE. 2013;8(7):e68587. DOI 10.1371/journal.pone.0068587.