Оценка таксономического и генетического разнообразия лесных мышей рода Apodemus степной зоны Центрального Предкавказья

Степные экосистемы – одни из наиболее измененных местообитаний из-за антропогенного давления и быстрых изменений в землепользовании. За несколько десятилетий XX в. биогеоценозы степных равнин и значительной части лесостепи Центрального Предкавказья почти полностью утратили свой первоначальный облик. Результатом антропогенного воздействия являются сокращение пригодных местообитаний, их фрагментация и т. д. При этом известно, что длительная изоляция популяции, вызванная естественной или антропогенной фрагментацией среды обитания, может привести к изменению генетической структуры популяции, в частности к уменьшению генетического разнообразия и сокращению общей эффективной численности популяции, что особенно губительно для популяции небольшого размера. Актуальность проведения настоящего исследования связана с отсутствием современных данных, касающихся видового состава, генетической структуры, генетического разнообразия, биотопического распространения и численности представителей лесных мышей рода Apodemus в условиях степной зоны Центрального Предкавказья. На основании анализа изменчивости фрагмента гена цитохрома b (сyt b) митохондриальной ДНК впервые изучены видовой состав и генетическое разнообразие видов-двойников лесных мышей рода Apodemus в условиях степной зоны Центрального Предкавказья. По результатам молекулярно-генетического анализа род Apodemus представлен тремя видами: A. uralensis, A. witherbyi и A. flavicollis. На рассматриваемой территории A. flavicollis и A. witherbyi описаны впервые. Из трех таксонов наиболее высоким уровнем генетического разнообразия характеризуетс А. uralensis. Результаты молекулярного датирования позволяют предположить, что из трех видов первым заселил территорию Центрального Предкавказья A. uralensis в два этапа: примерно 370–350 тыс. лет назад и около 256 тыс. лет назад. Позднее на данную территорию в два этапа проник A. witherbyi: примерно 166–154 тыс. лет назад и 125–115 тыс. лет назад. A. flavicollis является самым молодым вселенцем на Центральном Предкавказье. Его эволюционный возраст составляет примерно 100 тыс. лет. В работе приведены особенности распространения и ландшафтно-биотопического распределения представителей рода Apodemus на исследованных территориях Центрального Предкавказья.

1. Amir Afzali Y., López-Antoñanzas R. Molecular phylogeny and historical biogeography of Iranian murids (Rodentia: Muridae). Mamm Biol. 2024;104:79-89. doi 10.1007/s42991-023-00390-3

2. Amshokova A.Kh., Tembotova F.A., Kononenko E.P., Gudova M.S. Molecular genetic analysis of representatives of the subgenus Sylvaemus (Rodentia, Muridae) in specially guarding natural areas in the southern of Russia according to data analysis of a fragment of the cytochrome b gene. Biol Bull Russ Acad Sci. 2024;51(Suppl.2): 127- 148. doi 10.1134/S1062359024611649

3. Bandelt H.J., Forster P., Röhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies. Mol Biol Evol. 1999;16(1):37-48. doi 10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036

4. Bogdanov A.S., Stakheev V.V., Zykov A.E., Yakimenko V.V., Mal’kova M.G. Genetic variation and differentiation of wood mice from the genus Sylvaemus inferred from sequencing of the cytochrome oxidase subunit 1 gene fragment. Russ J Genet. 2012;48(2):186-198. doi 10.1134/S1022795412020044

5. Chelomina G.N., Atopkin D.M., Molecular genetic evidences of a deep phylogenetic discontinuity between the Asian and European races of pygmy wood mouse based on the mitochondrial cytochrome b gene variability. Mol Biol. 2010;44(5):699-708. doi 10.1134/S0026893310050043

6. Chelomina G.N., Suzuki H. Molecular evolution and phylogeography of west-Palaearctic wood mice of the genus Sylvaemus based on the data on variation of nuclear (IRBP) and mitochondrial (cyt b) DNA genes. Zoologicheskiy Zhurnal. 2006;85(2):219-234 (in Russian)

7. Chelomina G.N., Atopkin D.M., Bogdanov A.S. Phylogenetic relationships between species and intraspecific forms of forest mice from the genus Sylvaemus as determined by partial sequencing of the cytochrome b gene of mitochondrial DNA. Dokl Biol Sci. 2007;416: 356-359. doi 10.1134/S0012496607050092

8. Darvish J., Mohammadi Z., Ghorbani F., Mahmoudi A., Dubey S. Phylogenetic relationships of Apodemus Kaup, 1829 (Rodentia: Muridae) species in the Eastern Mediterranean inferred from mitochondrial DNA, with emphasis on Iranian species. J Mamm Evol. 2015; 22(4):583-595. doi 10.1007/s10914-015-9294-9

9. Excoffier L., Lischer H. Arlequin suite ver 3.5: a new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows. Mol Ecol Resour. 2010;10(3):564-567. doi 10.1111/j.1755-0998.2010.02847.x

10. Fu Y. New statistical test of neutrality for DNA sample from a population. Genetics. 1996;143(1):557-570. doi 10.1093/genetics/143.1.557

11. Gromov I.M., Erbaeva M.A. Mammals of the Fauna of Russia and Adjacent Territories. Hares and Rodents. St. Petersburg, 1995 (in Russian)

12. Gudova M.S., Tembotova F.A., Emkuzheva M., Amshokova A.Kh., Kuchinova E.A. Current diversity of small mammals of the “Sarykum Barkhans” of Dagestan Reserve. BIO Web Conf. 2021;35: 00010. doi 10.1051/bioconf/20213500010

13. Gudova M.S., Amshokova A.Kh., Bottaeva Z.Kh. Current state of species diversity and community structure of small mammals in the Tlyaratinsky Wildlife Sanctuary of the Dagestansky State Nature Reserve. Amurian Zoological Journal. 2026;18(1):190-206. doi 10.33910/2686-9519-2026-18-1-190-206 (in Russian)

14. Hall T.A. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symp Ser. 1999;41:95-98

15. Kimura M. A simple method for estimating evolutionary rates of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences. J Mol Evol. 1980;16(2):111-120. doi 10.1007/BF01731581

16. Lashkova E.I., Dzeverin I.I. The possible role of interspecific competition in the formation of specific geographic ranges in wood mice Sylvaemus (Rodentia, Muridae). Vestnik Zoologii. 2004;38(6):41-46 (in Russian)

17. Mammalian Fauna of the USSR. Moscow; Leningrad: Nauka Publ., 1963 (in Russian)

18. Markova A.K. Faunas of small mammals of the first half of the Middle Pleistocene in Europe. Izvestiya Rossiiskoy Akademii Nauk. Seriya Geograficheskaya = Bulletin of the RAS. Geographical series. 2016; 1:87-102. doi 10.15356/0373-2444-2016-1-87-102 (in Russian)

19. Markova A.K. Еuropean faunas of small mammals in the second half of the Mid-Pleistocene: species spectra, spatial distribution, correlation. Byulleten’ Komissii po Izucheniyu Chetvertichnogo Perioda = Bulletin of Comission for Study of Quaternary. 2017;75:11-33 (in Russian)

20. Michaux J.R., Libois R., Filippucci M.G. Phylogeographic history of the yellow-necked fieldmouse (Apodemus flavicollis) in Europe and in the near and Middle East. Mol Phylogenet Evol. 2004;32(3):788- 798. doi 10.1016/j.ympev.2004.02.018

21. Okulova N.M., Ryabova T.E., Vasilenko L.E., Yunicheva Yu.V. Biotopic distribution of small mammals in mountains and foothills of Krasnodar region and Republic of Adygea. In: Mammals of Mountainous Territories: Proceedings of the international conference. Moscow, 2007;234-239 (in Russian)

22. Pavlinov I.Ya. Brief Guide to Land Animals of Russia. Moscow: Moscow State University Press, 2002 (in Russian)

23. Pavlinov I.Ya., Lisovsky A.A. The Mammals of Russia: a taxonomic and geographic reference. Moscow, 2012 (in Russian)

24. Poliakova T.A. Adaptive strategies and genetic stability of species of the genus Spiraea (Rosaceae) in natural population systems. Uspekhi Sovremennoi Biologii = Advances in Current Biology. 2022; 142(5):530-542. doi 10.31857/S0042132422050118 (in Russian)

25. Popov V.A. Mammals of the Volga-Kama Region: Insects, Bats, Rodents. Kazan, 1960 (in Russian)

26. Pushkin S.V. Rare and Endangered Species of Insects of the Central Ciscaucasia: Insects. Moscow; Berlin: Direct-Media Publ., 2015 (in Russian)

27. Radespiel U., Bruford M.W. Fragmentation genetics of rainforest animals: insights from recent studies. Conserv Genet. 2014;15:245-260. doi 10.1007/s10592-013-0550-3

28. Rambaut A., Drummond A.J., Xie D., Baele G., Suchard M.A. Posterior summarization in Bayesian phylogenetics using Tracer 1.7. Syst Biol. 2018:67(5):901-904. doi 10.1093/sysbio/syy032

29. Ronquist F., Huelsenbeck J.P. MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics. 2003;19(12):1572-1574. doi 10.1093/bioinformatics/btg180

30. Shad H.H., Darvish J., Pouyani E.R. Genetic variation in populations of field mouse Apodemus witherbyi (Thomas, 1902) (Rodentia: Muridae) in Iran inferred from mitochondrial cytochrome b gene sequences and geometric morphometrics. Acta Zool Bulg. 2016;68(3): 311-320

31. Sigida R.S. Adaptations of Ground Beetles to Edaphic Factors under the Conditions of Anthropogenic Landscapes of Central Ciscaucasia. Extended Abstract of Dr. Biol. Sci. Diss. Astrakhan, 2010 (in Russian)

32. Soulé M.E., Simberloff D. What do genetics and ecology tell us about the design of nature reserves? Biol Conserv. 1986;35(1):9-40. doi 10.1016/0006-3207(86)90025-X

33. Stakheev V.V. The Role of Historical and Ecological Factors in the Formation of the Fauna and Population Dynamics of Insectivores and Rodents in the Plains of Southern European Russia. Dr. Biol. Sci. Diss. Rostov-on-Don, 2024 (in Russian)

34. Stakheev V.V., Bogdanov A.S., Vodolazhskiĭ D.I. Revision of the species composition of the wood mice from the genus Sylvaemus from the territory of Rostov oblast using karyological, allozyme and molecular genetic analysis. Russ J Genet. 2011;47(5):579-589. doi 10.1134/S1022795411050152

35. Suchard M.A., Lemey P., Baele G., Ayres D.L., Drummond A.J., Rambaut A. Bayesian phylogenetic and phylodynamic data integration using BEAST 1.10. Virus Evol. 2018;4(1):vey016. doi 10.1093/ve/vey016

36. Sukhikh N.M. Molecular and Morphological Studies of Cryptic Species of Copepoda in Continental Waters of Russia and Adjacent Territories. Extended Abstract of Cand. Biol. Sci. Diss. St. Petersburg, 2013 (in Russian)

37. Suzuki Y., Tomozawa M., Koizumi Y., Tsuchiya K., Suzuki H. Estimating the molecular evolutionary rates of mitochondrial genes referring to Quaternary ice age events with inferred population expansions and dispersals in Japanese Apodemus. BMC Evol Biol. 2015;15:187. doi 10.1186/s12862-015-0463-5

38. Svitoch A.A., Sobolev V.M. Pleistocene straits of the Manych river: morphology, structure and evolution. Vestnik Moskovskogo Universiteta. Seria 5. Geografiya = Moscow University Bulletin. Series 5. Geography. 2011;4:70-77 (in Russian)

39. Tajima F. Statistical method for testing the neutral mutation hypothesis by DNA polymorphism. Genetics. 1989;123(3):585-595. doi 10.1093/genetics/123.3.585

40. Tamura K., Stecher G., Peterson D., Filipski A., Kumar S. MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 6.0. Mol Biol Evol. 2013;30(12):2725-2729. doi 10.1093/molbev/mst197

41. Tatarinov K.A. Fauna of the Ridges of Ukraine. Lviv: Lviv University Publ., 1973 (in Russian)

42. Tembotov A.K. Geography of Mammals of the North Caucasus. Nalchik: Elbrus Publ., 1972 (in Russian)

43. Tembotovа F.A. Mammals of the Caucasus and the Surrounding Seas. Moscow, 2005 (in Russian)

44. Tesakov A.S. Evolution of Small Mammal Faunas and Continental Biostratigraphy of the Late Cenozoic in Southern Eastern Europe and Western Asia. Dr. Geol.-Miner. Sci. Diss. Moscow, 2021 (in Russian)

45. Vereshchagin N.K. The Mammals of the Caucasus. A History of the Evolution of the Fauna. Moscow; Leningrad, 1959 (in Russian)

46. Vorontsov N.N., Boyeskorov G.G., Mezhzherin S.V., Lyapunova E.A., Kandaurov A.S. Systematics of the Caucasian wood mice of the subgenus Sylvaemus (Mammalia, Rodentia, Apodemus). Zoologicheskiy Zhurnal. 1992;71(3):119-131 (in Russian)

47. Wang W., Qiao Y., Li S., Pan W., Yao M. Low genetic diversity and strong population structure shaped by anthropogenic habitat fragmentation in a critically endangered primate, Trachypithecus leucocephalus. Heredity. 2017;118(6):542-553. doi 10.1038/hdy.2017.2

48. Yalkovskaya L., Sibiryakov P., Borodin A. Phylogeography of the striped field mouse (Apodemus agrarius Pallas, 1771) in light of new data from central part of Northern Eurasia. PLoS One. 2022;17(10): e0276466. doi 10.1371/journal.pone.0276466

49. Yasuda S.P., Vogel P., Tsuchiya K., Han S.-H., Lin L.-K., Suzuki H. Phylogeographic patterning of mtDNA in the widely distributed harvest mouse (Micromys minutus) suggests dramatic cycles of range contraction and expansion during the mid-to-late Pleistocene. Can J Zool. 2005;83(11):1411-1420. doi 10.1139/z05-139

50. Zagorodniuk N.V., Boeyskorov G.G., Zykov A.E. Variability and taxonomic status of steppe forms of mice of the genus Sylvaemus (falzfeini – fulvipectus – hermonensis – arianus). Vestnik Zoologii. 1997;31(5-6):37-56 (in Russian)