Паттерн распределения Р-транспозона и blood ретротранспозона в отводках референсных линий Harwich и Canton-S из разных лабораторий не влияет на проявление внутривидового PM гибридного дисгенеза у Drosophila melanogaster

Внутривидовое бесплодие, природа которого не всегда понятна, встречается у многих эукариот. Внутривидовой PM гибридный дисгенез (РМ ГД) у Drosophila melanogaster проявляется в одном из направлений скрещивания в бесплодии потомства и некоторых других генетических нарушениях в результате несовместимости между материнской цитоплазмой и отцовским геномом. Считается, что PM  ГД является результатом массового перемещения P-элемента, если материнская цитоплазма не имеет репрессора, блокирующего его перемещение. В данной работе мы исследовали распределение P-элемента в отводках референсных для PM  ГД линиях (Canton-S и Harwich), которые долгое время содержались в разных лабораториях. Паттерны распределения P-элемента различались в разных отводках Harwich. Скорость перемещения P-элемента, не индуцированная скрещиваниями, сопоставима со скоростью перемещения других ДНК-транспозонов. Паттерн распределения малоактивного ретротранспозона blood в производных линии Harwich был более стабильным по сравнению с Р-элементом, что свидетельствует о генетическом родстве между отводками. В некоторых отводках линии Canton-S были обнаружены следы P-элемента, что может указывать на генетическое загрязнение. Значительная разница в паттерне распределения транспозона blood в отводках линии Canton-S также  говорит о генетической гетерогенности отводков. Несмотря на сложную генеалогию отводков исследованных линий, включающую случаи возможного генетического загрязнения, и различия в распределении P-элементов, способность проявлять симптомы PM  ГД у исследованных отводков сохраняется. Мы показали, что все изученные производные Canton-S имеют сильный M-цитотип, а все отводки Harwich – индуцирующий P-цитотип.

1. Anxolabehere D., Kai H., Nouaud D., Périquet G., Ronsseray S. The geographical distribution of P-M hybrid dysgenesis in Drosophila melanogaster. Genet Sel Evol. 1984;16(1):15-26. doi 10.1186/12979686-16-1-15

2. Anxolabehere D., Kidwell M.G., Periquet G. Molecular characteristics of diverse populations are consistent with the hypothesis of a recent invasion of Drosophila melanogaster by mobile P-elements. Mol Biol Evol. 1988;5(3):252-269. doi 10.1093/oxfordjournals.molbev.a040491

3. Ashburner M. Drosophila. A Laboratory Handbook. New York: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1989 Biémont C., Lemeunier F., Garcia Guerreiro M.P., Brookfield J.F., Gautier C., Aulard S., Pasyukova E.G. Population dynamics of the copia, mdg1, mdg3, gypsy, and P transposable elements in a natural population of Drosophila melanogaster. Genet Res. 1994;63(3): 197-212. doi 10.1017/s0016672300032353

4. Bingham P.M., Kidwell M.G., Rubin G.M. The molecular basis of P-M hybrid dysgenesis: the role of the P-element, a P-strain-specific transposon family. Cell. 1982;29(3):995-1004. doi 10.1016/00928674(82)90463-9

5. Blackman R.K., Grimaila R., Koehler M.M., Gelbart W.M. Mobilization of hobo elements residing within the decapentaplegic gene complex: suggestion of a new hybrid dysgenesis system in Drosophila melanogaster. Cell. 1987;49(4):497-505. doi 10.1016/00928674(87)90452-1

6. Brennecke J., Malone C.D., Aravin A.A., Sachidanandam R., Stark A., Hannon G.J. An epigenetic role for maternally inherited piRNAs in transposon silencing. Science. 2008;322(5906):1387-1392. doi 10.1126/science.1165171

7. Bucheton A., Paro R., Sang H.M., Pelisson A., Finnegan D.J. The molecular basis of I-R hybrid dysgenesis in Drosophila melanogaster: identification, cloning, and properties of the I factor. Cell. 1984; 38(1):153-163. doi 10.1016/0092-8674(84)90536-1

8. Díaz-González J., Vázquez J.F., Albornoz J., Domínguez A. Long-term evolution of the roo transposable element copy number in mutation accumulation lines of Drosophila melanogaster. Genet Res. 2011; 93(3):181-187. doi 10.1017/S0016672311000103

9. Dorogova N.V., Bolobolova E.U., Zakharenko L.P. Cellular aspects of gonadal atrophy in Drosophila P-M hybrid dysgenesis. Dev Biol. 2017;424(2):105-112. doi 10.1016/j.ydbio.2017.02.020

10. Eggleston W.B., Johnson-Schlitz D.M., Engels W.R. P-M hybrid dysgenesis does not mobilize other transposable element families in D. melanogaster. Nature. 1988;331(6154):368-370. doi 10.1038/331368a0

11. Engels W.R., Preston C.R. Hybrid dysgenesis in Drosophila melanogaster: the biology of female and male sterility. Genetics. 1979; 92(1):161-174. doi 10.1093/genetics/92.1.161

12. Ignatenko O.M., Zakharenko L.P., Dorogova N.V., Fedorova S.A. P-elements and the determinants of hybrid dysgenesis have different dynamics of propagation in Drosophila melanogaster populations. Genetica. 2015;143(6):751-759. doi 10.1007/s10709-015-9872-z

13. Itoh M., Woodruff R.C., Leone M.A., Boussy I.A. Genomic P-elements and P-M characteristics of eastern Australian populations of Drosophila melanogaster. Genetica. 1999;106(3):231-245. doi 10.1023/a:1003918417012

14. Itoh M., Sasai N., Inoue Y., Watada M. P-elements and P-M characteristics in natural populations of Drosophila melanogaster in the southernmost islands of Japan and in Taiwan. Heredity (Edinb). 2001;86:206-212. doi 10.1046/j.1365-2540.2001.00817.x

15. Itoh M., Takeuchi N., Yamaguchi M., Yamamoto M.T., Boussy I.A. Prevalence of full-size P and KP elements in North American populations of Drosophila melanogaster. Genetica. 2007;131(1):21-28. doi 10.1007/s10709-006-9109-2

16. Jansen G., Gebert D., Kumar T.R., Simmons E., Murphy S., Teixeira F.K. Tolerance thresholds underlie responses to DNA damage during germline development. Genes Dev. 2024;38(13-14):631-654. doi 10.1101/gad.351701.124

17. Khurana J.S., Wang J., Xu J., Koppetsch B.S., Thomson T.C., Nowosielska A., Li C., Zamore P.D., Weng Z., Theurkaufet W.E. Adaptation to P element transposon invasion in Drosophila melanogaster. Cell. 2011;147(7):1551-1563. doi 10.1016/j.cell.2011.11.042

18. Kidwell M.G., Novy J.B. Hybrid dysgenesis in Drosophila melanogaster: sterility resulting from gonadal dysgenesis in the P-M system. Genetics. 1979;92(4):1127-1140. doi 10.1093/genetics/92.4.1127

19. Kidwell M.G., Kidwell J.F., Sved J.A. Hybrid dysgenesis in Drosophila melanogaster: a syndrome of aberrant traits including mutation, sterility and male recombination. Genetics. 1977;86(4):813833. doi 10.1093/genetics/86.4.813

20. Lapie P., Nasr F., Lepesant J.A., Deutsch J. Deletion scanning of the regulatory sequences of the Fbp1 gene of Drosophila melanogaster using P transposase-induced deficiencies. Genetics. 1993;135(3): 801-816. doi 10.1093/genetics/135.3.801

21. Maside X., Assimacopoulos S., Charlesworth B. Rates of movement of transposable elements on the second chromosome of Drosophila melanogaster. Genet Res. 2000;75:275-284. doi 10.1017/S0016672399004474

22. Moon S., Cassani M., Lin Y.A., Wang L., Dou K., Zhang Z.Z. A robust transposon-endogenizing response from germline stem cells. Dev Cell. 2018;47(5):660-671.e3. doi 10.1016/j.devcel.2018. 10.011

23. Moschetti R., Dimitri P., Caizzi R., Junakovic N. Genomic instability of I elements of Drosophila melanogaster in absence of dysgenic crosses. PLoS One. 2010;5(10):e13142. doi 10.1371/journal.pone.0013142

24. Pasyukova E.G., Nuzhdin S.V., Filatov D.A. The relationship between the rate of transposition and transposable element copy number for copia and Doc retrotransposons of Drosophila melanogaster. Genet Res. 1998;72(1):1-11. doi 10.1017/S0016672398003358

25. Quétier F. The CRISPR-Cas9 technology: closer to the ultimate toolkit for targeted genome editing. Plant Sci. 2016;242:65-76. doi 10.1016/j.plantsci.2015.09.003

26. Rahman R., Chirn G.W., Kanodia A., Sytnikova Y.A., Brembs B., Bergman C.M., Lau N.C. Unique transposon landscapes are pervasive across Drosophila melanogaster genomes. Nucleic Acids Res. 2015;43(22):10655-10672. doi 10.1093/nar/gkv1193

27. Robertson H.M., Engels W.R. Modified P elements that mimic the P cytotype in Drosophila melanogaster. Genetics. 1989;123(4):815-824. doi 10.1093/genetics/123.4.815

28. Ronsseray S., Anxolabéhère D., Périquet G. Hybrid dysgenesis in Drosophila melanogaster: influence of temperature on cytotype determination in the P-M system. Mol Gen Genet. 1984;196(1):17-23. doi 10.1007/BF00334086

29. Ronsseray S., Marin L., Lehmann M., Anxolabéhère D. Repression of hybrid dysgenesis in Drosophila melanogaster by combinations of telomeric P-element reporters and naturally occurring P elements. Genetics. 1998;149(4):1857-1866. doi 10.1093/genetics/149.4.1857

30. Simmons M.J., Raymond J.D., Grimes C.D., Belinco C., Haake B.C., Jordan M., Lund C., Ojala T.A., Papermaster D. Repression of hybrid dysgenesis in Drosophila melanogaster by heat-shock-inducible sense and antisense P-element constructs. Genetics. 1996;144(4): 1529-1544. doi 10.1093/genetics/144.4.1529

31. Srivastav S.P., Rahman R., Ma Q., Pierre J., Bandyopadhyay S., Lau N.C. Har-P, a short P-element variant, weaponizes P-transposase to severely impair Drosophila development. eLife. 2019;8:e49948. doi 10.7554/elife.49948

32. Takasu-Ishikawa E., Yoshihara M., Hotta Y. Extra sequences found at P-element excision sites in Drosophila melanogaster. Mol Gen Genet. 1992;232:17-23. doi 10.1007/BF00299132

33. Wang Y., Balter H., Levitan M., Margulies L. Mutability, sterility and suppression in P-M hybrid dysgenesis: the influence of P subline, cross, chromosome, sex and P-element structure. Genet Res. 1993; 62(2):111-123. doi 10.1017/s0016672300031700

34. Wang Y., McNeil P., Abdulazeez R., Pascual M., Johnston S.E., Keightley P.D., Obbard D.J. Variation in mutation, recombination, and transposition rates in Drosophila melanogaster and Drosophila simulans. Genome Res. 2023;33(4):587-598. doi 10.1101/gr.277383.122

35. Weinert B.T., Min B., Rio D.C. P element excision and repair by nonhomologous end joining occurs in both G1 and G2 of the cell cycle. DNA Repair (Amst). 2005;4(2):171-181. doi 10.1016/j.dnarep. 2004.09.004

36. Zakharenko L.P., Karpova E.K., Rauschenbach I.Y. P-M hybrid dysgenesis affects juvenile hormone metabolism in Drosophila melanogaster females. Russ J Genet. 2014;50:772-774. doi 10.1134/ S1022795414060143

37. Zakharenko L.P., Bobrovskikh M.A., Gruntenko N.E., Petrovskii D.V., Verevkin E.G., Putilov A.A. Two old wild-type strains of Drosophila melanogaster can serve as an animal model of faster and slower aging processes. Insects. 2024;15(5):329. doi 10.3390/insects15050329