Изменчивость размеров ядерных геномов у представителей комплекса Eisenia nordenskioldi (Lumbricidae, Annelida)

Размеры ядерного генома у большинства эукариот определяются преимущественно содержанием мобильных элементов и некодирующих последовательностей и варьируют в широких пределах. Они могут значительно различаться как между крупными таксонами (причем размер генома не коррелирует со сложностью организма – так называемый С-парадокс), так и между близкородственными видами в пределах рода. В то же время размах внутривидовой изменчивости по этому параметру изучен значительно хуже. Комплекс Eisenia nordenskioldi объединяет несколько близкородственных видов дождевых червей, широко распространенных на Урале, в Сибири и на Дальнем Востоке России, заходящих своими ареалами и в сопредельные регионы. Для этого комплекса характерна значительная морфологическая, кариотипическая, экологическая и генетическая изменчивость. Целью настоящей работы было оценить размеры ядерного генома у нескольких филогенетических линий комплекса E. nordenskioldi при помощи проточной цитофотометрии. Получены данные о размерах генома для 13 популяций, относящихся к семи филогенетическим линиям E. nordenskioldi. Наши результаты показали, что между линиями комплекса наблюдается заметный разброс по размерам, что является еще одним подтверждением их видовой самостоятельности. В целом по размеру генома выборки разделены на две группы. В одну вошли три популяции с небольшим (250–500 м.п.н.), во вторую – с крупным (2300–3500 м.п.н.) размером генома. Кроме того, разные популяции в пределах одной филогенетической линии также имели заметные различия в размере генома (15–25 %). Полученные данные были сопоставлены с филогенетическими деревьями, построенными на основе транскриптомных данных. Судя по топологии филогенетических деревьев, предковые популяции комплекса с большей вероятностью имели большой размер генома, а уменьшение или увеличение его размера происходило в разных линиях независимо и, возможно, было связано с изменением размеров тела и/или переходом к собственно почвенному образу жизни.

1. Alvarez-Fuster A., Juan C., Petitpierre E. Genome size in Tribolium flour-beetles: inter- and intraspecific variation. Genet. Res. 1991;58: 1-5. DOI 10.1017/S0016672300029542.

2. Berman D.I., Bulakhova N.A., Meshcheryakova E.N., Shekhovtsov S.V. Cold resistance and the distribution of genetic lineages of the earthworm Eisenia nordenskioldi (Oligochaeta, Lumbricidae). Biol. Bull. 2019;46:430-437. DOI 10.1134/S1062359019050042.

3. Biémont C. Genome size evolution: Within-species variation in genome size. Heredity. 2008;101:297-298. DOI 10.1038/hdy.2008.80. Blakemore R.J. Earthworms newly from Mongolia (Oligochaeta, Lumbricidae, Eisenia).

4. ZooKeys. 2013;285:1-21. DOI 10.3897/zookeys.285.4502.

5. Blommaert J. Genome size evolution: towards new model systems for old questions. Proc. Royal Soc. B. 2020;287:20201441. DOI 10.1098/rspb.2020.1441.

6. Cavalier-Smith T. Nuclear volume control by nucleoskeletal DNA, selection for cell volume and cell growth rate, and the solution of the DNA C-value paradox. J. Cell Sci. 1978;34:247-278.

7. Galbraith D.W., Harkins K.R., Maddox J.M., Ayres N.M., Sharma D.P., Firoozabady E. Rapid flow cytometric analysis of the cell cycle in intact plant tissues. Science. 1983;220:1049-1051.

8. Galbraith D.W., Lambert G.M., Macas J., Dolezel J. Analysis of nuclear DNA content and ploidy in higher plants. Curr. Protoc. Cytom. 1997;2:6-7.

9. Grafodatsky A.S., Perel T.S., Radzhabli S.I. Chromosome sets of two forms of Eisenia nordenskioldi (Eisen) (Oligochaeta: Lumbricidae). Doklady Akademii Nauk SSSR = Reports of the Academy of Sciences of USSR. 1982;262:1514-1516. (in Russian)

10. Gregory T.R. Coincidence, coevolution, or causation? DNA content, cell size, and the C-value enigma. Biol. Rev. 2001;76:65-101. DOI 10.1111/j.1469-185X.2000.tb00059.x.

11. Gregory T.R. Genome size evolution in animals. In: The Evolution of the Genome. San Diego: Elsevier, 2005;3-87. DOI 10.1016/B978-012301463-4/50003-6.

12. Hong Y., Csuzdi C. New data to the earthworm fauna of the Korean peninsula with redescription of Eisenia koreana (Zicsi) and remarks on the Eisenia nordenskioldi species group (Oligochaeta, Lumbricidae). Zool. Stud. 2016;55:1-15. DOI 10.6620/ZS.2016.55-12.

13. Jeffery N.W., Hultgren K., Chak S.T.C., Gregory T.R., Rubenstein D.R. Patterns of genome size variation in snapping shrimp. Genome. 2016;59:393-402. DOI 10.1139/gen-2015-0206.

14. Kasai F., O’Brien P.C.M., Ferguson-Smith M.A. Reassessment of genome size in turtle and crocodile based on chromosome measurement by flow karyotyping: close similarity to chicken. Biol. Lett. 2012;8:631-635. DOI 10.1098/rsbl.2012.0141.

15. Malevich I.I. On the study of earthworms in the Far East. Uchenye Zapiski MGPI im. V.P. Potemkina = Transactions of the V.P. Potemkin Moscow City Pedagogical Institute. 1956;61:439-449. (in Russian)

16. Malinina T.V., Perel T.S. Characterization of Eisenia nordenskioldi (Oligochaeta, Lumbricidae) chromosome races using allozyme markers. Doklady Akademii Nauk SSSR = Reports of the Academy of Sciences of USSR. 1984;279:1265-1269. (in Russian)

17. Marescalchi O., Scali V., Zuccotti M. Flow-cytometric analyses of intraspecific genome size variations in Bacillus atticus (Insecta, Phasmatodea). Genome. 1998;41:629-635. DOI 10.1139/g98-064.

18. Neiman M., Paczesniak D., Soper D.M., Baldwin A.T., Hehman G. Wide variation in ploidy level and genome size in a New Zealand freshwater snail with coexisting sexual and asexual lineages. Evolution. 2011;65:3202-3216. DOI 10.1111/j.1558-5646.2011.01360.x.

19. Otto S.P. The evolutionary consequences of polyploidy. Cell. 2007; 131:452-462. DOI 10.1016/j.cell.2007.10.022.

20. Perel T.S. The Range and Regularities in the Distribution of Earthworms of the USSR Fauna. Мoscow: Nauka Publ., 1979. (in Russian)

21. Redi C.A., Zacharias H., Merani S., Oliveira-Miranda M., Aguilera M., Zuccotti M., Garagna S., Capanna E. Genome sizes in Afrotheria, Xenarthra, Euarchontoglires, and Laurasiatheria. J. Hered. 2005;96: 485-493. DOI 10.1093/jhered/esi080.

22. Shekhovtsov S.V., Bazarova N.E., Berman D.I., Bulakhova N.A., Golovanova E.V., Konyaev S.V., Krugova T.M., Lyubechanskii I.I., Peltek S.E. DNA barcoding: How many earthworm species are there in the south of West Siberia? Russ. J. Genet. Appl. Res. 2017a;7: 57-62. DOI 10.1134/S2079059717010130.

23. Shekhovtsov S.V., Berman D.I., Bazarova N.E., Bulakhova N.A., Porco D., Peltek S.E. Cryptic genetic lineages in Eisenia nordenskioldi pallida (Oligochaeta, Lumbricidae). Eur. J. Soil Biol. 2016a;75: 151-156. DOI 10.1016/j.ejsobi.2016.06.004.

24. Shekhovtsov S.V., Berman D.I., Bulakhova N.A., Vinokurov N.N., Peltek S.E. Phylogeography of Eisenia nordenskioldi nordenskioldi (Lumbricidae, Oligochaeta) from the north of Asia. Polar Biol. 2018a;41:237-247. DOI 10.1007/s00300-017-2184-2.

25. Shekhovtsov S.V., Berman D.I., Bulakhova N.A., Makarova O.L., Peltek S.E. Phylogeography of earthworms from high latitudes of Eurasia. Acta Zool. Acad. Sci. Hungaricae. 2018b;64:369-382. DOI 10 17109/AZH.64.4.369.2018.

26. Shekhovtsov S.V., Berman D.I., Golovanova E.V., Peltek S.E. Genetic diversity of the earthworm Eisenia nordenskioldi (Lumbricidae, Annelida). Vavilovskii Zhurnal Genetiki i Selektsii = Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2017b;21(5):588-595. DOI 10.18699/VJ17.24-o. (in Russian)

27. Shekhovtsov S.V., Berman D.I., Peltek S.E. Phylogeography of the earthworm Eisenia nordenskioldi nordenskioldi (Lumbricidae, Oligochaeta) in northeastern Eurasia. Dokl. Biol. Sci. 2015;461:85-88. DOI 10.1134/S0012496615020039.

28. Shekhovtsov S.V., Ershov N.I., Vasiliev G.V., Peltek S.E. Transcriptomic analysis confirms differences among nuclear genomes of cryptic earthworm lineages living in sympatry. BMC Evol. Biol. 2019; 19:50. DOI 10.1186/s12862-019-1370-y.

29. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Ershov N.I., Poluboyarova T.V., Berman D.I., Bulakhova N.A., Szederjesi T., Peltek S.E. Phylogeny of the Eisenia nordenskioldi complex based on mitochondrial genomes. Eur. J. Soil Biol. 2020a;96:103137. DOI 10.1016/j.ejsobi.2019.103137.

30. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Peltek S.E. Cryptic diversity within the Nordenskiold’s earthworm, Eisenia nordenskioldi subsp. nordenskioldi (Lumbricidae, Annelida). Eur. J. Soil Biol. 2013;58: 13-18. DOI 10.1016/j.ejsobi.2013.05.004.

31. Shekhovtsov S.V., Golovanova E.V., Peltek S.E. Mitochondrial DNA variation in Eisenia n. nordenskioldi (Lumbricidae) in Europe and Southern Urals. Mitochondrial DNA A DNA Mapp. Seq. Anal. 2016b;27:4643-4645. DOI 10.3109/19401736.2015.1101594.

32. Shekhovtsov S.V., Shipova A.A., Poluboyarova T.V., Vasiliev G.V., Golovanova E.V., Geraskina A.P., Bulakhova N.A., Szederjesi T., Peltek S.E. Species delimitation of the Eisenia nordenskioldi complex (Oligochaeta, Lumbricidae) using transcriptomic data. Front. Genet. 2020b;11:1508. DOI 10.3389/fgene.2020.598196.

33. Shekhovtsov S.V., Sundukov Y.N., Blakemore R.J., Gongalsky K.B., Peltek S.E. Identifying earthworms (Oligochaeta, Megadrili) of the southern Kuril islands using DNA barcodes. Anim. Biodivers. Conserv. 2018c;41:9-17. DOI 10.32800/abc.2018.41.0009.

34. Stelzer C.-P., Riss S., Stadler P. Genome size evolution at the speciation level: The cryptic species complex Brachionus plicatilis (Rotifera). BMC Evol. Biol. 2011;11:90. DOI 10.1186/1471-2148-11-90.

35. Thomas C.A.J. The genetic organization of chromosomes. Annu. Rev. Genet. 1971;5:237-256.

36. Viktorov A.G. Diversity of polyploid races in the family Lumbricidae. Soil. Biol. Biochem. 1997;29:217-221. DOI 10.1016/S0038-0717(96)00086-7.

37. Vsevolodova-Perel T.S. The Earthworms of the Russian Fauna: Cadaster and Key. Moscow: Nauka Publ., 1997. (in Russian)

38. Vsevolodova-Perel T.S., Bulatova N.Sh. Polyploid races of earthworms (Lumbricidae, Oligochaeta) in the East European Plain and Siberia. Biology Bulletin. 2008;35(4):385-388. DOI 10.1134/ S1062359008040092.

39. Vsevolodova-Perel T.S., Leirikh A.N. Distribution and ecology of the earthworm Eisenia nordenskioldi pallida (Oligochaeta, Lumbricidae) dominant in southern Siberia and the Russian Far Eastern. Entomol. Rev. 2014;94(4):479-485. DOI 10.1134/S001387381404 0034.

40. Zhukov A.V., Pakhomov A.Ye., Kunach O.N. Biological Diversity of Ukraine. The Dnipropetrovsk region. Earthworms (Lumbricidae). Dnipropetrovsk, 2007. (in Ukranian)